De novo design of functional proteins: Toward artificial hydrogenases

Biopolymers

Volumn 100, Issue 6, 2013, Pages 558-571

  Faiella, Marina ^a   Roy, Anindya ^a   Sommer, Dayn ^a   Ghirlanda, Giovanna ^a  

^a ARIZONA STATE UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

Catalysis; De novo design; Hydrogenase; Iron sulfur clusters; Peptide

Indexed keywords

BIOCHEMISTRY; BIOPHYSICS; CATALYSIS;

DE NOVO DESIGN; FUNCTIONAL PROTEINS; HYDROGENASES; IRON-SULFUR CLUSTERS; SUSTAINABLE FUELS;

PEPTIDES;

HYDROGENASE; ORGANOMETALLIC COMPOUND; IRON; PEPTIDE;

ELECTRON TRANSPORT; PHOTOSYNTHESIS; PROTEIN DEGRADATION; PROTEIN FOLDING; PROTEIN FUNCTION; PROTEIN STRUCTURE; REVIEW; CATALYSIS;

CATALYSIS; HYDROGENASE; IRON; PEPTIDES;

EID: 84891721646     PISSN: 00063525     EISSN: 10970282     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/bip.22420     Document Type: Review

References (183)

1. Cammack, R.; Frey, M.; Robson, R. Hydrogen As a Fuel: Learning From Nature; Taylor and Francis: London, 2001.
2. Amao, Y. ChemCatChem 2011, 3, 458-474.
3. Gust, D.; Moore, T. A.; Moore, A. L. Faraday Discuss 2012, 155, 9-26.
4. Gust, D.; Moore, T. A.; Moore, A. L. Acc Chem Res 2009, 42, 1890-1898.
5. Wydrzynski, T. J.; Hillier, W. Molecular Solar Fuels. RCS: Cambridge, UK, 2009.
6. Vignais, P. M.; Billoud, B. Chem Rev 2007, 107, 4206-4272.
7. Vignais, P. M.; Billoud, B.; Meyer, J. FEMS Microbiol Rev 2001, 25, 455-501.
8. Meyer, J. Cell Mol Life Sci 2007, 64, 1063-1084.
9. Shima, S.; Ermler, U. Eur J Inorg Chem 2011, 2011, 963-972.
10. Shima, S.; Thauer, R. K. Chem Rec 2007, 7, 37-46.
11. Fontecilla-Camps, J. C.; Volbeda, A.; Cavazza, C.; Nicolet, Y. Chem Rev 2007, 107, 4273-4303.
12. Vincent, K. A.; Parkin, A.; Armstrong, F. A. Chem Rev 2007, 107, 4366-4413.
13. Frey, M. ChemBioChem 2002, 3, 153-160.
14. De Lacey, A. L.; Fernández, V. M.; Rousset, M.; Cammack, R. Chem Rev 2007, 107, 4304-4330.
15. Volbeda, A.; Charon, M.-H.; Piras, C.; Hatchikian, E. C.; Frey, M.; Fontecilla-Camps, J. C. Nature 1995, 373, 580-587.
16. Peters, J. W.; Lanzilotta, W. N.; Lemon, B. J.; Seefeldt, L. C. Science 1998, 282, 1853-1858.
17. Nicolet, Y.; Piras, C.; Legrand, P.; Hatchikian, C. E.; Fontecilla-Camps, J. C. Structure 1999, 7, 13-23.
18. Nicolet, Y.; de Lacey, A. L.; Vernède, X.; Fernandez, V. M.; Hatchikian, E. C.; Fontecilla-Camps, J. C. J Am Chem Soc 2001, 123, 1596-1601.
19. Happe, R. P.; Roseboom, W.; Pierik, A. J.; Albracht, S. P. J.; Bagley, K. A. Nature 1997, 385, 126-126.
20. Bagley, K. A.; Duin, E. C.; Roseboom, W.; Albracht, S. P. J.; Woodruff, W. H. Biochemistry 1995, 34, 5527-5535.
