OGlcNAcylation and phosphorylation have opposing structural effects in tau: Phosphothreonine induces particular conformational order

Journal of the American Chemical Society

Volumn 136, Issue 10, 2014, Pages 3803-3816

  Brister, Michael A ^a   Pandey, Anil K ^a   Bielska, Agata A ^a   Zondlo, Neal J ^a  

^a UNIVERSITY OF DELAWARE   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

AMIDES; AMINO ACIDS; HYDROGEN BONDS; PROTEINS;

CONFORMATIONAL ORDER; CONFORMATIONAL RESTRICTIONS; INTRACELLULAR PROTEINS; MICROTUBULE ASSOCIATED PROTEIN; NEUROFIBRILLARY TANGLES; POST-TRANSLATIONAL MODIFICATIONS; SERINE PHOSPHORYLATION; STRUCTURAL IMPORTANCE;

PHOSPHORYLATION;

AMIDE; CELL PROTEIN; GLUTAMINE; HYDROXYL GROUP; MICROTUBULE ASSOCIATED PROTEIN; PHOSPHATE; PHOSPHOTHREONINE; PROLINE RICH PROTEIN; SERINE; TAU PROTEIN; THREONINE; N ACETYLGLUCOSAMINE; N ACETYLGLUCOSAMINYLTRANSFERASE; O-GLCNAC TRANSFERASE;

ACYLATION; ALPHA HELIX; ALZHEIMER DISEASE; AMINO ACID SEQUENCE; ARTICLE; CIRCULAR DICHROISM; CONFORMATIONAL TRANSITION; CONTROLLED STUDY; HYDROGEN BOND; NEUROFIBRILLARY TANGLE; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; PROLINE RICH PROTEIN DOMAIN; PROTEIN AGGREGATION; PROTEIN CONFORMATION; PROTEIN FUNCTION; PROTEIN PHOSPHORYLATION; PROTEIN PROCESSING; PROTEIN STABILITY; PROTEIN STRUCTURE; PROTEIN SYNTHESIS; PROTEIN UNFOLDING; PROTON NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; HUMAN; METABOLISM; MOLECULAR GENETICS; PHOSPHORYLATION; PROTEIN SECONDARY STRUCTURE;

ACETYLGLUCOSAMINE; ACYLATION; ALZHEIMER DISEASE; AMINO ACID SEQUENCE; HUMANS; MODELS, MOLECULAR; MOLECULAR SEQUENCE DATA; N-ACETYLGLUCOSAMINYLTRANSFERASES; PHOSPHORYLATION; PHOSPHOTHREONINE; PROTEIN PROCESSING, POST-TRANSLATIONAL; PROTEIN STABILITY; PROTEIN STRUCTURE, SECONDARY; TAU PROTEINS;

EID: 84896271270     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja407156m     Document Type: Article

References (106)

