Fluorescence Turn-On Folding Sensor to Monitor Proteome Stress in Live Cells

Journal of the American Chemical Society

Volumn 137, Issue 35, 2015, Pages 11303-11311

  Liu, Yu ^a   Zhang, Xin ^a,c   Chen, Wentao ^a   Tan, Yun Lei ^a,b   Kelly, Jeffery W ^a  

^a SCRIPPS RESEARCH INSTITUTE   (United States)

^b AGENCY FOR SCIENCE   (Singapore)

^c PENNSYLVANIA STATE UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CELL CULTURE; CELLS; CYTOLOGY; ENZYME ACTIVITY; ENZYMES; FLUORESCENCE; MOLECULES; PROTEIN FOLDING; PROTEINS;

AGGREGATE FORMATION; CELL CULTURE MEDIA; CELLULAR PROTEOLYSIS; DEGRADATION PATHWAYS; FLUORESCENT PROTEIN; HEAT SHOCK RESPONSE; THERMAL PERTURBATIONS; TRANSCRIPTIONAL PROGRAM;

PROBES;

FRUCTOSE BISPHOSPHATE ALDOLASE; PROTEOME; RETROALDOLASE; UNCLASSIFIED DRUG; FLUORESCENT DYE;

ARTICLE; BINDING KINETICS; CELL CULTURE; CELL STRESS; CELLS; CONJUGATE; CONTROLLED STUDY; FLUORESCENCE; HUMAN; HUMAN CELL; MOLECULAR DYNAMICS; MOLECULAR SENSOR; MOLECULE; NONHUMAN; PROTEIN FOLDING; PROTEIN HOMEOSTASIS; CELL SURVIVAL; CHEMISTRY; CYTOLOGY; ESCHERICHIA COLI K 12; GENETICS; HEK293 CELL LINE; HOMEOSTASIS; KINETICS; METABOLISM; MUTATION; PHYSIOLOGICAL STRESS; SOLUBILITY; SPECTROFLUOROMETRY; TEMPERATURE;

CELL SURVIVAL; ESCHERICHIA COLI K12; FLUORESCENT DYES; FRUCTOSE-BISPHOSPHATE ALDOLASE; HEK293 CELLS; HOMEOSTASIS; HUMANS; KINETICS; MUTATION; PROTEIN FOLDING; PROTEOME; SOLUBILITY; SPECTROMETRY, FLUORESCENCE; STRESS, PHYSIOLOGICAL; TEMPERATURE;

EID: 84941196650     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jacs.5b04366     Document Type: Article

References (47)