21. Pierik, A. J.; Hulstein, M.; Hagen, W. R.; Albracht, S. P. J. Eur J Biochem 1998, 258, 572-578.
22. Hoffmann, P. Tomorrow's Energy: Hydrogen, Fuel Cells, and Prospects for a Cleaner Planet; MIT Press: Cambridge, MA, 2012.
23. Bingham, A. S.; Smith, P. R.; Swartz, J. R. Int J Hydrogen Energy 2012, 37, 2965-2976.
24. Stapleton, J. A.; Swartz, J. R. PLoS One 2010, 5, 1-8.
25. Stapleton, J. A.; Swartz, J. R. PLoS One 2010, 5, e10554.
26. Liu, T.; DuBois, D. L.; Bullock, R. M. Nat Chem 2013, 5, 228-233.
27. Camara, J. M.; Rauchfuss, T. B. Nat Chem 2012, 4, 26-30.
28. Ogo, S.; Ichikawa, K.; Kishima, T.; Matsumoto, T.; Nakai, H.; Kusaka, K.; Ohhara, T. Science 2013, 339, 682-684.
29. Wilson, A. D.; Newell, R. H.; McNevin, M. J.; Muckerman, J. T.; Rakowski DuBois, M.; DuBois, D. L. J Am Chem Soc 2005, 128, 358-366.
30. Smith, S. E.; Yang, J. Y.; DuBois, D. L.; Bullock, R. M. Angew Chem 2012, 124, 3206-3209.
31. Le Goff, A.; Artero, V.; Jousselme, B.; Tran, P. D.; Guillet, N.; Métayé, R.; Fihri, A.; Palacin, S.; Fontecave, M. Science 2009, 326, 1384-1387.
32. Cammack, R. Nature 1999, 397, 214-215.
33. Mulder, D. W.; Shepard, E. M.; Meuser, J. E.; Joshi, N.; King, P. W.; Posewitz, M. C.; Broderick, J. B.; Peters, J. W. Structure 2011, 19, 1038-1052.
34. Peters, J. W.; Broderick, J. B. Annu Rev Biochem 2012, 81, 429-450.
35. Böck, A.; King, P. W.; Blokesch, M.; Posewitz, M. C. In Adv Microb Physiol; K. P. Robert, Ed.; Academic Press: New York, 2006; p 1-225.
36. Nicolet, Y.; Lemon, B. J.; Fontecilla-Camps, J. C.; Peters, J. W. Trends Biochem Sci 2000, 25, 138-143.
37. Lemon, B. J.; Peters, J. W. Biochemistry 1999, 38, 12969-12973.
38. Lespinat, P. A.; Berlier, Y.; Fauque, G.; Czechowski, M.; Dimon, B.; Le Gall, J. Biochimie 1986, 68, 55-61.
39. Darensbourg, M. Y.; Lyon, E. J.; Zhao, X.; Georgakaki, I. P. Proc Natl Acad Sci USA 2003, 100, 3683-3688.
40. Winkler, M.; Esselborn, J.; Happe, T. Biochim Biophys Acta, in press.
41. Kubas, G. J. Chem Rev 2007, 107, 4152-4205.
42. Bruschi, M.; Greco, C.; Bertini, L.; Fantucci, P.; Ryde, U.; Gioia, L. D. J Am Chem Soc 2010, 132, 4992-4993.
43. Liu, Z.-P.; Hu, P. J Am Chem Soc 2002, 124, 5175-5182.
44. Darensbourg, M. Y.; Bethel, R. D. Nat Chem 2012, 4, 11-13.
45. Knorzer, P.; Silakov, A.; Foster, C. E.; Armstrong, F. A.; Lubitz, W.; Happe, T. J Biol Chem 2012, 287, 1489-1499.
46. Pandey, A. S.; Harris, T. V.; Giles, L. J.; Peters, J. W.; Szilagyi, R. K. J Am Chem Soc 2008, 130, 4533-4540.
47. Posewitz, M. C.; Mulder, D. W.; Peters, J. W. Curr Chem Biol 2008, 2, 178-199.
