Enterobactin-mediated delivery of ß-lactam antibiotics enhances antibacterial activity against pathogenic escherichia coli

Journal of the American Chemical Society

Volumn 136, Issue 27, 2014, Pages 9677-9691

  Zheng, Tengfei ^a   Nolan, Elizabeth M ^a  

^a MASSACHUSETTS INSTITUTE OF TECHNOLOGY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ANTIBIOTICS; BACTERIA; IRON; IRON COMPOUNDS; POLYETHYLENE GLYCOLS;

ANTI-BACTERIAL ACTIVITY; BACTERIAL SPECIES; GRAM-NEGATIVE PATHOGENS; LOW CYTOTOXICITIES; MINIMUM INHIBITORY CONCENTRATION; OUTER MEMBRANE PERMEABILITY; PATHOGENIC ESCHERICHIA COLI; STAPHYLOCOCCUS AUREUS;

ESCHERICHIA COLI;

AMOXICILLIN; AMPICILLIN; BETA LACTAM ANTIBIOTIC; ENTEROBACTIN AMOXICILLIN CONJUGATE; ENTEROBACTIN AMPICILLIN CONJUGATE; ENTEROCHELIN; MACROGOL; UNCLASSIFIED DRUG; ANTIINFECTIVE AGENT; BETA LACTAM;

ANTIBACTERIAL ACTIVITY; ARTICLE; CYTOTOXICITY; DRUG CONJUGATION; DRUG POTENTIATION; HUMAN; HUMAN CELL; IN VITRO STUDY; INTESTINE CELL; MINIMUM INHIBITORY CONCENTRATION; NONHUMAN; PATHOGENIC ESCHERICHIA COLI; STAPHYLOCOCCUS AUREUS; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; DRUG DELIVERY SYSTEM; DRUG EFFECTS; ESCHERICHIA COLI; MICROBIAL SENSITIVITY TEST; PATHOGENICITY; STRUCTURE ACTIVITY RELATION; SYNTHESIS;

ANTI-BACTERIAL AGENTS; BETA-LACTAMS; DRUG DELIVERY SYSTEMS; ENTEROBACTIN; ESCHERICHIA COLI; MICROBIAL SENSITIVITY TESTS; MOLECULAR STRUCTURE; STRUCTURE-ACTIVITY RELATIONSHIP;

EID: 84903954444     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja503911p     Document Type: Article

References (101)

