Substrate-triggered addition of dioxygen to the diferrous cofactor of aldehyde-deformylating oxygenase to form a diferric-peroxide intermediate

Journal of the American Chemical Society

Volumn 135, Issue 42, 2013, Pages 15801-15812

  Pandelia, Maria E ^a   Li, Ning ^a,b   Nørgaard, Hanne ^a,c   Warui, Douglas M ^a   Rajakovich, Lauren J ^a   Chang, Wei Chen ^a   Booker, Squire J ^a   Krebs, Carsten ^a   Martin Bollinger, J ^a  

^a PENNSYLVANIA STATE UNIVERSITY   (United States)

^b Joule Unlimited   (United States)

^c UNIVERSITY OF COPENHAGEN   (Denmark)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

BACTERIA; CARBOXYLATION; HYDROCARBONS; OXIDATION; PEROXIDES; TRANSITION METALS;

FOUR ELECTRONS; NOSTOC PUNCTIFORME; OXIDATION STATE; PEROXIDE INTERMEDIATE; RADICAL FRAGMENTATION; REDUCING SYSTEMS; SPECTROSCOPIC PROPERTY; THEORETICAL YIELD;

ALDEHYDES;

1 METHOXY 5 METHYLPHENAZINIUM METHYLSULFATE; ALDEHYDE; ALDEHYDE DEFORMYLATING OXYGENASE; ALKANE; ALKENE; IRON; OXYGEN; OXYGENASE; PEROXIDE; UNCLASSIFIED DRUG; WATER; ALDEHYDE DECARBONYLASE; FORMIC ACID; FORMIC ACID DERIVATIVE; LYASE;

ADDITION REACTION; ARTICLE; CATALYSIS; CHEMICAL BOND; CYANOBACTERIUM; ELECTRON; NONHUMAN; NOSTOC PUNCTIFORME; OXIDATION REDUCTION REACTION; CHEMISTRY; CONFORMATION; ENZYME SPECIFICITY; ENZYMOLOGY; METABOLISM; MOSSBAUER SPECTROSCOPY; NOSTOC;

ALDEHYDE-LYASES; ALDEHYDES; FORMATES; MOLECULAR CONFORMATION; NOSTOC; OXYGEN; PEROXIDES; SPECTROSCOPY, MOSSBAUER; SUBSTRATE SPECIFICITY;

EID: 84886506485     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja405047b     Document Type: Article

References (92)