48. Lyon, E. J.; Georgakaki, I. P.; Reibenspies, J. H.; Darensbourg, M. Y. Angew Chem Int Ed 1999, 38, 3178-3180.
49. Schmidt, M.; Contakes, S. M.; Rauchfuss, T. B. J Am Chem Soc 1999, 121, 9736-9737.
50. Le Cloirec, A.; C. Davies, S.; J. Evans, D.; L. Hughes, D.; J. Pickett, C.; P. Best, S.; Borg, S. Chem Commun 1999, 2285-2286.
51. Erdem, Ö. F.; Schwartz, L.; Stein, M.; Silakov, A.; Kaur-Ghumaan, S.; Huang, P.; Ott, S.; Reijerse, E. J.; Lubitz, W. Angew Chem Int Ed 2011, 50, 1439-1443.
52. Singleton, M. L.; Crouthers, D. J.; Duttweiler, R. P., III; Reibenspies, J. H.; Darensbourg, M. Y. Inorg Chem 2011, 50, 5015-5026.
53. Barton, B. E.; Olsen, M. T.; Rauchfuss, T. B. Curr Opin Biotechnol 2010, 21, 292-297.
54. Tard, C. d.; Pickett, C. J. Chem Rev 2009, 109, 2245-2274.
55. Ezzaher, S.; Gogoll, A.; Bruhn, C.; Ott, S. Chem Commun 2010, 46, 5775-5777.
56. Surawatanawong, P.; Tye, J. W.; Darensbourg, M. Y.; Hall, M. B. Dalton Trans 2010, 39, 3093-3104.
57. Wang, F.; Wang, W.-G.; Wang, X.-J.; Wang, H.-Y.; Tung, C.-H.; Wu, L.-Z. Angew Chem Int Ed 2011, 50, 3193-3197.
58. Wang, W.-G.; Wang, F.; Wang, H.-Y.; Tung, C.-H.; Wu, L.-Z. Dalton Trans 2012, 41, 2420-2426.
59. Singleton, M. L.; Reibenspies, J. H.; Darensbourg, M. Y. J Am Chem Soc 2010, 132, 8870-8871.
60. Hsieh, C.-H.; Erdem, Ö. F.; Harman, S. D.; Singleton, M. L.; Reijerse, E.; Lubitz, W.; Popescu, C. V.; Reibenspies, J. H.; Brothers, S. M.; Hall, M. B.; Darensbourg, M. Y. J Am Chem Soc 2012, 134, 13089-13102.
61. DeGrado, W. F.; Summa, C. M.; Pavone, V.; Nastri, F.; Lombardi, A. Annu Rev Biochem 1999, 68, 779-819.
62. He, C.; Wang, M.; Zhang, X.; Wang, Z.; Chen, C.; Liu, J.; Åkermark, B.; Sun, L. Angew Chem 2004, 116, 3655-3658.
63. de Hatten, X.; Bothe, E.; Merz, K.; Huc, I.; Metzler-Nolte, N. Eur J Inorg Chem 2008, 2008, 4530-4537.
64. de Hatten, X.; Cournia, Z.; Huc, I.; Smith, J. C.; Metzler-Nolte, N. Chem-Eur J 2007, 13, 8139-8152.
65. de Hatten, X.; Weyhermüller, T.; Metzler-Nolte, N. J Organomet Chem 2004, 689, 4856-4867.
66. Jones, A. K.; Lichtenstein, B. R.; Dutta, A.; Gordon, G.; Dutton, P. L. J Am Chem Soc 2007, 129, 14844-14845.
67. Sano, Y.; Onoda, A.; Hayashi, T. Chem Commun 2011, 47, 8229-8231.
68. Sano, Y.; Onoda, A.; Hayashi, T. J Inorg Biochem 2012, 108, 159-162.
69. Apfel, U.-P.; Rudolph, M.; Apfel, C.; Robl, C.; Langenegger, D.; Hoyer, D.; Jaun, B.; Ebert, M.-O.; Alpermann, T.; Seebach, D.; Weigand, W. Dalton Trans 2010, 39, 3065-3071.
70. Roy, S.; Shinde, S.; Hamilton, G. A.; Hartnett, H. E.; Jones, A. K. Eur J Inorg Chem 2011, 2011, 1050-1055.
