Microscopic basis for kinetic gating in cytochrome c oxidase: Insights from QM/MM analysis

Chemical Science

Volumn 6, Issue 1, 2015, Pages 826-841

  Goyal, Puja ^a   Yang, Shuo ^a   Cui, Qiang ^a  

^a UNIVERSITY OF WISCONSIN MADISON   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

AMINO ACIDS; FREE ENERGY; HYDRATION; KINETICS; PORPHYRINS; PROTON TRANSFER; PROTONATION;

CYTOCHROME C OXIDASE; ESSENTIAL ELEMENTS; FREE ENERGY SIMULATIONS; KINETIC CONSTRAINTS; PROTON TRANSFER KINETICS; PROTON TRANSPORT; ROTATIONAL FLEXIBILITY; THERMODYNAMIC DRIVING FORCES;

LOADING;

EID: 84919361089     PISSN: 20416520     EISSN: 20416539     Source Type: Journal    
DOI: 10.1039/c4sc01674b     Document Type: Article

References (110)

1. D. G. Nicholls and S. J. Ferguson, Bioenergetics, Academic Press, New York, 3rd edn, 2002
2. R. E. Davis S. Miller C. Herrnstadt S. S. Ghosh E. Fahy L. A. Shinobu D. Galasko L. J. Thal M. F. Beal N. Howell W. D. Parker Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1997 94 4526 4531
3. M. F. Beal Trends Neurosci. 2000 23 298 304
4. D. C. Wallace Annu. Rev. Genet. 2005 39 359 407
5. I. Namslauer M. S. Dietz P. Brzezinski Biochim. Biophys. Acta, Bioenerg. 2011 1807 1336 1341
6. I. Namslauer P. Brzezinski Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009 106 3402 3407
7. D. G. Nocera Acc. Chem. Res. 2012 45 767 776
8. K. J. Wise N. B. Gillespie J. A. Stuart M. P. Krebs R. R. Birge Trends Biotechnol. 2002 20 387 394
9. M. R. Gunner M. Amin X. Zhu J. Lu Biochim. Biophys. Acta, Bioenerg. 2013 1827 892 913
10. H. Michel Biochemistry 1999 38 15129 15140
11. B. E. Schultz S. I. Chan Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 2001 30 23 65
12. P. Brzezinski R. B. Gennis J. Bioenerg. Biomembr. 2008 40 521 531
13. V. R. Kaila M. V. Verkhovsky M. Wikström Chem. Rev. 2010 110 7062 7081
14. S. Ferguson-Miller C. Hiser J. Liu Biochim. Biophys. Acta, Bioenerg. 2012 1817 489 494
15. Special issue: respiratory oxidases: Biochim. Biophys. Acta, Bioenerg., ed., B. Ludwig, 2012, vol. 1817
16. A. L. Johansson M. Hogbom J. Carlsson R. B. Gennis P. Brzezinski Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013 110 8912 8917
17. M. H. M. Olsson A. Warshel Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2006 103 6500
18. A. V. Pisliakov P. K. Sharma Z. T. Chu M. Haranczyk A. Warshel Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008 105 7726 7731
19. S. Chakrabarty A. Warshel Proteins: Struct., Funct., Bioinf. 2013 81 93 106
20. J. Xu M. A. Sharpe L. Qin S. Ferguson-Miller G. A. Voth J. Am. Chem. Soc. 2007 129 2910 2913
21. T. Yamashita G. A. Voth J. Am. Chem. Soc. 2012 134 1147 1152
22. P. E. M. Siegbahn M. R. A. Blomberg Biochim. Biophys. Acta 2007 1767 1143 1156
23. M. R. A. Blomberg P. E. M. Siegbahn Biochim. Biophys. Acta 2012 1817 495 505
24. D. M. Popovic A. A. Stuchebrukhov J. Am. Chem. Soc. 2004 126 1858 1871
25. J. Quenneville D. M. Popovic A. A. Stuchebrukhov Biochim. Biophys. Acta 2006 1757 1035 1046
26. M. Wikstrom M. I. Verkhovsky G. Hummer Biochim. Biophys. Acta 2003 1604 61
27. V. R. I. Kaila M. I. Verkhovsky G. Hummer M. Wikstrom Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008 105 6255
28. Y. C. Kim G. Hummer Biochim. Biophys. Acta 2012 1817 526 536
29. Y. Song E. Michonova-Alexova M. Gunner Biochemistry 2006 45 7959
30. E. Fadda C.-H. Yu R. Pomes Biochim. Biophys. Acta 2008 1777 277
31. N. Ghosh X. Prat-Resina M. Gunner Q. Cui Biochemistry 2009 48 2468 2485
32. S. Yang Q. Cui Biophys. J. 2011 101 61 69
33. P. Goyal J. Lu S. Yang M. R. Gunner Q. Cui Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013 110 18886 18891