1. Rubin, G. M.; Yandell, M. D.; Wortman, J. R.; Miklos, G. L. G.; Nelson, C. R.; Hariharan, I. K.; Fortini, M. E.; Li, P. W.; Apweiler, R.; Fleischmann, W.; Cherry, J. M.; Henikoff, S.; Skupski, M. P.; Misra, S.; Ashburner, M.; Birney, E.; Boguski, M. S.; Brody, T.; Brokstein, P.; Celniker, S. E.; Chervitz, S. A.; Coates, D.; Cravchik, A.; Gabrielian, A.; Galle, R. F.; Gelbart, W. M.; George, R. A.; Goldstein, L. S. B.; Gong, F. C.; Guan, P.; Harris, N. L.; Hay, B. A.; Hoskins, R. A.; Li, J. Y.; Li, Z. Y.; Hynes, R. O.; Jones, S. J. M.; Kuehl, P. M.; Lemaitre, B.; Littleton, J. T.; Morrison, D. K.; Mungall, C.; O'Farrell, P. H.; Pickeral, O. K.; Shue, C.; Vosshall, L. B.; Zhang, J.; Zhao, Q.; Zheng, X. Q. H.; Zhong, F.; Zhong, W. Y.; Gibbs, R.; Venter, J. C.; Adams, M. D.; Lewis, S. Science 2000, 287, 2204-2215
2. Hart, G. W.; Slawson, C.; Ramirez-Correa, G.; Lagerlof, O. Annu. Rev. Biochem. 2011, 80, 825-858
3. Buée, L.; Bussière, T.; Buée-Scherrer, V.; Delacourte, A.; Hof, P. R. Brain Res. Rev. 2000, 33, 95-130
4. Hernandez, F.; Avila, J. Cell. Mol. Life Sci. 2007, 64, 2219-2233
5. Jeganathan, S.; von Bergen, M.; Brutlach, H.; Steinhoff, H.-J.; Mandelkow, E. Biochemistry 2006, 45, 2283-2293
6. Lippens, G.; Wieruszeski, J.-M.; Leroy, A.; Smet, C.; Sillen, A.; Buée, L.; Landrieu, I. ChemBioChem 2004, 5, 73-78
7. Smet, C.; Leroy, A.; Sillen, A.; Wieruszeski, J.-M.; Landrieu, I.; Lippens, G. ChemBioChem 2004, 5, 1639-1646
8. Landrieu, I.; Lacosse, L.; Leroy, A.; Wieruszeski, J. M.; Trivelli, X.; Sillen, A.; Sibille, N.; Schwalbe, H.; Saxena, K.; Langer, T.; Lippens, G. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 3575-3583
9. Smet-Nocca, C.; Broncel, M.; Wieruszeski, J. M.; Tokarski, C.; Hanoulle, X.; Leroy, A.; Landrieu, I.; Rolando, C.; Lippens, G.; Hackenberger, C. P. R. Mol. BioSyst. 2011, 7, 1420-1429
10. Sibille, N.; Huvent, I.; Fauquant, C.; Verdegem, D.; Amniai, L.; Leroy, A.; Wieruszeski, J. M.; Lippens, G.; Landrieu, I. Proteins 2012, 80, 454-462
11. Theillet, F. X.; Smet-Nocca, C.; Liokatis, S.; Thongwichian, R.; Kosten, J.; Yoon, M. K.; Kriwacki, R. W.; Landrieu, I.; Lippens, G.; Selenko, P. J. Biomol. NMR 2012, 54, 217-236
12. Broncel, M.; Krause, E.; Schwarzer, D.; Hackenberger, C. P. R. Chem.-Eur. J. 2012, 18, 2488-2492
13. Bielska, A. A.; Zondlo, N. J. Biochemistry 2006, 45, 5527-5537
14. Liu, F.; Iqbal, K.; Grundke-Iqbal, I.; Hart, G. W.; Gong, C. X. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2004, 101, 10804-10809
15. Yuzwa, S. A.; Shan, X. Y.; Macauley, M. S.; Clark, T.; Skorobogatko, Y.; Vosseller, K.; Vocadlo, D. J. Nat. Chem. Biol. 2012, 8, 393-399
16. Wang, J. Z.; Xia, Y. Y.; Grundke-Iqbal, I.; Iqbal, K. J. Alzheimer's Dis. 2013, 33, S123-S139
17. Arsequell, G.; Krippner, L.; Dwek, R. A.; Wong, S. Y. C. Chem. Commun. 1994, 2383-2384
18. Sjölin, P.; Elofsson, M.; Kihlberg, J. J. Org. Chem. 1996, 61, 560-565
19. Thomas, K. M.; Naduthambi, D.; Tririya, G.; Zondlo, N. J. Org. Lett. 2005, 7, 2397-2400