1. Anfinsen, C. B. Science 1973, 181, 223 10.1126/science.181.4096.223
2. Hartl, F. U.; Hayer-Hartl, M. Nat. Struct. Mol. Biol. 2009, 16, 574 10.1038/nsmb.1591
3. Kim, Y. E.; Hipp, M. S.; Bracher, A.; Hayer-Hartl, M.; Hartl, F. U. Annu. Rev. Biochem. 2013, 82, 323 10.1146/annurev-biochem-060208-092442
4. Balch, W. E.; Morimoto, R. I.; Dillin, A.; Kelly, J. W. Science 2008, 319, 916 10.1126/science.1141448
5. Gidalevitz, T.; Ben-Zvi, A.; Ho, K. H.; Brignull, H. R.; Morimoto, R. I. Science 2006, 311, 1471 10.1126/science.1124514
6. Ben-Zvi, A.; Miller, E. A.; Morimoto, R. I. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009, 106, 14914 10.1073/pnas.0902882106
7. Hipp, M. S.; Park, S. H.; Hartl, F. U. Trends Cell Biol. 2014, 24, 506 10.1016/j.tcb.2014.05.003
8. Hutt, D.; Balch, W. E. Science 2010, 329, 766 10.1126/science.1194160
9. Hidvegi, T.; Ewing, M.; Hale, P.; Dippold, C.; Beckett, C.; Kemp, C.; Maurice, N.; Mukherjee, A.; Goldbach, C.; Watkins, S.; Michalopoulos, G.; Perlmutter, D. H. Science 2010, 329, 229 10.1126/science.1190354
10. Powers, E. T.; Morimoto, R. I.; Dillin, A.; Kelly, J. W.; Balch, W. E. Annu. Rev. Biochem. 2009, 78, 959 10.1146/annurev.biochem.052308.114844
11. Mu, T. W.; Ong, D. S.; Wang, Y. J.; Balch, W. E.; Yates, J. R., 3rd; Segatori, L.; Kelly, J. W. Cell 2008, 134, 769 10.1016/j.cell.2008.06.037
12. Wang, A. M.; Miyata, Y.; Klinedinst, S.; Peng, H. M.; Chua, J. P.; Komiyama, T.; Li, X.; Morishima, Y.; Merry, D. E.; Pratt, W. B.; Osawa, Y.; Collins, C. A.; Gestwicki, J. E.; Lieberman, A. P. Nat. Chem. Biol. 2012, 9, 112 10.1038/nchembio.1140
13. Westerheide, S. D.; Bosman, J. D.; Mbadugha, B. N. A.; Kawahara, T. L. A.; Matsumoto, G.; Kim, S. J.; Gu, W. X.; Devlin, J. P.; Silverman, R. B.; Morimoto, R. I. J. Biol. Chem. 2004, 279, 56053 10.1074/jbc.M409267200
14. Sidrauski, C.; McGeachy, A. M.; Ingolia, N. T.; Walter, P. eLife 2015, 4, e05033 10.7554/eLife.05033
15. Jinwal, U. K.; Miyata, Y.; Koren, J., 3rd; Jones, J. R.; Trotter, J. H.; Chang, L.; O'Leary, J.; Morgan, D.; Lee, D. C.; Shults, C. L.; Rousaki, A.; Weeber, E. J.; Zuiderweg, E. R.; Gestwicki, J. E.; Dickey, C. A. J. Neurosci. 2009, 29, 12079 10.1523/JNEUROSCI.3345-09.2009
16. Das, I.; Krzyzosiak, A.; Schneider, K.; Wrabetz, L.; D'Antonio, M.; Barry, N.; Sigurdardottir, A.; Bertolotti, A. Science 2015, 348, 239 10.1126/science.aaa4484
17. Chambers, J. E.; Dalton, L. E.; Clarke, H. J.; Malzer, E.; Dominicus, C. S.; Patel, V.; Moorhead, G.; Ron, D.; Marciniak, S. J. eLife 2015, 4, e04872 10.7554/eLife.04872
18. Calamini, B.; Silva, M. C.; Madoux, F.; Hutt, D. M.; Khanna, S.; Chalfant, M. A.; Saldanha, S. A.; Hodder, P.; Tait, B. D.; Garza, D.; Balch, W. E.; Morimoto, R. I. Nat. Chem. Biol. 2011, 8, 185 10.1038/nchembio.763
19. Cooley, C. B.; Ryno, L. M.; Plate, L.; Morgan, G. J.; Hulleman, J. D.; Kelly, J. W.; Wiseman, R. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2014, 111, 13046 10.1073/pnas.1406050111
20. Lee, B. H.; Lee, M. J.; Park, S.; Oh, D. C.; Elsasser, S.; Chen, P. C.; Gartner, C.; Dimova, N.; Hanna, J.; Gygi, S. P.; Wilson, S. M.; King, R. W.; Finley, D. Nature 2010, 467, 179 10.1038/nature09299
21. Winkler, J.; Seybert, A.; Konig, L.; Pruggnaller, S.; Haselmann, U.; Sourjik, V.; Weiss, M.; Frangakis, A. S.; Mogk, A.; Bukau, B. EMBO J. 2010, 29, 910 10.1038/emboj.2009.412
22. Gupta, R.; Kasturi, P.; Bracher, A.; Loew, C.; Zheng, M.; Villella, A.; Garza, D.; Hartl, F. U.; Raychaudhuri, S. Nat. Methods 2011, 8, 879 10.1038/nmeth.1697
23. Lavis, L. D.; Raines, R. T. ACS Chem. Biol. 2014, 9, 855 10.1021/cb500078u
24. Grimm, J. B.; Sung, A. J.; Legant, W. R.; Hulamm, P.; Matlosz, S. M.; Betzig, E.; Lavis, L. D. ACS Chem. Biol. 2013, 8, 1303 10.1021/cb4000822
25. Jing, C. R.; Cornish, V. W. ACS Chem. Biol. 2013, 8, 1704 10.1021/cb300657r
