Rational design of fatty acid amide hydrolase inhibitors that act by covalently bonding to two active site residues

Journal of the American Chemical Society

Volumn 135, Issue 16, 2013, Pages 6289-6299

  Otrubova, Katerina ^a   Brown, Monica ^a   McCormick, Michael S ^a   Han, Gye W ^a   O'Neal, Scott T ^b   Cravatt, Benjamin F ^a   Stevens, Raymond C ^a   Lichtman, Aron H ^b   Boger, Dale L ^a  

^a SCRIPPS RESEARCH INSTITUTE   (United States)

^b VIRGINIA COMMONWEALTH UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ACTIVE SITE RESIDUES; CATALYTIC NUCLEOPHILES; COVALENT ATTACHMENT; COVALENTLY BOUND; ENZYME ACTIVE SITES; FATTY ACID AMIDE HYDROLASE; NEUROPATHIC PAIN; NONCOMPETITIVE INHIBITIONS;

AMIDES; AMINO ACIDS; HYDROLASES; MAMMALS;

ENZYME INHIBITION;

ALPHA KETOOXAZOLE DERIVATIVE; FATTY ACID AMIDASE; FATTY ACID AMIDASE INHIBITOR; OXAZOLE DERIVATIVE; UNCLASSIFIED DRUG;

ALLODYNIA; ANIMAL EXPERIMENT; ANIMAL MODEL; ARTICLE; CATALYSIS; CONTROLLED STUDY; COVALENT BOND; CRYSTAL STRUCTURE; DRUG DESIGN; ENZYME ACTIVE SITE; ENZYME INHIBITION; MALE; MOUSE; NONHUMAN; SUBSTITUTION REACTION;

AMIDOHYDROLASES; ANIMALS; BINDING, COMPETITIVE; BRAIN CHEMISTRY; CATALYTIC DOMAIN; CRYSTALLOGRAPHY, X-RAY; DOSE-RESPONSE RELATIONSHIP, DRUG; DRUG DESIGN; ENZYME INHIBITORS; ESCHERICHIA COLI; HYPERALGESIA; INDICATORS AND REAGENTS; KINETICS; LIPID METABOLISM; MICE; MODELS, MOLECULAR; MOLECULAR CONFORMATION; NEURALGIA; PROTEIN CARBONYLATION; RATS; RECOMBINANT PROTEINS; RHODAMINES; SUBSTRATE SPECIFICITY;

EID: 84876700068     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja4014997     Document Type: Article

References (96)