20. Pandey, A. K.; Naduthambi, D.; Thomas, K. M.; Zondlo, N. J. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 4333-4363
21. Williamson, M. P. Biochem. J. 1994, 297, 249-260
22. Adzhubei, A. A.; Sternberg, M. J. E.; Makarov, A. A. J. Mol. Biol. 2013, 425, 2100-2132
23. Brown, A. M.; Zondlo, N. J. Biochemistry 2012, 51, 5041-5051
24. Kelly, M. A.; Chellgren, B. W.; Rucker, A. L.; Troutman, J. M.; Fried, M. G.; Miller, A. F.; Creamer, T. P. Biochemistry 2001, 40, 14376-14383
25. Rucker, A. L.; Pager, C. T.; Campbell, M. N.; Qualls, J. E.; Creamer, T. P. Proteins 2003, 53, 68-75
26. Sreerama, N.; Woody, R. W. Biochemistry 1994, 33, 10022-10025
27. Woody, R. W. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 8234-8245
28. Shi, Z. S.; Olson, C. A.; Rose, G. D.; Baldwin, R. L.; Kallenbach, N. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2002, 99, 9190-9195
29. Ding, L.; Chen, K.; Santini, P. A.; Shi, Z.; Kallenbach, N. R. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 8092-8093
30. Chen, K.; Liu, Z. G.; Zhou, C. H.; Shi, Z. S.; Kallenbach, N. R. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 10146-10147
31. Shi, Z.; Chen, K.; Liu, Z.; Ng, A.; Bracken, W. C.; Kallenbach, N. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2005, 102, 17964-17968
32. Lam, S. L.; Hsu, V. L. Biopolymers 2003, 69, 270-281
33. Dunbrack, R. L., Jr.; Karplus, M. J. Mol. Biol. 1993, 230, 543-574
34. Lovell, S. C.; Word, J. M.; Richardson, J. S.; Richardson, D. C. Proteins 2000, 40, 389-408
35. Vijayakumar, M.; Qian, H.; Zhou, H. X. Proteins 1999, 34, 497-507
36. Eswar, N.; Ramakrishnan, C. Protein Eng. 2000, 13, 227-238
37. Mukrasch, M. D.; Bibow, S.; Korukottu, J.; Jeganathan, S.; Biernat, J.; Griesinger, C.; Mandelkow, E.; Zweckstetter, M. PLoS Biol. 2009, 7, 399-414
38. Simanek, E. E.; Huang, D. H.; Pasternack, L.; Machajewski, T. D.; Seitz, O.; Millar, D. S.; Dyson, H. J.; Wong, C. H. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 11567-11575
39. Verdecia, M. A.; Bowman, M. E.; Lu, K. P.; Hunter, T.; Noel, J. P. Nat. Struct. Biol. 2000, 7, 639-643
40. Ruiz-Carrillo, D.; Koch, B.; Parthier, C.; Wermann, M.; Dambe, T.; Buchholz, M.; Ludwig, H. H.; Heiser, U.; Rahfeld, J. U.; Stubbs, M. T.; Schilling, S.; Demuth, H. U. Biochemistry 2011, 50, 6280-6288
41. Patino, E.; Kotzsch, A.; Saremba, S.; Nickel, J.; Schmitz, W.; Sebald, W.; Mueller, T. D. Structure 2011, 19, 1864-1875
42. Szilak, L.; Moitra, J.; Krylov, D.; Vinson, C. Nat. Struct. Biol. 1997, 4, 112-114
43. Andrew, C. D.; Warwicker, J.; Jones, G. R.; Doig, A. J. Biochemistry 2002, 41, 1897-1905
44. Wishart, D. S.; Sykes, B. D. J. Biomol. NMR 1994, 4, 171-180
45. Serrano, L.; Fersht, A. R. Nature 1989, 342, 296-299
46. Doig, A. J.; Baldwin, R. L. Protein Sci. 1995, 4, 1325-1336
47. Aurora, R.; Rose, G. D. Protein Sci. 1998, 7, 21-38
48. MacArthur, M. W.; Thornton, J. M. J. Mol. Biol. 1991, 218, 397-412
49. Cammers-Goodwin, A.; Allen, T. J.; Oslick, S. L.; McClure, K. F.; Lee, J. H.; Kemp, D. S. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 3082-3090