1. Schirmer, A.; Rude, M. A.; Li, X. Z.; Popova, E.; del Cardayre, S. B. Science 2010, 329, 559
2. Warui, D. M.; Li, N.; Nørgaard, H.; Krebs, C.; Bollinger, J. M., Jr.; Booker, S. J. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 3316
3. Li, N.; Nørgaard, H.; Warui, D. M.; Booker, S. J.; Krebs, C.; Bollinger, J. M., Jr. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 6158
4. Li, N.; Chang, W. C.; Warui, D. M.; Booker, S. J.; Krebs, C.; Bollinger, J. M., Jr. Biochemistry 2012, 51, 7908
5. Reppas, N. B.; Ridley, C. P. Methods and compositions for the recombinant biosynthesis of n -alkanes U.S. Patent 7794969, Joule Unlimited Inc., 2010.
6. Ducat, D. C.; Way, J. C.; Silver, P. A. Trends Biotechnol. 2011, 29, 95
7. Patra, T.; Manna, S.; Maiti, D. Angew. Chem., Int. Ed. 2011, 50, 12140
8. Zhang, F. Z.; Rodriguez, S.; Keasling, J. D. Curr. Opin. Biotechnol. 2011, 22, 775
9. Robertson, D. E.; Jacobson, S. A.; Morgan, F.; Berry, D.; Church, G. M.; Afeyan, N. B. Photosynth. Res. 2011, 107, 269
10. Serrano-Ruiz, J. C.; Ramos-Fernández, E. V.; Sepúlveda- Escribano, A. Energy Environ. Sci 2012, 5, 5638
11. Schirmer, A.; Rude, M. A.; Brubaker, S. Methods and compositions for producing hydrocarbons, U.S. Patent 140696, LS9, 2009.
12. Akhtar, M. K.; Turner, N. J.; Jones, P. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2013, 110, 87
13. Wallar, B. J.; Lipscomb, J. D. Chem. Rev. 1996, 96, 2625
14. Merkx, M.; Kopp, D. A.; Sazinsky, M. H.; Blazyk, J. L.; Müller, J.; Lippard, S. J. Angew. Chem., Int. Ed. 2001, 40, 2782
15. Stubbe, J. Curr. Opin. Chem. Biol. 2003, 7, 183
16. Fox, B. G.; Lyle, K. S.; Rogge, C. E. Acc. Chem. Res. 2004, 37, 421
17. Andrews, S. C. Biochim. Biophys. Acta, Gen. Subj. 2010, 1800, 691
18. Krebs, C.; Bollinger, J. M., Jr.; Booker, S. J. Curr. Opin. Chem. Biol. 2011, 15, 291
19. Nordlund, P.; Eklund, H. Curr. Opin. Struct. Biol. 1995, 5, 758
20. Barynin, V. V.; Whittaker, M. M.; Antonyuk, S. V.; Lamzin, V. S.; Harrison, P. M.; Artymiuk, P. J.; Whittaker, J. W. Structure 2001, 9, 725
21. Jiang, W.; Yun, D.; Saleh, L.; Barr, E. W.; Xing, G.; Hoffart, L. M.; Maslak, M.-A.; Krebs, C.; Bollinger, J. M., Jr. Science 2007, 316, 1188
22. Boal, A. K.; Cotruvo, J. A., Jr.; Stubbe, J.; Rosenzweig, A. C. Science 2010, 329, 1526
23. Cotruvo, J. A., Jr.; Stubbe, J. Biochemistry 2011, 50, 1672
24. Price, J. C.; Barr, E. W.; Hoffart, L. M.; Krebs, C.; Bollinger, J. M., Jr. Biochemistry 2005, 44, 8138
25. Bollinger, J. M., Jr.; Price, J. C.; Hoffart, L. M.; Barr, E. W.; Krebs, C. Eur. J. Inorg. Chem. 2005, 4245
26. Matthews, M. L.; Krest, C. M.; Barr, E. W.; Vaillancourt, F. H.; Walsh, C. T.; Green, M. T.; Krebs, C.; Bollinger, J. M., Jr. Biochemistry 2009, 48, 4331
27. Broadwater, J. A.; Ai, J. Y.; Loehr, T. M.; Sanders-Loehr, J.; Fox, B. G. Biochemistry 1998, 37, 14664
28. Paulsen, K. E.; Liu, Y.; Fox, B. G.; Lipscomb, J. D.; Münck, E.; Stankovich, M. T. Biochemistry 1994, 33, 713
29. Liu, Y.; Nesheim, J. C.; Lee, S. K.; Lipscomb, J. D. J. Biol. Chem. 1995, 270, 24662
30. Bailey, L. J.; McCoy, J. G.; Phillips, G. N.; Fox, B. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 19194
31. Tinberg, C. E.; Lippard, S. J. Acc. Chem. Res. 2011, 44, 280
32. Lee, S. J.; McCormick, M. S.; Lippard, S. J.; Cho, U.-S. Nature 2013, 494, 380
33. Solomon, E. I.; Brunold, T. C.; Davis, M. I.; Kemsley, J. N.; Lee, S. K.; Lehnert, N.; Neese, F.; Skulan, A. J.; Yang, Y. S.; Zhou, J. Chem. Rev. 2000, 100, 235