71. Roy, A.; Madden, C.; Ghirlanda, G. Chem Commun 2012, 48, 9816-9818.
72. Morera, E.; Pinnen, F.; Lucente, G. Org Lett 2002, 4, 1139-1142.
73. Apfel, U. P.; Kowol, C. R.; Morera, E.; Gorls, H.; Lucente, G.; Keppler, B. K.; Weigand, W. Eur J Inorg Chem 2010, 5079-5086.
74. Marqusee, S.; Robbins, V. H.; Baldwin, R. L. Proc Natl Acad Sci USA 1989, 86, 5286-5290.
75. Ellgen, P. C.; Gerlach, J. N. Inorg Chem 1973, 12, 2526-2532.
76. Gloaguen, F.; Lawrence, J. D.; Schmidt, M.; Wilson, S. R.; Rauchfuss, T. B. J Am Chem Soc 2001, 123, 12518-12527.
77. Justice, A. K.; Zampella, G.; De Gioia, L.; Rauchfuss, T. B.; van der Vlugt, J. I.; Wilson, S. R. Inorg Chem 2007, 46, 1655-1664.
78. Adams, M. W. W. Biochim Biophys Acta 1990, 1020, 115-145.
79. Shafaat, H. S.; Rüdiger, O.; Ogata, H.; Lubitz, W. Biochim Biophys Acta - Bioenerg 2013, 1827, 986-1002.
80. Abou Hamdan, A.; Liebgott, P.-P.; Fourmond, V.; Gutiérrez-Sanz, O.; De Lacey, A. L.; Infossi, P.; Rousset, M.; Dementin, S.; Léger, C. Proc Natl Acad Sci USA 2012, 109, 19916-19921.
81. Abou Hamdan, A.; Dementin, S.; Liebgott, P.-P.; Gutierrez-Sanz, O.; Richaud, P.; De Lacey, A. L.; Rousset, M.; Bertrand, P.; Cournac, L.; Léger, C. J Am Chem Soc 2012, 134, 8368-8371.
82. Schäfer, C.; Friedrich, B.; Lenz, O. Appl Environ Microbiol 2013, 79, 5137-5145.
83. Fritsch, J.; Lenz, O.; Friedrich, B. Nat Rev Microbiol 2013, 11, 106-114.
84. Friedrich, B.; Fritsch, J.; Lenz, O. Curr Opin Biotechnol 2011, 22, 358-364.
85. Ogata, H.; Hirota, S.; Nakahara, A.; Komori, H.; Shibata, N.; Kato, T.; Kano, K.; Higuchi, Y. Structure 2005, 13, 1635-1642.
86. Pandelia, M.-E.; Ogata, H.; Lubitz, W. ChemPhysChem 2010, 11, 1127-1140.
87. Pardo, A.; Lacey, A.; Fernández, V.; Fan, H.-J.; Fan, Y.; Hall, M. J Biol Inorg Chem 2006, 11, 286-306.
88. Simmons, T. R.; Artero, V. Angew Chem Int Ed 2013, 52, 6143-6145.
89. Dawson, J.; Ghiotto, F.; McMaster, J.; Schroder, M. In Molecular Solar Fuels; The Royal Society of Chemistry: Cambridge, 2012, p 326-386.
90. Lai, C.-H.; Reibenspies, J. H.; Darensbourg, M. Y. Angew Chem Int Ed 1996, 35, 2390-2393.
91. Canaguier, S.; Artero, V.; Fontecave, M. Dalton Trans 2008, 315-325.
92. Li, Z.; Ohki, Y.; Tatsumi, K. J Am Chem Soc 2005, 127, 8950-8951.
93. Green, K. N.; Jeffery, S. P.; Reibenspies, J. H.; Darensbourg, M. Y. J Am Chem Soc 2006, 128, 6493-6498.
94. Dutta, A.; Hamilton, G. A.; Hartnett, H. E.; Jones, A. K. Inorg Chem 2012, 51, 9580-9588.
95. Neupane, K. P.; Gearty, K.; Francis, A.; Shearer, J. J Am Chem Soc 2007, 129, 14605-14618.
96. Helm, M. L.; Stewart, M. P.; Bullock, R. M.; DuBois, M. R.; DuBois, D. L. Science 2011, 333, 863-866.