1. Vijayalakshmi, J.; Meyer, E. F., Jr.; Kam, C. M.; Powers, J. C. Biochemistry 1991, 30, 2175-2183
2. Drawz, S. M.; Bonomo, R. A. Clin. Microbiol. Rev. 2010, 23, 160-201
3. Jiang, J.; Lazarus, M. B.; Pasquina, L.; Sliz, P.; Walker, S. Nat. Chem. Biol. 2012, 8, 72-77
4. Cravatt, B. F.; Giang, D. K.; Mayfield, S. P.; Boger, D. L.; Lerner, R. A.; Gilula, N. B. Nature 1996, 384, 83-87
5. Giang, D. K.; Cravatt, B. F. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1997, 94, 2238-2242
6. Patricelli, M. P.; Cravatt, B. F. Vitam. Horm. 2001, 62, 95-131
7. Egertova, M.; Cravatt, B. F.; Elphick, M. R. Neuroscience 2003, 119, 481-496
8. Boger, D. L.; Fecik, R. A.; Patterson, J. E.; Miyauchi, H.; Patricelli, M. P.; Cravatt, B. F. Bioorg. Med. Chem. Lett. 2000, 10, 2613-2616
9. Ezzili, C.; Otrubova, K.; Boger, D. L. Bioorg. Med. Chem. Lett. 2010, 20, 5959-5968
10. Devane, W. A.; Hanus, L.; Breuer, A.; Pertwee, R. G.; Stevenson, L. A.; Griffin, G.; Gibson, D.; Mandelbaum, A.; Etinger, A.; Mechoulam, R. Science 1992, 258, 1946-1949
11. Martin, B. R.; Mechoulam, R.; Razdan, R. K. Life Sci. 1999, 65, 573-595
12. Schmid, H. H. O.; Schmid, P. C.; Natarajan, V. Prog. Lipid Res. 1990, 29, 1-43
13. Boger, D. L.; Henriksen, S. J.; Cravatt, B. F. Curr. Pharm. Des. 1998, 4, 303-314
14. Cravatt, B. F.; Lerner, R. A.; Boger, D. L. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 580-590
15. Cravatt, B. F.; Prospero-Garcia, O.; Suizdak, G.; Gilula, N. B.; Henriksen, S. J.; Boger, D. L.; Lerner, R. A. Science 1995, 268, 1506-1509
16. Lerner, R. A.; Siuzdak, G.; Prospero-Garcia, O.; Henriksen, S. J.; Boger, D. L.; Cravatt, B. F. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1994, 91, 9505-9508
17. Patricelli, M. P.; Cravatt, B. F. Biochemistry 1999, 38, 14125-14130
18. Patricelli, M. P.; Cravatt, B. F. J. Biol. Chem. 2000, 275, 19177-19184
19. Patricelli, M. P.; Lovato, M. A.; Cravatt, B. F. Biochemistry 1999, 38, 9804-9812
20. McKinney, M. K.; Cravatt, B. F. J. Biol. Chem. 2003, 278, 37393-37399
21. McKinney, M. K.; Cravatt, B. F. Annu. Rev. Biochem. 2005, 74, 411-432
22. Bracey, M. H.; Hanson, M. A.; Masuda, K. R.; Stevens, R. C.; Cravatt, B. F. Science 2002, 298, 1793-1796
23. Cravatt, B. F.; Lichtman, A. H. Curr. Opin. Chem. Biol. 2003, 7, 469-475
24. Ahn, K.; McKinney, M. K.; Cravatt, B. F. Chem. Rev. 2008, 108, 1687-1707
25. Ahn, K.; Johnson, D. S.; Cravatt, B. F. Exp. Opin. Drug Discovery 2009, 4, 763-784
26. Cravatt, B. F.; Demarest, K.; Patricelli, M. P.; Bracey, M. H.; Giang, D. K.; Martin, B. R.; Lichtman, A. H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2001, 98, 9371-9376
27. Lichtman, A. H.; Shelton, C. C.; Advani, T.; Cravatt, B. F. Pain 2004, 109, 319-327
28. Cravatt, B. F.; Saghatelian, A.; Hawkins, E. G.; Clement, A. B.; Bracey, M. H.; Lichtman, A. H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 10821-10826
29. Karsak, M.; Gaffal, E.; Date, R.; Wang-Eckhardt, L.; Rehnelt, J.; Petrosino, S.; Starowicz, K.; Steuder, R.; Schlicker, E.; Cravatt, B. F.; Mechoulam, R.; Buettner, R.; Werner, S.; Di Marzo, V.; Tueting, T.; Zimmer, A. Science 2007, 316, 1494-1497