34. Neidig, M. L.; Brown, C. D.; Light, K. M.; Fujimori, D. G.; Nolan, E. M.; Price, J. C.; Barr, E. W.; Bollinger, J. M., Jr.; Krebs, C.; Walsh, C. T.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 14224
35. Pavel, E. G.; Zhou, J.; Busby, R. W.; Gunsior, M.; Townsend, C. A.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 743
36. Hitchman, M. L. Measurement of dissolved oxygen; John Wiley and Sons: New York, 1978.
37. Connors, K. A. Chemical kinetics: the study of reaction rates in solution; Wiley-VCH: New York, 1990.
38. Espenson, J. H. Chemical kinetics and reaction mechanisms; McGraw-Hill: New York, 1995.
39. Jiang, W.; Hoffart, L. M.; Krebs, C.; Bollinger, J. M., Jr. Biochemistry 2007, 46, 8709
40. Whitteck, J. T.; Cicchillo, R. M.; van der Donk, W. A. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 16225
41. Price, J. C.; Barr, E. W.; Tirupati, B.; Bollinger, J. M., Jr.; Krebs, C. Biochemistry 2003, 42, 7497
42. Fish, W. W. In Methods in Enzymology; James, F.; Riordan, B. L. V., Eds.; Academic Press: New York, 1988; Vol. 158, p 357.
43. 57Fe Mössbauer spectroscopy. In Physical Methods in Bioinorganic Chemistry; Que, L., Jr., Ed.; University Science Books: Sausalito, CA, 2000; pp 287-319.
44. Kurtz, D. M. Chem. Rev. 1990, 90, 585
45. Fox, B. G.; Shanklin, J.; Somerville, C.; Münck, E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1993, 90, 2486
46. Brown, C. A.; Remar, G. J.; Musselman, R. L.; Solomon, E. I. Inorg. Chem. 1995, 34, 688
47. Eser, B. E.; Das, D.; Han, J.; Jones, P. R.; Marsh, E. N. G. Biochemistry 2011, 50, 10743
48. Valentine, A. M.; Stahl, S. S.; Lippard, S. J. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 3876
49. Xing, G.; Diao, Y.; Hoffart, L. M.; Barr, E. W.; Prabhu, K. S.; Arner, R. J.; Reddy, C. C.; Krebs, C.; Bollinger, J. M., Jr. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 6130
50. Hayashi, Y.; Kayatani, T.; Sugimoto, H.; Suzuki, M.; Inomata, K.; Uehara, A.; Mizutani, Y.; Kitagawa, T.; Maeda, Y. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 11220
51. Broadwater, J. A.; Achim, C.; Münck, E.; Fox, B. G. Biochemistry 1999, 38, 12197
52. Dong, Y. H.; Zang, Y.; Shu, L. J.; Wilkinson, E. C.; Que, L., Jr.; Kauffmann, K.; Münck, E. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 12683
53. Bollinger, J. M., Jr.; Krebs, C.; Vicol, A.; Chen, S. X.; Ley, B. A.; Edmondson, D. E.; Huynh, B. H. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 1094
54. Korboukh, V. K.; Li, N.; Barr, E. W.; Bollinger, J. M., Jr.; Krebs, C. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 13608
55. Tinberg, C. E.; Lippard, S. J. Biochemistry 2009, 48, 12145
56. Pereira, A. S.; Small, W.; Krebs, C.; Tavares, P.; Edmondson, D. E.; Theil, E. C.; Huynh, B. H. Biochemistry 1998, 37, 9871
57. Zaugg, W. S. J. Biol. Chem. 1964, 239, 3964
58. Paul, B.; Das, D.; Ellington, B.; Marsh, E. N. G. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 5234-5237
59. Eser, B. E.; Das, D.; Han, J.; Jones, P. R.; Marsh, E. N. G. Biochemistry 2012, 51, 5703
60. Das, D.; Eser, B. E.; Han, J.; Sciore, A.; Marsh, E. N. G. Angew. Chem., Int. Ed. 2012, 51, 7881
61. Das, D.; Eser, B. E.; Han, J.; Sciore, A.; Marsh, E. N. G. Angew. Chem., Int. Ed. 2011, 50, 7148
62. Zhou, J.; Kelly, W. L.; Bachmann, B. O.; Gunsior, M.; Townsend, C. A.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 7388
63. Brazeau, B. J.; Lipscomb, J. D. Biochemistry 2000, 39, 13503
64. Xue, G. Q.; Pokutsa, A.; Que, L., Jr. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 16657