97. Jain, A.; Lense, S.; Linehan, J. C.; Raugei, S.; Cho, H.; DuBois, D. L.; Shaw, W. J. Inorg Chem 2011, 50, 4073-4085.
98. O'Hagan, M.; Ho, M. H.; Yang, J. Y.; Appel, A. M.; Rakowski DuBois, M.; Raugei, S.; Shaw, W. J.; DuBois, D. L.; Bullock, R. M. J Am Chem Soc 2012, 134, 19409-19424.
99. O'Hagan, M.; Shaw, W. J.; Raugei, S.; Chen, S.; Yang, J. Y.; Kilgore, U. J.; DuBois, D. L.; Bullock, R. M. J Am Chem Soc 2011, 133, 14301-14312.
100. Pool, D. H.; Stewart, M. P.; O'Hagan, M.; Shaw, W. J.; Roberts, J. A.; Bullock, R. M.; DuBois, D. L. Proc Natl Acad Sci USA 2012, 109, 15634-15639.
101. Shaw, W. J.; Helm, M. L.; DuBois, D. L. Biochim Biophys Acta-Bioenerg, 2013, 1827, 1123-1139.
102. Jacques, P.-A.; Artero, V.; Pécaut, J.; Fontecave, M. Proc Natl Acad Sci USA 2009, 106, 20627-20632.
103. Zhang, P.; Jacques, P.-A.; Chavarot-Kerlidou, M.; Wang, M.; Sun, L.; Fontecave, M.; Artero, V. Inorg Chem 2012, 51, 2115-2120.
104. Fourmond, V.; Canaguier, S.; Golly, B.; Field, M. J.; Fontecave, M.; Artero, V. Energy Environ Sci 2011, 4, 2417-2427.
105. Canaguier, S.; Fourmond, V.; Perotto, C. U.; Fize, J.; Pecaut, J.; Fontecave, M.; Field, M. J.; Artero, V. Chem Commun 2013, 49, 5004-5006.
106. McCormick, T. M.; Han, Z.; Weinberg, D. J.; Brennessel, W. W.; Holland, P. L.; Eisenberg, R. Inorg Chem 2011, 50, 10660-10666.
107. McNamara, W. R.; Han, Z.; Alperin, P. J.; Brennessel, W. W.; Holland, P. L.; Eisenberg, R. J Am Chem Soc 2011, 133, 15368-15371.
108. McNamara, W. R.; Han, Z.; Yin, C. J.; Brennessel, W. W.; Holland, P. L.; Eisenberg, R. Proc Natl Acad Sci USA 2012, 109, 15594-15599.
109. Du, P.; Schneider, J.; Luo, G.; Brennessel, W. W.; Eisenberg, R. Inorg Chem 2009, 48, 4952-4962.
110. Eckenhoff, W. T.; McNamara, W. R.; Du, P.; Eisenberg, R. Biochim Biophys Acta - Bioenerg 2013, 1827, 958-973.
111. Shaw, W. J. Catal Rev - Sci Eng 2012, 54, 489-550.
112. Jain, A.; Lense, S.; Linehan, J. C.; Raugei, S.; Cho, H.; DuBois, D. L.; Shaw, W. J. Inorg Chem 2011, 50, 4073-4085.
113. Reback, M. L.; Ginovska-Pangovska, B.; Ho, M.-H.; Jain, A.; Squier, T. C.; Raugei, S.; Roberts, J. A. S.; Shaw, W. J. Chem- Eur J 2013, 19, 1928-1941.
114. Jain, A.; Reback, M. L.; Lindstrom, M. L.; Thogerson, C. E.; Helm, M. L.; Appel, A. M.; Shaw, W. J. Inorg Chem 2012, 51, 6592-6602.
115. Fontecave, M. Nat Chem Biol 2006, 2, 171-174.
116. Beinert, H.; Holm, R. H.; Munck, E. Science 1997, 277, 653-659.
117. Klausner, R. D.; Rouault, T. A. Mol Biol Cell 1993, 4, 1-5.
118. Koay, M. S.; Antonkine, M. L.; Gartner, W.; Lubitz, W. Chem Biodivers 2008, 5, 1571-1587.