50. Bibow, S.; Ozenne, V.; Biernat, J.; Blackledge, M.; Mandelkow, E.; Zweckstetter, M. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 15842-15845
51. Cochran, D. A. E.; Doig, A. J. Protein Sci. 2001, 10, 1305-1311
52. Cochran, D. A. E.; Penel, S.; Doig, A. J. Protein Sci. 2001, 10, 463-470
53. O'Neil, K. T.; Degrado, W. F. Science 1990, 250, 646-651
54. Blaber, M.; Zhang, X. J.; Matthews, B. W. Science 1993, 260, 1637-1640
55. Zondlo, S. C.; Lee, A. E.; Zondlo, N. J. Biochemistry 2006, 45, 11945-11957
56. Mukrasch, M. D.; von Bergen, M.; Biernat, J.; Fischer, D.; Griesinger, C.; Mandelkow, E.; Zweckstetter, M. J. Biol. Chem. 2007, 282, 12230-12239
57. Radhakrishnan, I.; Pérez-Alvarado, G. C.; Dyson, H. J.; Wright, P. E. FEBS Lett. 1998, 430, 317-322
58. Tholey, A.; Lindemann, A.; Kinzel, V.; Reed, J. Biophys. J. 1999, 76, 76-87
59. Bienkiewicz, E. A.; Lumb, K. J. J. Biomol. NMR 1999, 15, 203-206
60. Wong, S. E.; Bernacki, K.; Jacobson, M. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 5249-5258
61. Lee, K. K.; Joo, C.; Yang, S.; Han, H.; Cho, M. J. Chem. Phys. 2007, 126
62. Kim, S. Y.; Jung, Y.; Hwang, G. S.; Han, H.; Cho, M. Proteins 2011, 79, 3155-3165
63. Vuister, G. W.; Bax, A. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 7772-7777
64. Hol, W. G. J.; Vanduijnen, P. T.; Berendsen, H. J. C. Nature 1978, 273, 443-446
65. Radhakrishnan, I.; Perez-Alvarado, G. C.; Parker, D.; Dyson, H. J.; Montminy, M.; Wright, P. E. Cell 1997, 91, 741-752
66. Szilak, L.; Moitra, J.; Vinson, C. Protein Sci. 1997, 6, 1273-1283
67. Signarvic, R. S.; DeGrado, W. F. J. Mol. Biol. 2003, 334, 1-12
68. Errington, N.; Doig, A. J. Biochemistry 2005, 44, 7553-7558
69. Balakrishnan, S.; Zondlo, N. J. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 5590-5591
70. Zondlo, S. C.; Gao, F.; Zondlo, N. J. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 5619-5621
71. Smart, J. L.; McCammon, J. A. Biopolymers 1999, 49, 225-233
72. Creamer, T. P. Proteins 1998, 33, 218-226
73. Bretscher, L. E.; Jenkins, C. L.; Taylor, K. M.; DeRider, M. L.; Raines, R. T. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 777-778
74. Hinderaker, M. P.; Raines, R. T. Protein Sci. 2003, 12, 1188-1194
75. Hodges, J. A.; Raines, R. T. Org. Lett. 2006, 8, 4695-4697
76. Bartlett, G. J.; Choudhary, A.; Raines, R. T.; Woolfson, D. N. Nat. Chem. Biol. 2010, 6, 615-620
77. Choudhary, A.; Fry, C. G.; Kamer, K. J.; Raines, R. T. Chem. Commun. 2013, 49, 8166-8168
78. Newberry, R. W.; VanVeller, B.; Guzei, I. A.; Raines, R. T. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 7843-7846
79. Zondlo, N. J. Nat. Chem. Biol. 2010, 6, 567-568
80. Du, J.-T.; Li, Y.-M.; Wei, W.; Wu, G.-S.; Zhao, Y.-F.; Kanazawa, K.; Nemoto, T.; Nakanishi, H. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 16350-16351
81. Horng, J. C.; Raines, R. T. Protein Sci. 2006, 15, 74-83
82. Ubersax, J. A.; Ferrell, J. E. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2007, 8, 530-541
83. Chen, S.; Chen, F.; Li, W. Mol. Biol. Evol. 2010, 27, 2548-2554