26. Griffin, B. A.; Adams, S. R.; Tsien, R. Y. Science 1998, 281, 269 10.1126/science.281.5374.269
27. Liu, Y.; Tan, Y. L.; Zhang, X.; Bhabha, G.; Ekiert, D. C.; Genereux, J. C.; Cho, Y.; Kipnis, Y.; Bjelic, S.; Baker, D.; Kelly, J. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2014, 111, 4449 10.1073/pnas.1323268111
28. Mizukami, S.; Watanabe, S.; Akimoto, Y.; Kikuchi, K. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 1623 10.1021/ja208290f
29. Bojkowska, K.; de Sio, F. S.; Barde, I.; Offner, S.; Verp, S.; Heinis, C.; Johnsson, K.; Trono, D. Chem. Biol. 2011, 18, 805 10.1016/j.chembiol.2011.03.014
30. Zhang, H.; Fan, J.; Wang, J.; Zhang, S.; Dou, B.; Peng, X. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 11663 10.1021/ja4056905
31. Jiang, L.; Althoff, E. A.; Clemente, F. R.; Doyle, L.; Rothlisberger, D.; Zanghellini, A.; Gallaher, J. L.; Betker, J. L.; Tanaka, F.; Barbas, C. F.; Hilvert, D.; Houk, K. N.; Stoddard, B. L.; Baker, D. Science 2008, 319, 1387 10.1126/science.1152692
32. Giger, L.; Caner, S.; Obexer, R.; Kast, P.; Baker, D.; Ban, N.; Hilvert, D. Nat. Chem. Biol. 2013, 9, 494 10.1038/nchembio.1276
33. Liu, Y.; Zhang, X.; Tan, Y. L.; Bhabha, G.; Ekiert, D. C.; Kipnis, Y.; Bjelic, S.; Baker, D.; Kelly, J. W. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 13102 10.1021/ja5056356
34. Lukinavicius, G.; Reymond, L.; D'Este, E.; Masharina, A.; Gottfert, F.; Ta, H.; Guether, A.; Fournier, M.; Rizzo, S.; Waldmann, H.; Blaukopf, C.; Sommer, C.; Gerlich, D. W.; Arndt, H. D.; Hell, S. W.; Johnsson, K. Nat. Methods 2014, 11, 731 10.1038/nmeth.2972
35. Baranczak, A.; Connelly, S.; Liu, Y.; Choi, S.; Grimster, N. P.; Powers, E. T.; Wilson, I. A.; Kelly, J. W. Biopolymers 2014, 101, 484 10.1002/bip.22407
36. Choi, S.; Ong, D. S. T.; Kelly, J. W. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 16043 10.1021/ja104999v
37. Grimster, N. P.; Connelly, S.; Baranczak, A.; Dong, J. J.; Krasnova, L. B.; Sharpless, K. B.; Powers, E. T.; Wilson, I. A.; Kelly, J. W. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 5656 10.1021/ja311729d
38. Suh, E. H.; Liu, Y.; Connelly, S.; Genereux, J. C.; Wilson, I. A.; Kelly, J. W. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 17869 10.1021/ja408230k
39. Choi, S.; Kelly, J. W. Bioorg. Med. Chem. 2011, 19, 1505 10.1016/j.bmc.2010.12.050
40. Longstreet, A. R.; Jo, M.; Chandler, R. R.; Hanson, K.; Zhan, N.; Hrudka, J. J.; Mattoussi, H.; Shatruk, M.; McQuade, D. T. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 15493 10.1021/ja509058u
41. Baranczak, A.; Liu, Y.; Connelly, S.; Du, W. G.; Greiner, E. R.; Genereux, J. C.; Wiseman, R. L.; Eisele, Y. S.; Bradbury, N. C.; Dong, J.; Noodleman, L.; Sharpless, K. B.; Wilson, I. A.; Encalada, S. E.; Kelly, J. W. J. Am. Chem. Soc. 2015, 137, 7404 10.1021/jacs.5b03042
42. Grimm, J. B.; English, B. P.; Chen, J. J.; Slaughter, J. P.; Zhang, Z. J.; Revyakin, A.; Patel, R.; Macklin, J. J.; Normanno, D.; Singer, R. H.; Lionnet, T.; Lavis, L. D. Nat. Methods 2015, 12, 244 10.1038/nmeth.3256
43. Hibbs, R. E.; Talley, T. T.; Taylor, P. J. Biol. Chem. 2004, 279, 28483 10.1074/jbc.M403713200
44. Komatsu, T.; Johnsson, K.; Okuno, H.; Bito, H.; Inoue, T.; Nagano, T.; Urano, Y. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 6745 10.1021/ja200225m
45. Cho, Y.; Zhang, X.; Pobre, K. F.; Liu, Y.; Powers, D. L.; Kelly, J. W.; Gierasch, L. M.; Powers, E. T. Cell Rep. 2015, 11, 321 10.1016/j.celrep.2015.03.018
46. Zhang, X.; Liu, Y.; Genereux, J. C.; Nolan, C.; Singh, M.; Kelly, J. W. ACS Chem. Biol. 2014, 9, 1945 10.1021/cb5004477
47. Yura, T.; Guisbert, E.; Poritz, M.; Lu, C. Z.; Campbell, E.; Gross, C. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2007, 104, 17638 10.1073/pnas.0708819104