30. Huitrón-Reséndiz, S.; Gombart, L.; Cravatt, B. F.; Henriksen, S. J. Exp. Neurol. 2001, 172, 235-243
31. Huitrón-Reséndiz, S.; Sanchez-Alavez, M.; Wills, D. N.; Cravatt, B. F.; Henriksen, S. J. Sleep 2004, 27, 857-865
32. Clement, A. B.; Hawkins, E. G.; Lichtman, A. H.; Cravatt, B. F. J. Neurosci. 2003, 23, 3916-3923
33. Patricelli, M. P.; Patterson, J. P.; Boger, D. L.; Cravatt, B. F. Bioorg. Med. Chem. Lett. 1998, 8, 613-618
34. Koutek, B.; Prestwich, G. D.; Howlett, A. C.; Chin, S. A.; Salehani, D.; Akhavan, N.; Deutsch, D. G. J. Biol. Chem. 1994, 269, 22937-22940
35. Patterson, J. E.; Ollmann, I. R.; Cravatt, B. F.; Boger, D. L.; Wong, C.-H.; Lerner, R. A. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 5938-5945
36. Boger, D. L.; Sato, H.; Lerner, A. E.; Austin, B. J.; Patterson, J. E.; Patricelli, M. P.; Cravatt, B. F. Bioorg. Med. Chem. Lett. 1999, 9, 265-270
37. Leung, D.; Hardouin, C.; Boger, D. L.; Cravatt, B. F. Nat. Biotechnol. 2003, 21, 687-691
38. Deutsch, D. G.; Omeir, R.; Arreaza, G.; Salehani, D.; Prestwich, G. D.; Huang, Z.; Howlett, A. Biochem. Pharmacol. 1997, 53, 255-260
39. Deutsch, D. G.; Lin, S.; Hill, W. A. G.; Morse, K. L.; Salehani, D.; Arreaza, G.; Omeir, R. L.; Makriyannis, A. Biochem. Biophys. Res. Commun. 1997, 231, 217-221
40. Edgemond, W. S.; Greenberg, M. J.; McGinley, P. J.; Muthians, S.; Campbell, W. B.; Hillard, C. J. J. Pharmacol. Exp. Ther. 1998, 286, 184-190
41. Du, W.; Hardouin, C.; Cheng, H.; Hwang, I.; Boger, D. L. Bioorg. Med. Chem. Lett. 2005, 15, 103-106
42. Otrubova, K.; Ezzili, C.; Boger, D. L. Bioorg. Med. Chem. Lett. 2011, 21, 4674-4685
43. Deng, H. F. Exp. Opin. Drug Discovery 2010, 5, 961-993
44. Seierstad, M.; Breitenbucher, J. G. J. Med. Chem. 2008, 51, 7327-7343
45. Vandevoorde, S. Curr. Top. Med. Chem. 2008, 8, 247-267
46. Otrubova, K.; Boger, D. L. ACS Chem. Neurosci. 2012, 3, 340-348
47. Boger, D. L.; Sato, H.; Lerner, A. E.; Hedrick, M. P.; Fecik, R. A.; Miyauchi, H.; Wilkie, G. D.; Austin, B. J.; Patricelli, M. P.; Cravatt, B. F. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2000, 97, 5044-5049
48. Boger, D. L.; Miyauchi, H.; Hedrick, M. P. Bioorg. Med. Chem. Lett. 2001, 11, 1517-1520
49. Boger, D. L.; Miyauchi, H.; Du, W.; Hardouin, C.; Fecik, R. A.; Cheng, H.; Hwang, I.; Hedrick, M. P.; Leung, D.; Acevedo, O.; Guimaráes, C. R. W.; Jorgensen, W. L.; Cravatt, B. F. J. Med. Chem. 2005, 48, 1849-1856
50. Leung, D.; Du, W.; Hardouin, C.; Cheng, H.; Hwang, I.; Cravatt, B. F.; Boger, D. L. Bioorg. Med. Chem. Lett. 2005, 15, 1423-1428
51. Romero, F. A.; Hwang, I.; Boger, D. L. J. Am. Chem. Soc. 2006, 68, 14004-14005
52. Romero, F. A.; Du, W.; Hwang, I.; Rayl, T. J.; Kimball, F. S.; Leung, D.; Hoover, H. S.; Apodaca, R. L.; Breitenbucher, B. J.; Cravatt, B. F.; Boger, D. L. J. Med. Chem. 2007, 50, 1058-1068
53. Hardouin, C.; Kelso, M. J.; Romero, F. A.; Rayl, T. J.; Leung, D.; Hwang, I.; Cravatt, B. F.; Boger, D. L. J. Med. Chem. 2007, 50, 3359-3368