34. S. Iwata C. Ostermeier B. Ludwig H. Michel Nature 1995 376 660 669
35. S. Yoshikawa K. Shinzawa-Itoh R. Nakashima R. Yaono E. Yamashita N. Inoue M. Yao M. J. Fei C. P. Libeu T. Mizushima H. Yamaguchi T. Tomizaki T. Tsukihara Science 1998 280 1723 1729
36. M. Svensson-Ek J. Abramson G. Larsson S. Tornroth P. Brzezinski S. Iwata J. Mol. Biol. 2002 321 329
37. L. Qin C. Hiser A. Mulichak R. M. Garavito S. Ferguson-Miller Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2006 103 16117 16122
38. L. Qin J. Liu D. A. Mills D. A. Proshlyakov C. Hiser S. Ferguson-Miller Biochemistry 2009 48 5121 5130
39. A. L. Woelke G. Galstyan A. Galstyan T. Meyer J. Heberle E. W. Knapp J. Phys. Chem. B 2013 117 12432 12441
40. Q. Cui Theor. Chem. Acc. 2006 116 51 59
41. Y. C. Kim M. Wikstrom G. Hummer Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2007 104 2169 2174
42. T. L. Hill, Free energy transduction in biology, Academic Press, New York, 1977
43. V. R. I. Kaila M. I. Verkhovsky G. Hummer M. Wikström Biochim. Biophys. Acta 2009 1787 1205 1214
44. J. Xu G. A. Voth Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2005 102 6795 6800
45. H. J. Lee E. Svahn J. M. J. Swanson H. Lepp G. A. Voth P. Brzezinski R. B. Gennis J. Am. Chem. Soc. 2010 132 16225 16239
46. S. C. L. Kamerlin M. Haranczyk A. Warshel J. Phys. Chem. B 2009 113 1253 1272
47. H. Hu W. T. Yang Annu. Rev. Phys. Chem. 2008 59 573 601
48. Y. Zhang J. Kua J. A. McCammon J. Phys. Chem. B 2003 107 4459 4463
49. Q. Cui M. Karplus J. Am. Chem. Soc. 2002 124 3093 3124
50. D. Riccardi P. Schaefer Y. Yang H. Yu N. Ghosh X. Prat-Resina P. Konig G. Li D. Xu H. Guo M. Elstner Q. Cui J. Phys. Chem. B 2006 110 6458 6469
51. D. Riccardi S. Yang Q. Cui Biochim. Biophys. Acta 2010 1804 342 351
52. M. Kato A. V. Pisliakov A. Warshel Proteins: Struct., Funct., Bioinf. 2006 64 829 844
53. J. M. J. Swanson C. M. Maupin H. Chen M. K. Petersen J. Xu Y. Wu G. A. Voth J. Phys. Chem. B 2007 111 4300 4314
54. D. Riccardi P. Schaefer Q. Cui J. Phys. Chem. B 2005 109 17715 17733
55. J. Antosiewicz J. A. McCammon M. K. Gilson J. Mol. Biol. 1994 238 415 436
56. G. Archontis T. Simonson Biophys. J. 2005 88 3888 3904
57. A. Warshel S. T. Russell Q. Rev. Biophys. 1984 17 283
58. Y. F. Song J. J. Mao M. R. Gunner J. Comput. Chem. 2009 30 2231 2247
59. M. P. Johansson V. R. I. Kaila L. Laakkonen J. Comput. Chem. 2007 29 753 767
60. W. Im S. Berneche B. Roux J. Chem. Phys. 2001 114 2924 2937
61. P. Schaefer D. Riccardi Q. Cui J. Chem. Phys. 2005 123 14905
62. X. Lu Q. Cui J. Phys. Chem. B 2013 117 2005 2018
63. H. J. Woo A. R. Dinner B. Roux J. Chem. Phys. 2004 121 6392 6400
64. M. Elstner D. Porezag G. Jungnickel J. Elsner M. Haugk T. Frauenheim S. Suhai G. Seifert Phys. Rev. B: Condens. Matter Mater. Phys. 1998 58 7260 7268
65. Q. Cui M. Elstner E. Kaxiras T. Frauenheim M. Karplus J. Phys. Chem. B 2001 105 569 585
66. M. Elstner Theor. Chem. Acc. 2006 116 316 325
67. P. Konig M. Hoffmann T. Frauenheim Q. Cui J. Phys. Chem. B 2005 109 9082 9095
68. D. Das K. P. Eurenius E. M. Billings P. Sherwood D. C. Chatfield M. Hodoscek B. R. Brooks J. Chem. Phys. 2002 117 10534 10547
69. M. Gaus Q. Cui M. Elstner J. Chem. Theory Comput. 2011 7 931 948
70. Y. Yang H. Yu D. York Q. Cui M. Elstner J. Phys. Chem. A 2007 111 10861 10873
71. P. Goyal M. Elstner Q. Cui J. Phys. Chem. B 2011 115 6790 6805
72. G. Li Q. Cui J. Phys. Chem. B 2003 107 14521 14528
73. C. Maupin B. Aradi G. Voth J. Phys. Chem. B 2010 114 6922 6931
74. T. H. Choi R. Liang C. M. Maupin G. A. Voth J. Phys. Chem. B 2013 117 5165 5179
75. R. B. Liang J. M. Swanson G. A. Voth J. Chem. Theory Comput. 2014 10 451 462