1. Walsh, C. T.; Wencewicz, T. A. J. Antibiot. 2013, 67, 7-22
2. Lewis, K. Nat. Rev. Drug Discovery 2013, 12, 371-387
3. Spellberg, B.; Rex, J. H. Nat. Rev. Drug Discovery 2013, 12, 963-964
4. Fischbach, M. A.; Walsh, C. T. Science 2009, 325, 1089-1093
5. Georgopapadakou, N. H. Expert Opin. Investig. Drugs 2014, 23, 145-148
6. Pagès, J.-M.; James, C. E.; Winterhalter, M. Nat. Rev. Microbiol. 2008, 6, 893-903
7. Delcour, A. H. Biochim. Biophys. Acta 2009, 1794, 808-816
8. Hancock, R. E. W. Trends Microbiol. 1997, 5, 37-42
9. Cassat, J. E.; Skaar, E. P. Cell Host Microbe 2013, 13, 509-519
10. Hider, R. C.; Kong, X. Nat. Prod. Rep. 2010, 27, 637-657
11. Miethke, M.; Marahiel, M. A. Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2007, 71, 413-451
12. Krewulak, K. D.; Vogel, H. J. Biochim. Biophys. Acta. Biomembr. 2008, 1778, 1781-1804
13. Crouch, M.-L. V.; Castor, M.; Karlinsey, J. E.; Kalhorn, T.; Fang, F. C. Mol. Microbiol. 2008, 67, 971-983
14. Caza, M.; Lépine, F.; Dozois, C. M. Mol. Microbiol. 2011, 80, 266-282
15. Pi, H.; Jones, S. A.; Mercer, L. E.; Meador, J. P.; Caughron, J. E.; Jordan, L.; Newton, S. M.; Conway, T.; Klebba, P. E. PLoS One 2012, 7, e50020
16. Nagy, T. A.; Moreland, S. M.; Andrews-Polymenis, H.; Detweiler, C. S. Infect. Immun. 2013, 81, 4063-4070
17. Dale, S. E.; Doherty-Kirby, A.; Lajoie, G.; Heinrichs, D. E. Infect. Immun. 2004, 72, 29-37
18. Cendrowski, S.; MacArthur, W.; Hanna, P. Mol. Microbiol. 2004, 51, 407-417
19. Raffatellu, M.; George, M. D.; Akiyama, Y.; Hornsby, M. J.; Nuccio, S.-P.; Paixao, T. A.; Butler, B. P.; Chu, H.; Santos, R. L.; Berger, T.; Mak, T. W.; Tsolis, R. M.; Bevins, C. L.; Solnick, J. V.; Dandekar, S.; Baümler, A. J. Cell Host Microbe 2009, 5, 476-486
20. Roosenberg, J. M., II; Lin, Y.-M.; Lu, Y.; Miller, M. J. Curr. Med. Chem. 2000, 7, 159-197
21. Miller, M. J.; Zhu, H.; Xu, Y.; Wu, C.; Walz, A. J.; Vergne, A.; Roosenberg, J. M.; Moraski, G.; Minnick, A. A.; McKee-Dolence, J.; Hu, J.; Fennell, K.; Dolence, E. K.; Dong, L.; Franzblau, S.; Malouin, F.; Möllmann, U. BioMetals 2009, 22, 61-75
22. Ballouche, M.; Cornelis, P.; Baysse, C. Recent Pat. Anti-infect. Drug Discovery 2009, 4, 190-205
23. Ji, C.; Juárez-Hernández, R. E.; Miller, M. J. Future Med. Chem. 2012, 4, 297-313
24. Page, M. G. P. Ann. N.Y. Acad. Sci. 2013, 1277, 115-126
25. Mislin, G. L. A.; Schalk, I. J. Metallomics 2014, 6, 408-420
26. Clevenger, K. D.; Wu, R.; Er, J. A. V.; Liu, D.; Fast, W. ACS Chem. Biol. 2013, 8, 2192-2000
27. Neres, J.; Engelhart, C. A.; Drake, E. J.; Wilson, D. J.; Fu, P.; Boshoff, H. I.; Barry, C. E., III; Gulick, A. M.; Aldrich, C. C. J. Med. Chem. 2013, 56, 2385-2405
28. Alteri, C. J.; Hagan, E. C.; Sivick, K. E.; Smith, S. N.; Mobley, H. L. T. PLoS Pathog. 2009, 5, e1000586
29. Katsu, K.; Kitoh, K.; Inoue, M.; Mitsuhashi, S. Antimicrob. Agents Chemother. 1982, 22, 181-185
