Simulations of remote mutants of dihydrofolate reductase reveal the nature of a network of residues coupled to hydride transfer

Journal of Computational Chemistry

Volumn 35, Issue 19, 2014, Pages 1411-1417

  Roston, Daniel ^a,c   Kohen, Amnon ^a   Doron, Dvir ^b   Major, Dan T ^b  

^a University of Iowa   (United States)

^b BAR ILAN UNIVERSITY   (Israel)

^c UNIVERSITY OF WISCONSIN MADISON   (United States)

Author keywords

AM1 SRP; enzyme dynamics; hydrogen tunneling; network of interactions; QM MM

Indexed keywords

CHEMICAL BONDS; ENZYME KINETICS; ESCHERICHIA COLI; MOLECULAR MODELING; QUANTUM THEORY;

AM1-SRP; CURRENT SIMULATION; DIHYDROFOLATE REDUCTASE; ENZYME DYNAMICS; QM/MM; QUANTUM MECHANICS/MOLECULAR MECHANICS; REACTION COORDINATES; SIMULATION PROTOCOLS;

COMPUTER SIMULATION;

DIHYDROFOLATE REDUCTASE; HYDROGEN;

GENETICS; METABOLISM; MOLECULAR DYNAMICS; MUTATION; QUANTUM THEORY;

HYDROGEN; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATION; MUTATION; QUANTUM THEORY; TETRAHYDROFOLATE DEHYDROGENASE;

EID: 84902344839     PISSN: 01928651     EISSN: 1096987X     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/jcc.23629     Document Type: Article

References (48)