76. P. Goyal H.-J. Qian S. Irle X. Lu D. Roston T. Mori M. Elstner Q. Cui J. Phys. Chem. B 2014 118 11007 11027
77. M. Gaus A. Goez M. Elstner J. Chem. Theory Comput. 2013 9 338 354
78. M. Gaus, P. Goyal, G. Hou, X. Lu, X. Pang, J. Zienau, X. Xu, M. Elstner and Q. Cui, in Molecular Modeling at the Atomic Scale: Methods and Applications in Quantitative Biology, ed., R. Zhou, CRC Press, 2014, pp. 33-82
79. A. D. MacKerell Jr et al. J. Phys. Chem. B 1998 102 3586 3616
80. A. D. MacKerell Jr M. Feig C. L. Brooks III J. Comput. Chem. 2004 25 1400 1415
81. W. L. Jorgensen J. Chandrasekhar J. D. Madura R. W. Impey M. L. Klein J. Chem. Phys. 1983 79 926
82. I. V. Leontyev A. A. Stuchebrukhov J. Chem. Theory Comput. 2010 6 1498 1508
83. I. V. Leontyev A. A. Stuchebrukhov Phys. Chem. Chem. Phys. 2011 13 2613 2626
84. Q. Cui M. Elstner Phys. Chem. Chem. Phys. 2014 16 14368 14377
85. M. H. M. Olsson P. K. Sharma A. Warshel FEBS Lett. 2005 579 2026 2034
86. S. Chakrabarty I. Namslauer P. Brzezinski A. Warshel Biochim. Biophys. Acta 2011 1807 413 426
87. G. M. Torrie J. P. Valleau J. Comput. Phys. 1977 23 187 199
88. S. Kumar J. M. Rosenburg D. Bouzida R. H. Swendsen P. A. Kollman J. Comput. Chem. 1992 13 1011 1021
89. A. Grossfield, WHAM: an implementation of the weighted histogram analysis method, http://membrane.urmc.rochester.edu/content/wham/. version 2.0.2; http://membrane.urmc.rochester.edu/content/wham/
90. P. Konig N. Ghosh M. Hoffmann M. Elstner E. Tajkhorshid T. Frauenheim Q. Cui J. Phys. Chem. A 2006 110 548 563
91. D. Riccardi P. Koenig H. Guo Q. Cui Biochemistry 2008 47 2369 2378
92. G. J. Rocklin S. E. Boyce M. Fischer I. Fish D. L. Mobley B. K. Shoichet K. A. Dill J. Mol. Biol. 2013 425 4569 4583
93. A. S. Vakkasoglu J. E. Morgan D. Han A. S. Pawate R. B. Gennis FEBS Lett. 2006 580 4613 4617
94. D. Han A. Namslauer A. Pawate J. E. Morgan S. Nagy A. S. Vakkasoglu P. Brzezinski R. B. Gennis Biochemistry 2006 45 14064 14074
95. G. Branden A. S. Pawate R. B. Gennis P. Brzezinski Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2006 103 317 322
96. J. Zhu H. Han A. Pawate R. B. Gennis Biochemistry 2010 49 4476 4482
97. H. Lepp L. Salomonsson J. P. Zhu R. B. Gennis P. Brzezinski Biochim. Biophys. Acta 2008 1777 897 903
98. K. L. Dürr J. Koepke P. Hellwig H. Müller H. Angerer G. Peng E. Olkhova O.-M. H. Richter B. Ludwig H. Michel J. Mol. Biol. 2008 384 865 877
99. P. Brzezinski A.-L. Johansson Biochim. Biophys. Acta 2010 1797 710 723
100. R. M. Henry C.-H. Yu T. Rodinger R. Pomes J. Mol. Biol. 2009 387 1165 1185
101. J. Gao D. G. Truhlar Annu. Rev. Phys. Chem. 2002 53 467
102. J. R. Fetter J. Qian J. Shapleigh J. W. Thomas A. Garcia-Horsman E. Schmidt J. Hosler G. T. Babcock R. B. Gennis S. Ferguson-Miller Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1995 92 1604 1608
103. D. Han J. E. Morgan R. B. Gennis Biochemistry 2005 44 12767 12774
104. M. Wikström M. I. Verkhovsky Biochim. Biophys. Acta 2007 1767 1200 1214
105. C. Backgren G. Hummer M. Wikström A. Puustinen Biochemistry 2000 39 7863 7867
106. H. Y. Chang J. Hemp Y. Chen J. A. Fee R. B. Gennis Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009 106 16169 16173
107. R. M. Nyquist D. Heitbrink C. Bolwien R. B. Gennis J. Heberle Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2003 100 8715 8720
108. H. J. Lee L. Ojemyr A. Vakkasoglu P. Brzezinski R. B. Gennis Biochemistry 2009 48 7123 7131
109. H. Y. Chang S. K. Choi A. S. Vakkasoglu Y. Chen J. Hemp J. A. Fee R. B. Gennis Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012 109 5259 5264
110. T. Mori R. J. Hamers J. A. Pedersen Q. Cui J. Chem. Theory Comput. 2013 9 5059 5069