30. Neu, H. C.; Labthavikul, P. Antimicrob. Agents Chemother. 1983, 24, 313-320
31. Ohi, N.; Aoki, B.; Shinozaki, T.; Moro, K.; Noto, T.; Nehashi, T.; Okazaki, H.; Matsunaga, I. J. Antibiot. 1986, 230-241
32. Ohi, N.; Aoki, B.; Moro, K.; Kuroki, T.; Sugimura, N.; Noto, T.; Nehashi, T.; Matsumoto, M.; Okazaki, H.; Matsunaga, I. J. Antibiot. 1986, 242-250
33. Pugsley, A. P.; Zimmerman, W.; Wehrli, W. J. Gen. Microbiol. 1987, 133, 3505-3511
34. Watanabe, N.-A.; Nagasu, T.; Katsu, K.; Kitoh, K. Antimicrob. Agents Chemother. 1987, 31, 497-504
35. Nakagawa, S.; Sanada, M.; Matsuda, K.; Hazumi, N.; Tanaka, N. Antimicrob. Agents Chemother. 1987, 31, 1100-1105
36. Mochizuki, H.; Yamada, H.; Oikawa, Y.; Murakami, K.; Ishiguro, J.; Kosuzume, H.; Aizawa, N.; Mochida, E. Antimicrob. Agents Chemother. 1988, 32, 1648-1654
37. Curtis, N. A. C.; Eisenstadt, R. L.; East, S. J.; Cornford, R. J.; Walker, L. A.; White, A. J. Antimicrob. Agents Chemother. 1988, 32, 1879-1886
38. Nikaido, H.; Rosenberg, E. Y. J. Bacteriol. 1990, 172, 1361-1367
39. Hashizume, T.; Sanada, M.; Nakagawa, S.; Tanaka, N. J. Antibiot. 1990, 43, 1617-1620
40. Silley, P.; Griffiths, J. W.; Monsey, D.; Harris, A. M. Antimicrob. Agents Chemother. 1990, 34, 1806-1808
41. McKee, J. A.; Sharma, S. K.; Miller, M. J. Bioconjugate Chem. 1991, 2, 281-291
42. Diarra, M. S.; Lavoie, M. C.; Jacques, M.; Darwish, I.; Dolence, E. K.; Dolence, J. A.; Ghosh, A.; Ghosh, M.; Miller, M. J.; Malouin, F. Antimicrob. Agents Chemother. 1996, 40, 2610-2617
43. Ghosh, A.; Ghosh, M.; Niu, C.; Malouin, F.; Moellmann, U.; Miller, M. J. Chem. Biol. 1996, 3, 1011-1019
44. Möllmann, U.; Ghosh, A.; Dolence, E. K.; Dolence, J. A.; Ghosh, M.; Miller, M. J.; Reissbrodt, R. Biometals 1998, 11, 1-12
45. Hennard, C.; Truong, Q. C.; Desnottes, J.-F.; Paris, J.-M.; Moreau, N. J.; Abdallah, M. A. J. Med. Chem. 2001, 44, 2139-2151
46. Rivault, F.; Liébert, C.; Burger, A.; Hoegy, F.; Abdallah, M. A.; Schalk, I. J.; Mislin, G. L. A. Bioorg. Med. Chem. Lett. 2007, 17, 640-644
47. Noël, S.; Gasser, V.; Pesset, B.; Hoegy, F.; Rognan, D.; Schalk, I. J.; Mislin, G. L. A. Org. Biomol. Chem. 2011, 9, 8288-8300
48. Ji, C.; Miller, M. J. Bioorg. Med. Chem. 2012, 20, 3828-3836
49. Wittmann, S.; Schnabelrauch, M.; Scherlitz-Hofmann, I.; Möllman, U.; Ankel-Fuchs, D.; Heinisch, L. Bioorg. Med. Chem. 2002, 10, 1659-1670
50. Möllman, U.; Heinisch, L.; Bauernfeind, A.; Köhler, T.; Ankel-Fuchs, D. Biometals 2009, 22, 615-624
51. Yoganathan, S.; Sit, C. S.; Vederas, J. C. Org. Biomol. Chem. 2011, 9, 2133-2141
52. Alt, S.; Burkard, N.; Kulik, A.; Grond, S.; Heide, L. Chem. Biol. 2011, 18, 304-313
53. Ji, C.; Miller, P. A.; Miller, M. J. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 9898-9901
54. Zeng, Y.; Kulkarni, A.; Yang, Z.; Patil, P. B.; Zhou, W.; Chi, X.; Van Lanen, S.; Chen, S. ACS Chem. Biol. 2012, 7, 1565-1575