119. Brereton, P. S.; Verhagen, M. F.; Zhou, Z. H.; Adams, M. W. Biochemistry 1998, 37, 7351-7362.
120. Hoppe, A.; Pandelia, M. E.; Gartner, W.; Lubitz, W. Biochim Biophys Acta 2011, 1807, 1414-1422.
121. Klingen, A. R.; Ullmann, G. M. Biochemistry 2004, 43, 12383-12389.
122. Beck, B. W.; Xie, Q.; Ichiye, T. Biophys J 2001, 81, 601-613.
123. Kolling, D. J.; Brunzelle, J. S.; Lhee, S.; Crofts, A. R.; Nair, S. K. Structure 2007, 15, 29-38.
124. Backes, G.; Mino, Y.; Loehr, T. M.; Meyer, T. E.; Cusanovich, M. A.; Sweeney, W. V.; Adman, E. T.; Sanders-Loehr, J. J Am Chem Soc 1991, 113, 2055-2064.
125. Backes, G.; Mino, Y.; Loehr, T.; Meyer, T.; Cusanovich, M. A.; Sweeney, W. V.; Adman, E. T.; Sanders-Loehr, J. J Am Chem Soc 1991, 113, 2055-2064.
126. Coldren, C. D.; Hellinga, H. W.; Caradonna, J. P. Proc Natl Acad Sci USA 1997, 94, 6635-6640.
127. Mulholland, S. E.; Gibney, B. R.; Rabanal, F.; Dutton, P. L. J Am Chem Soc 1998, 120, 10296-10302.
128. Mulholland, S. E.; Gibney, B. R.; Rabanal, F.; Dutton, P. L. Biochemistry 1999, 38, 10442-10448.
129. Gibney, B. R.; Mulholland, S. E.; Rabanal, F.; Dutton, P. L. Proc Natl Acad Sci USA 1996, 93, 15041-15046.
130. Laplaza, C. E.; Holm, R. H. J Am Chem Soc 2001, 123, 10255-10264.
131. Scott, M. P.; Biggins, J. Protein Sci 1997, 6, 340-346.
132. Antonkine, M. L.; Breitenstein, C.; Epel, B.; Bill, E.; Gärtner, W.; Lubitz, W. Photosynthesis Energy from the Sun; 14th International Congress on Photosynthesis; Allen, J. F.; Gantt, E.; Golbeck, J. H.; Osmond, B., Eds.; Springer: Dordrecht, 2008; p 1257-1260.
133. Antonkine, M. L.; Koay, M. S.; Epel, B.; Breitenstein, C.; Gopta, O.; Gärtner, W.; Bill, E.; Lubitz, W. Biochim Biophys Acta 2009, 1787, 995-1008.
134. Grzyb, J.; Xu, F.; Nanda, V.; Luczkowska, R.; Reijerse, E.; Lubitz, W.; Noy, D. Biochim Biophys Acta 2012, 1817, 1256-1262.
135. Grzyb, J.; Xu, F.; Weiner, L.; Reijerse, E. J.; Lubitz, W.; Nanda, V.; Noy, D. Biochim Biophys Acta 2010, 1797, 406-413.
136. Roy, A.; Sarrou, I.; Astashkin, A.; Ghirlanda, G. Biochemistry 2013, in press. DOI: 10.1021/bi401199.
137. Fritsch, J.; Scheerer, P.; Frielingsdorf, S.; Kroschinsky, S.; Friedrich, B.; Lenz, O.; Spahn, C. M. Nature 2011, 479, 249-252.
138. Shomura, Y.; Yoon, K. S.; Nishihara, H.; Higuchi, Y. Nature 2011, 479, 253-256.
139. Grubel, K.; Holland, P. L. Angew Chem 2012, 51, 3308-3310.
140. Ferreira, K. N.; Iverson, T. M.; Maghlaoui, K.; Barber, J.; Iwata, S. Science 2004, 303, 1831-1838.
141. Loll, B.; Kern, J.; Saenger, W.; Zouni, A.; Biesiadka, J. Nature 2005, 438, 1040-1044.