1. A. Warshel, P. K. Sharma, M. Kato, Y. Xiang, H. B. Liu, M. H. M. Olsson, Chem. Rev. 2006, 106, 3210.
2. S. Hammes-Schiffer, Acc. Chem. Res. 2006, 39, 93.
3. Z. D. Nagel, J. P. Klinman, Nat. Chem. Biol. 2009, 5, 543.
4. S. C. L. Kamerlin, A. Warshel, Proteins 2010, 78, 1339.
5. N. Boekelheide, R. Salomon-Ferrer, T. F. Miller, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2011, 108, 16159.
6. G. Bhabha, J. Lee, D. C. Ekiert, J. Gam, I. A. Wilson, H. J. Dyson, S. J. Benkovic, P. E. Wright, Science 2011, 332, 234.
7. M. Dametto, D. Antoniou, S. D. Schwartz, Mol. Phys. 2012, 110, 531.
8. C. R. Pudney, R. S. K. Lane, A. J. Fielding, S. W. Magennis, S. Hay, N. S. Scrutton, J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 3855.
9. J. P. Klinman, A. Kohen, Annu. Rev. Biochem. 2013, 82, 471.
10. P. T. R. Rajagopalan, S. Lutz, S. J. Benkovic, Biochemistry 2002, 41, 12618.
11. L. Wang, N. M. Goodey, S. J. Benkovic, A. Kohen, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2006, 103, 15753.
12. S. Hammes-Schiffer, S. J. Benkovic, Annu. Rev. Biochem. 2006, 75, 519.
13. P. K. Agarwal, S. R. Billeter, P. T. R. Rajagopalan, S. J. Benkovic, S. Hammes-Schiffer, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2002, 99, 2794.
14. P. K. Agarwal, S. R. Billeter, S. Hammes-Schiffer, J. Phys. Chem. B 2002, 106, 3283.
15. J. B. Watney, P. K. Agarwal, S. Hammes-Schiffer, J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 3745.
16. I. F. Thorpe, C. L. Brooks, J. Phys. Chem. B 2003, 107, 14042.
17. M. Garcia-Viloca, D. G. Truhlar, J. L. Gao, Biochemistry 2003, 42, 13558.
18. J. Pu, S. Ma, J. Gao, D. G. Truhlar, J. Phys. Chem. B 2005, 109, 8551.
19. C. L. Brooks, I. F. Thorpe, J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 12997.
20. K. F. Wong, T. Selzer, S. J. Benkovic, S. Hammes-Schiffer, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2005, 102, 6807.
21. H. Liu, A. Warshel, J. Phys. Chem. B 2007, 111, 7852.
22. Y. Fan, A. Cembran, S. Ma, J. Gao, Biochemistry 2013, 52, 2036.
23. L. Y. P. Luk, J. J. Ruiz-Pernia, W. M. Dawson, M. Roca, E. J. Loveridge, D. R. Glowacki, J. N. Harvey, A. J. Mulholland, I. Tunon, V. Moliner, R. K. Allemann, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2013, 110, 16344.
24. J. J. Ruiz-Pernia, L. Y. P. Luk, R. Garcia-Meseguer, S. Marti, E. J. Loveridge, I. Tunon, V. Moliner, R. K. Allemann, J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 18689.
25. D. Doron, D. T. Major, A. Kohen, W. Thiel, X. Wu, J. Chem. Theory Comput. 2011, 7, 3420.
26. D. Doron, A. Kohen, D. T. Major, J. Chem. Theory Comput. 2012, 8, 2484.
27. H. Engel, D. Doron, A. Kohen, D. T. Major, J. Chem. Theory Comput. 2012, 8, 1223.
28. A. Warshel, M. Levitt, J. Mol. Biol. 1976, 103, 227.
29. M. R. Sawaya, J. Kraut, Biochemistry 1997, 36, 586.
30. B. R. Brooks, C. L. Brooks, A. D. Mackerell, L. Nilsson, R. J. Petrella, B. Roux, Y. Won, G. Archontis, C. Bartels, S. Boresch, A. Caflisch, L. Caves, Q. Cui, A. R. Dinner, M. Feig, S. Fischer, J. Gao, M. Hodoscek, W. Im, K. Kuczera, T. Lazaridis, J. Ma, V. Ovchinnikov, E. Paci, R. W. Pastor, C. B. Post, J. Z. Pu, M. Schaefer, B. Tidor, R. M. Venable, H. L. Woodcock, X. Wu, W. Yang, D. M. York, M. Karplus, J. Comput. Chem. 2009, 30, 1545.
31. B. R. Brooks, R. E. Bruccoleri, B. D. Olafson, D. J. States, S. Swaminathan, M. Karplus, J. Comput. Chem. 1983, 4, 187.
32. E. E. Howell, J. E. Villafranca, M. S. Warren, S. J. Oatley, J. Kraut, Science 1986, 231, 1123.
33. D. S. Sem, C. B. Kasper, Biochemistry 1993, 32, 11539.
34. M. J. Field, P. A. Bash, M. Karplus, J. Comput. Chem. 1990, 11, 700.
35. R. B. Best, X. Zhu, J. Shim, P. E. M. Lopes, J. Mittal, M. Feig, A. D. MacKerell, J. Chem. Theory Comput. 2012, 8, 3257.
36. W. L. Jorgensen, J. Chandrasekhar, J. D. Madura, R. W. Impey, M. L. Klein, J. Chem. Phys. 1983, 79, 926.
37. K. Nam, J. L. Gao, D. M. York, J. Chem. Theory Comput. 2005, 1, 2.
38. J. P. Ryckaert, G. Ciccotti, H. J. C. Berendsen, J. Comput. Phys. 1977, 23, 327.
39. H. C. Andersen, J. Chem. Phys. 1980, 72, 2384.
40. W. G. Hoover, Phys. Rev. A 1985, 31, 1695.
41. S. Kumar, D. Bouzida, R. H. Swendsen, P. A. Kollman, J. M. Rosenberg, J. Comput. Chem. 1992, 13, 1011.
42. D. T. Major, J. L. Gao, J. Chem. Theory Comput. 2007, 3, 949.
43. C. A. Fierke, K. A. Johnson, S. J. Benkovic, Biochemistry 1987, 26, 4085.
44. T. H. Rod, J. L. Radkiewicz, C. L. Brooks, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2003, 100, 6980.
45. I. F. Thorpe, C. L. Brooks, J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 12997.
46. C. T. Liu, P. Hanoian, J. B. French, T. H. Pringle, S. Hammes-Schiffer, S. J. Benkovic, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2013, 110, 10159.
47. D. Roston, C. M. Cheatum, A. Kohen, Biochemistry 2012, 51, 6860.
48. V. Stojkovic, L. L. Perissinotti, D. Willmer, S. J. Benkovic, A. Kohen, J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 1738.