55. Wencewicz, T. A.; Long, T. E.; Möllmann, U.; Miller, M. J. Bioconjugate Chem. 2013, 24, 473-486
56. Wencewicz, T. A.; Miller, M. J. J. Med. Chem. 2013, 56, 4044-4052
57. Juárez-Hernández, R. E.; Miller, P. A.; Miller, M. J. ACS Med. Chem. Lett. 2012, 3, 799-803
58. Milner, S. J.; Seve, A.; Snelling, A. M.; Thomas, G. H.; Kerr, K. G.; Routledge, A.; Duhme-Klair, A.-K. Org. Biomol. Chem. 2013, 11, 3461-3468
59. Yu, Y.; Wong, J.; Lovejoy, D. B.; Kalinowski, D. S.; Richardson, D. R. Clin. Cancer Res. 2006, 12, 6876-6883
60. Manning, T.; Kean, G.; Thomas, J.; Thomas, K.; Corbitt, M.; Gosnell, D.; Ware, R.; Fulp, S.; Jarrard, J.; Phillips, D. Curr. Med. Chem. 2009, 16, 2416-2429
61. Braun, V.; Pramanik, A.; Gwinner, T.; Köberle, M.; Bohn, E. BioMetals 2009, 22, 3-13
62. Thomas, X.; Destoumieux-Garzón, D.; Peduzzi, J.; Afonso, C.; Blond, A.; Birlirakis, N.; Goulard, C.; Dubost, L.; Thai, R.; Tabet, J.-C.; Rebuffat, S. J. Biol. Chem. 2004, 279, 28233-28242
63. Tomaras, A. P.; Crandon, J. L.; McPherson, C. J.; Banevicius, M. A.; Finegan, S. M.; Irvine, R. L.; Brown, M. F.; ODonnell, J. P.; Nicolau, D. P. Antimicrob. Agents Chemother. 2013, 57, 4197-4207
64. Miller, M. J.; Walz, A. J.; Zhu, H.; Wu, C.; Moraski, G.; Möllmann, U.; Tristani, E. M.; Crumbliss, A. L.; Ferdig, M. T.; Checkley, L.; Edwards, R. L.; Boshoff, H. I. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 2076-2079
65. Raymond, K. N.; Dertz, E. A.; Kim, S. S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 3584-3588
66. Zheng, T.; Bullock, J. L.; Nolan, E. M. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 18388-18400
67. Ramirez, R. J. A.; Karamanukyan, L.; Ortiz, S.; Gutierrez, C. G. Tetrahedron Lett. 1997, 38, 749-752
68. Butler, D. L.; Jakielaszek, C. J.; Miller, L. A.; Poupard, J. A. Antimicrob. Agents Chemother. 1999, 43, 283-286
69. Goetz, D. H.; Holmes, M. A.; Borregaard, N.; Bluhm, M. E.; Raymond, K. N.; Strong, R. K. Mol. Cell 2002, 10, 1033-1043
70. Brochu, A.; Brochu, N.; Nicas, T. I.; Parr, T. R., Jr.; Minnick, A. A., Jr.; Dolence, E. K.; McKee, J. A.; Miller, M. J.; Lavoie, M. C.; Malouin, F. Antimicrob. Agents Chemother. 1992, 36, 2166-2175
71. Shanzer, A.; Libman, J. J. Chem. Soc., Chem. Commun. 1983, 846-847
72. Fernández-González, A.; Badía, R.; Díaz-García, M. E. Anal. Biochem. 2005, 341, 113-121
73. Chan, T. R.; Hilgraf, R.; Sharpless, K. B.; Fokin, V. V. Org. Lett. 2004, 6, 2853-2855
74. Staub, I.; Sieber, S. A. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 13400-13409
75. Pearson, H. A.; Urban, M. W. J. Mater. Chem. B 2014, 2, 2084-2087
76. Kaper, J. B.; Nataro, J. P.; Mobley, H. L. T. Nat. Rev. Microbiol. 2004, 2, 123-140
77. Flo, T. H.; Smith, K. D.; Sato, S.; Rodriguez, D. J.; Holmes, M. A.; Strong, R. K.; Akira, S.; Aderem, A. Nature 2004, 432, 917-921