142. Yano, J.; Kern, J.; Sauer, K.; Latimer, M. J.; Pushkar, Y.; Biesiadka, J.; Loll, B.; Saenger, W.; Messinger, J.; Zouni, A.; Yachandra, V. K. Science 2006, 314, 821-825.
143. Najafpour, M. M.; Moghaddam, A. N.; Allakhverdiev, S. I.; Govindjee. Biochim Biophys Acta 2012, 1817, 1110-1121.
144. Umena, Y.; Kawakami, K.; Shen, J.-R.; Kamiya, N. Nature 2011, 473, 55-60.
145. Mullins, C. S.; Pecoraro, V. L. Coord Chem Rev 2008, 252, 416-443.
146. Cady, C. W.; Crabtree, R. H.; Brudvig, G. W. Coord Chem Rev 2008, 252, 444-455.
147. Najafpour, M. M.; Ehrenberg, T.; Wiechen, M.; Kurz, P. Angew Chem Int Ed 2010, 49, 2233-2237.
148. Yin, Q.; Tan, J. M.; Besson, C.; Geletii, Y. V.; Musaev, D. G.; Kuznetsov, A. E.; Luo, Z.; Hardcastle, K. I.; Hill, C. L. Science 2010, 328, 342-345.
149. Tagore, R.; Crabtree, R. H.; Brudvig, G. W. Inorg Chem 2008, 47, 1815-1823.
150. Toma, F. M.; Sartorel, A.; Iurlo, M.; Carraro, M.; Parisse, P.; Maccato, C.; Rapino, S.; Gonzalez, B. R.; Amenitsch, H.; Da Ros, T.; Casalis, L.; Goldoni, A.; Marcaccio, M.; Scorrano, G.; Scoles, G.; Paolucci, F.; Prato, M.; Bonchio, M. Nat Chem 2010, 2, 826-831.
151. Sartorel, A.; Carraro, M.; Toma, F. M.; Prato, M.; Bonchio, M. Energy Environ Sci 2012, 5, 5592-5603.
152. Zhao, Y.; Swierk, J. R.; Megiatto, J. D.; Sherman, B.; Youngblood, W. J.; Qin, D.; Lentz, D. M.; Moore, A. L.; Moore, T. A.; Gust, D.; Mallouk, T. E. Proc Natl Acad Sci USA 2012, 109, 15612-15616.
153. Kanan, M. W.; Nocera, D. G. Science 2008, 321, 1072-1075.
154. Moore, T. A.; Moore, A. L.; Gust, D. Philos Trans R Soc Lond, Ser B 2002, 357, 1481-1498.
155. Magnuson, A.; Styring, S.; Hammarström, L. In Photosystem II; Wydrzynski, T. J.; Satoh, K.; Freeman, J. A., Eds.; Springer: Netherlands, 2005, p 753-775.
156. Conlan, B.; Cox, N.; Su, J.-H.; Hillier, W.; Messinger, J.; Lubitz, W.; Dutton, P. L.; Wydrzynski, T. Biochim Biophys Acta 2009, 1787, 1112-1121.
157. Williamson, A.; Conlan, B.; Hillier, W.; Wydrzynski, T. Photosynth Res 2011, 107, 71-86.
158. Hay, S.; Wallace, B. B.; Smith, T. A.; Ghiggino, K. P.; Wydrzynski, T. Proc Natl Acad Sci USA 2004, 101, 17675-17680.
159. Zhang, M.-T.; Chen, Z.; Kang, P.; Meyer, T. J. J Am Chem Soc 2013, 135, 2048-2051.
160. Schmitz, C.; Vernon, R.; Otting, G.; Baker, D.; Huber, T. J Mol Biol 2012, 416, 668-677.
161. Koga, N.; Tatsumi-Koga, R.; Liu, G.; Xiao, R.; Acton, T. B.; Montelione, G. T.; Baker, D. Nature 2012, 491, 222-227.
162. Kang, S.-g.; Saven, J. G. Curr Opin Chem Biol 2007, 11, 329-334.
163. Guntas, G.; Purbeck, C.; Kuhlman, B. Proc Natl Acad Sci USA 2010, 107, 19296-19301.