65. Yang, Y. S.; Broadwater, J. A.; Pulver, S. C.; Fox, B. G.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 2770
66. Liu, K. E.; Valentine, A. M.; Wang, D. L.; Huynh, B. H.; Edmondson, D. E.; Salifoglou, A.; Lippard, S. J. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 10174
67. Tong, W. H.; Chen, S.; Lloyd, S. G.; Edmondson, D. E.; Huynh, B. H.; Stubbe, J. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 2107
68. Yun, D.; García-Serres, R.; Chicalese, B. M.; An, Y. H.; Huynh, B. H.; Bollinger, J. M., Jr. Biochemistry 2007, 46, 1925
69. Murray, L. J.; Naik, S. G.; Ortillo, D. O.; García-Serres, R.; Lee, J. K.; Huynh, B. H.; Lippard, S. J. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 14500
70. Li, N.; Korboukh, V. K.; Krebs, C.; Bollinger, J. M., Jr. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2010, 107, 15722
71. Ballou, D. P.; Entsch, B.; Cole, L. J. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2005, 338, 590
72. LeCloux, D. D.; Barrios, A. M.; Lippard, S. J. Biorg. Med. Chem. 1999, 7, 763
73. Jameson, G. N. L.; Jin, W.; Krebs, C.; Perreira, A. S.; Tavares, P.; Liu, X. F.; Theil, E. C.; Huynh, B. H. Biochemistry 2002, 41, 13435
74. Bollinger, J. M., Jr.; Diao, Y.; Matthews, M. L.; Xing, G.; Krebs, C. Dalton Trans. 2009, 905
75. Hirao, H.; Morokuma, K. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 17206
76. Cicchillo, R. M.; Zhang, H. J.; Blodgett, J. A. V.; Whitteck, J. T.; Li, G. Y.; Nair, S. K.; van der Donk, W. A.; Metcalf, W. W. Nature 2009, 459, 871
77. Hirao, H.; Morokuma, K. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 17901
78. Metcalf, W. W.; Griffin, B. M.; Cicchillo, R. M.; Gao, J. T.; Janga, S. C.; Cooke, H. A.; Circello, B. T.; Evans, B. S.; Martens-Habbena, W.; Stahl, D. A.; van der Donk, W. A. Science 2012, 337, 1104
79. Roberts, E. S.; Vaz, A. D.; Coon, M. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1991, 88, 8963
80. Kim, K.; Lippard, S. J. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 4914
81. Brunold, T. C.; Tamura, N.; Kitajima, N.; Moro-oka, Y.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 5674
82. Moënne-Loccoz, P.; Baldwin, J.; Ley, B. A.; Loehr, T. M.; Bollinger, J. M., Jr. Biochemistry 1998, 37, 14659
83. Ménage, S.; Brennan, B. A.; Juarez-Garcia, C.; Münck, E.; Que, L., Jr. J. Am. Chem. Soc. 1990, 112, 6423
84. Zhang, X.; Furutachi, H.; Fujinami, S.; Nagatomo, S.; Maeda, Y.; Watanabe, Y.; Kitagawa, T.; Suzuki, M. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 826
85. Rinaldo, D.; Philipp, D. M.; Lippard, S. J.; Friesner, R. A. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 3135
86. Okamura, M. Y.; Klotz, I. M.; Johnson, C. E.; Winter, M. R. C.; Williams, R. J. P. Biochemistry 1969, 8, 1951
87. Ookubo, T.; Sugimoto, H.; Nagayama, T.; Masuda, H.; Sato, T.; Tanaka, K.; Maeda, Y.; OÌ...kawa, H.; Hayashi, Y.; Uehara, A.; Suzuki, M. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 701
88. LeCloux, D. D.; Barrios, A. M.; Mizoguchi, T. J.; Lippard, S. J. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 9001
89. Holmes, M. A.; Letrong, I.; Turley, S.; Sieker, L. C.; Stenkamp, R. E. J. Mol. Biol. 1991, 218, 583
90. Choi, Y. S.; Zhang, H. J.; Brunzelle, J. S.; Nair, S. K.; Zhao, H. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 6858
91. Srnec, M.; Rokob, T. A.; Schwartz, J. K.; Kwak, Y.; Rulíš ek, L.; Solomon, E. I. Inorg. Chem. 2012, 51, 2806
92. Vu, V. V.; Emerson, J. P.; Martinho, M.; Kim, Y. S.; Münck, E.; Park, M. H.; Que, L., Jr. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 14814