84. Elam, W. A.; Schrank, T. P.; Campagnolo, A. J.; Hilser, V. J. Protein Sci. 2013, 22, 405-417
85. Chen, Y. X.; Du, J. T.; Zhou, L. X.; Liu, X. H.; Zhao, Y. F.; Nakanishi, H.; Li, Y. M. Chem. Biol. 2006, 13, 937-944
86. Laughrey, Z. R.; Kiehna, S. E.; Riemen, A. J.; Waters, M. L. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 14625-14633
87. Riemen, A. J.; Waters, M. L. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 14081-14087
88. Riemen, A. J.; Waters, M. L. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 9007-9013
89. Riemen, A. J.; Waters, M. L. Org. Biomol. Chem. 2010, 8, 5411-5417
90. Broncel, M.; Falenski, J. A.; Wagner, S. C.; Hackenberger, C. P. R.; Koksch, B. Chem.-Eur. J. 2010, 16, 7881-7888
91. Liang, F.-C.; Chen, R. P.-Y.; Lin, C.-C.; Huang, K.-T.; Chan, S. I. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2006, 342, 482-488
92. Chen, P.-Y.; Lin, C.-C.; Chang, Y.-T.; Lin, S.-C.; Chan, S. I. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2002, 99, 13633-13638
93. Iakoucheva, L. M.; Radivojac, P.; Brown, C. J.; O'Connor, T. R.; Sikes, J. G.; Obradovic, Z.; Dunker, A. K. Nucleic Acids Res. 2004, 32, 1037-1049
94. Elbaum-Garfinkle, S.; Rhoades, E. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 16607-16613
95. Jeganathan, S.; Hascher, A.; Chinnathambi, S.; Biernat, J.; Mandelkow, E. M.; Mandelkow, E. J. Biol. Chem. 2008, 283, 32066-32076
96. Combs, B.; Voss, K.; Gamblin, T. C. Biochemistry 2011, 50, 9446-9456
97. Daly, N. L.; Hoffmann, R.; Otvos, L., Jr.; Craik, D. J. Biochemistry 2000, 39, 9039-9046
98. Horowitz, P. M.; LaPointe, N.; Guillozet-Bongaarts, A. L.; Berry, R. W.; Binder, L. I. Biochemistry 2006, 45, 12859-12866
99. Tachibana, Y.; Fletcher, G. L.; Fujitani, N.; Tsuda, S.; Monde, K.; Nishimura, S. I. Angew. Chem., Int. Ed. 2004, 43, 856-862
100. Corzana, F.; Busto, J. H.; Jimenez-Oses, G.; de Luis, M. G.; Asensio, J. L.; Jimenez-Barbero, J.; Peregrina, J. M.; Avenoza, A. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 9458-9467
101. Fernandez-Tejada, A.; Corzana, F.; Busto, J. H.; Jimenez-Oses, G.; Jimenez-Barbero, J.; Avenoza, A.; Peregrina, J. M. Chem.-Eur. J. 2009, 15, 7297-7301
102. Yang, J.; Ten Eyck, L. F.; Xuong, N.-H.; Taylor, S. S. J. Mol. Biol. 2004, 336, 473-487
103. Steichen, J. M.; Iyer, G. H.; Li, S.; Saldanha, S. A.; Deal, M. S.; Woods, V. L.; Taylor, S. S. J. Biol. Chem. 2010, 285, 3825-3832
104. Steichen, J. M.; Kuchinskas, M.; Keshwani, M. M.; Yang, J.; Adams, J. A.; Taylor, S. S. J. Biol. Chem. 2012, 287, 14672-14680
105. Wintjens, R.; Wieruszeski, J.-M.; Drobecq, H.; Rousselot-Pailley, P.; Buée, L.; Lippens, G.; Landrieu, I. J. Biol. Chem. 2001, 276, 25150-25156
106. Shih, H. H.; Tu, C.; Cao, W.; Klein, A.; Ramsey, R.; Fennell, B. J.; Lambert, M.; Shúilleabháin, D. N.; Autin, B.; Kouranova, E.; Laxmanan, S.; Braithwaite, S.; Wu, L.; Ait-Zahra, M.; Milici, A. J.; Dumin, J. A.; LaVallie, E. R.; Arai, M.; Corcoran, C.; Paulsen, J. E.; Gill, D.; Cunningham, O.; Bard, J.; Mosyak, L.; Finlay, W. J. J. J. Biol. Chem. 2012, 287, 44425-44434