164. Kulp, D. W.; Subramaniam, S.; Donald, J. E.; Hannigan, B. T.; Mueller, B. K.; Grigoryan, G.; Senes, A. J Comput Chem 2012, 33, 1645-1661.
165. Fletcher, J. M.; Boyle, A. L.; Bruning, M.; Bartlett, G. J.; Vincent, T. L.; Zaccai, N. R.; Armstrong, C. T.; Bromley, E. H. C.; Booth, P. J.; Brady, R. L.; Thomson, A. R.; Woolfson, D. N. ACS Synth Biol 2012, 1, 240-250.
166. Samish, I.; MacDermaid, C. M.; Perez-Aguilar, J. M.; Saven, J. G. Annu Rev Phys Chem 2011, 62, 129-149.
167. Nanda, V.; Koder, R. L. Nat Chem 2010, 2, 15-24.
168. Suárez, M.; Jaramillo, A. J R Soc Interface 2009.
169. Peacock, A. F. A.; Iranzo, O.; Pecoraro, V. L. Dalton Trans 2009, 2271-2280.
170. Ghosh, D.; Pecoraro, V. L. Curr Opin Chem Biol 2005, 9, 97-103.
171. Senes, A. Curr Opin Struct Biol 2011, 21, 460-466.
172. Ghirlanda, G. Curr Opin Chem Biol 2009, 13, 643-651.
173. Shinde, S.; Cordova, J.; Woodrum, B.; Ghirlanda, G. J Biol Inorg Chem 2012, 17, 557-564.
174. Yin, H.; Slusky, J. S.; Berger, B. W.; Walters, R. S.; Vilaire, G.; Litvinov, R. I.; Lear, J. D.; Caputo, G. A.; Bennett, J. S.; DeGrado, W. F. Science 2007, 315, 1817-1822.
175. Koder, R. L.; Anderson, J. L. R.; Solomon, L. A.; Reddy, K. S.; Moser, C. C.; Dutton, P. L. Nature 2009, 458, 305-309.
176. Reig, A. J.; Pires, M. M.; Snyder, R. A.; Wu, Y.; Jo, H.; Kulp, D. W.; Butch, S. E.; Calhoun, J. R.; Szyperski, T. G.; Solomon, E. I.; DeGrado, W. F. Nat Chem 2012, 4, 900-906.
177. Wilcoxen, K. M.; Leman, L. J.; Weinberger, D. A.; Huang, Z.-Z.; Ghadiri, M. R. J Am Chem Soc 2007, 129, 748-749.
178. Khare, S. D.; Kipnis, Y.; Greisen, P., Jr.; Takeuchi, R.; Ashani, Y.; Goldsmith, M.; Song, Y.; Gallaher, J. L.; Silman, I.; Leader, H.; Sussman, J. L.; Stoddard, B. L.; Tawfik, D. S.; Baker, D. Nat Chem Biol 2012, 8, 294-300.
179. Der, B. S.; Edwards, D. R.; Kuhlman, B. Biochemistry 2012, 51, 3933-3940.
180. Zastrow, M. L.; PeacockAnna, F. A.; Stuckey, J. A.; Pecoraro, V. L. Nat Chem 2012, 4, 118-123.
181. Faiella, M.; Andreozzi, C.; de Rosales, R. T. M.; Pavone, V.; Maglio, O.; Nastri, F.; DeGrado, W. F.; Lombardi, A. Nat Chem Biol 2009, 5, 882-884.
182. Faiella, M.; Maglio, O.; Nastri, F.; Lombardi, A.; Lista, L.; Hagen, W. R.; Pavone, V. Chem Eur J 2012, 18, 15890-15890.
183. Lichtenstein, B. R.; Farid, T. A.; Kodali, G.; Solomon, L. A.; Anderson, J. L.; Sheehan, M. M.; Ennist, N. M.; Fry, B. A.; Chobot, S. E.; Bialas, C.; Mancini, J. A.; Armstrong, C. T.; Zhao, Z.; Esipova, T. V.; Snell, D.; Vinogradov, S. A.; Discher, B. M.; Moser, C. C.; Dutton, P. L. Biochem Soc Trans 2012, 40, 561-566.