78. Mulvey, M. A.; Schilling, J. D.; Hultgren, S. J. Infect. Immun. 2001, 69, 4572-4579
79. Mobley, H. L. T.; Green, D. M.; Trifillis, A. L.; Johnson, D. E.; Chippendale, G. R.; Lockatell, C. V.; Jones, B. D.; Warren, J. W. Infect. Immun. 1990, 58, 1281-1289
80. Henderson, J. P.; Crowley, J. R.; Pinkner, J. S.; Walker, J. N.; Tsukayama, P.; Stamm, W. E.; Hooton, T. M.; Hultgren, S. J. PLoS Pathog. 2009, 5, e1000305
81. Müller, S. I.; Valdebenito, M.; Hantke, K. Biometals 2009, 22, 691-695
82. Baümler, A. J.; Tsolis, R. M.; van der Velden, A. W. M.; Stojiljkovic, I.; Anic, S.; Heffron, F. Gene 1996, 183, 207-213
83. Hantke, K.; Nicholson, G.; Rabsch, W.; Winkelmann, G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 3677-3682
84. Rabsch, W.; Voigt, W.; Reissbrodt, R.; Tsolis, R. M.; Baümler, A. J. J. Bacteriol. 1999, 181, 3610-3612
85. Fischbach, M. A.; Lin, H.; Zhou, L.; Yu, Y.; Abergel, R. J.; Liu, D. R.; Raymond, K. N.; Wanner, B. L.; Strong, R. K.; Walsh, C. T.; Aderem, A.; Smith, K. D. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 16502-16507
86. Berger, T.; Togawa, A.; Duncan, G. S.; Elia, A. J.; You-Ten, A.; Wakeham, A.; Fong, H. E. H.; Cheung, C. C.; Mak, T. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 1834-1839
87. Garcia, E. C.; Brumbaugh, A. R.; Mobley, H. L. T. Infect. Immun. 2011, 79, 1225-1235
88. Baba, T.; Ara, T.; Hasegawa, M.; Takai, Y.; Okumura, Y.; Baba, M.; Datsenko, K. A.; Tomita, M.; Wanner, B. L.; Mori, H. Mol. Syst. Biol. 2006, 2006.0008
89. Thulasiraman, P.; Newton, S. M. C.; Xu, J.; Raymond, K. N.; Mai, C.; Hall, A.; Montague, M. A.; Klebba, P. E. J. Bacteriol. 1998, 180, 6689-6696
90. Abergel, R. J.; Zawadzka, A. M.; Hoette, T. M.; Raymond, K. N. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 12682-12692
91. Robinson-Fuentes, V. A.; Jefferies, T. M.; Branch, S. K. J. Pharm. Pharmacol. 1997, 49, 843-851
92. Poole, K.; Young, L.; Neshat, S. J. Bacteriol. 1990, 172, 6991-6996
93. Dean, C. R.; Neshat, S.; Poole, K. J. Bacteriol. 1996, 178, 5361-5369
94. Ghysels, B.; Ochsner, U.; Möllman, U.; Heinisch, L.; Vasil, M.; Cornelis, P.; Matthijs, S. FEMS Microbiol. Lett. 2005, 246, 167-174
95. Sebulsky, M. T.; Heinrichs, D. E. J. Bacteriol. 2001, 183, 4994-5000
96. Zawadzka, A. M.; Abergel, R. J.; Nichiporuk, R.; Andersen, U. N.; Raymond, K. N. Biochemistry 2009, 48, 3645-3657
97. Sekirov, I.; Russell, S. L.; Antunes, L. C. M.; Finlay, B. B. Physiol. Rev. 2010, 90, 859-904
98. Rafii, F.; Sutherland, J. B.; Cerniglia, C. E. Ther. Clin. Risk Manag. 2008, 4, 1343-1357
99. Stefanska, A. L.; Fulston, M.; Houge-Frydrych, C. S. V.; Jones, J. J.; Warr, S. R. J. Antibiot. 2000, 53, 1346-1353
100. Vega, D. E.; Young, K. D. Mol. Microbiol. 2014, 91, 508-521
101. Chassaing, B.; Koren, O.; Carvalho, F. A.; Ley, R. E.; Gewirtz, A. T. Gut 2014, 63, 1069-1080