54. Kimball, F. S.; Romero, F. A.; Ezzili, C.; Garfunkle, J.; Rayl, T. J.; Hochstatter, D. G.; Hwang, I.; Boger, D. L. J. Med. Chem. 2008, 51, 937-947
55. Garfunkle, J.; Ezzili, C.; Rayl, T. J.; Hochstatter, D. G.; Hwang, I.; Boger, D. L. J. Med. Chem. 2008, 51, 4393-4403
56. DeMartino, J. K.; Garfunkle, J.; Hochstatter, D. G.; Cravatt, B. F.; Boger, D. L. Bioorg. Med. Chem. Lett. 2008, 18, 5842-5846
57. Ezzili, C.; Mileni, M.; McGlinchey, N.; Long, J. Z.; Kinsey, S. G.; Hochstatter, D. G.; Stevens, R. C.; Lichtman, A. H.; Cravatt, B. F.; Bilsky, E. J.; Boger, D. L. J. Med. Chem. 2011, 113, 7277-7287
58. Lichtman, A. H.; Leung, D.; Shelton, C. C.; Saghatelian, A.; Hardouin, C.; Boger, D. L.; Cravatt, B. F. J. Pharmacol. Exp. Ther. 2004, 311, 441-448
59. Chang, L.; Luo, L.; Palmer, J. A.; Sutton, S.; Wilson, S. J.; Barbier, A. J.; Breitenbucher, J. G.; Chaplan, S. R.; Webb, M. Br. J. Pharmacol. 2006, 148, 102-113
60. Schlosburg, J. E.; Boger, D. L.; Cravatt, B. F.; Lichtman, A. H. J. Pharmacol. Exp. Ther. 2009, 329, 314-323
61. Kinsey, S. G.; Long, J. Z.; O'Neal, S. T.; Abdulla, R. A.; Poklis, J. L.; Boger, D. L.; Cravatt, B. F.; Lichtman, A. H. J. Pharmacol. Exp. Ther. 2009, 330, 902-910
62. Booker, L.; Kinsey, S. G.; Abdullah, R. A.; Blankman, J. L.; Long, J. Z.; Boger, D. L.; Cravatt, B. F.; Lichtman, A. H. Br. J. Pharmacol. 2012, 165, 2485-2496
63. Farina, V.; Krishnamurthy, V.; Scott, W. J. Org. React. 1997, 50, 1-652
64. Dess, D. B.; Martin, J. C. J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 7277-7287
65. Mileni, M.; Garfunkle, J.; DeMartino, J. K.; Cravatt, B. F.; Boger, D. L.; Stevens, R. C. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 10497-10506
66. Mileni, M.; Garfunkle, J.; Kimball, F. S.; Cravatt, B. F.; Stevens, R. C.; Boger, D. L. J. Med. Chem. 2010, 53, 230-240
67. Mileni, M.; Garfunkle, J.; Ezzili, C.; Cravatt, B. F.; Stevens, R. C.; Boger, D. L. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 4092-4100
68. Patricelli, M. P.; Lashuel, H. A.; Giang, D. K.; Kelly, J. W.; Cravatt, B. F. Biochemistry 1998, 37, 15177-15187
69. Mileni, M.; Johnson, D. S.; Wang, Z.; Everdeen, D. S.; Liimatta, M.; Pabst, B.; Bhattacharya, K.; Nugent, R. A.; Kamtekar, S.; Cravatt, B. F.; Ahn, K.; Stevens, R. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 12820-12824
70. McKinney, M. K.; Cravatt, B. F. Biochemistry 2006, 45, 9016-9022
71. Saghatelian, A.; McKinney, M. K.; Bandell, M.; Patapoutian, A.; Cravatt, B. F. Biochemistry 2006, 45, 9007-9015
72. Saghatelian, A.; Trauger, S. A.; Want, E. J.; Hawkins, E. G.; Suizdak, G.; Cravatt, B. F. Biochemistry 2004, 43, 14332-14339
73. Guimaráes, C. R. W.; Boger, D. L.; Jorgensen, W. L. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 17377-17384
74. Evans, M. J.; Cravatt, B. F. Chem. Rev. 2006, 106, 3279-3301
75. Saario, S. M.; Salo, O. M. H.; Nevalainen, T.; Poso, A.; Laitinen, J. T.; Järvinen, T.; Niemi, R. Chem. Biol. 2005, 12, 649-656
76. Labar, G.; Bauvois, C.; Borel, F.; Ferrer, J.-L.; Wouters, J.; Lambert, D. M. ChemBioChem 2010, 11, 218-227
77. Zvonok, N.; Pandarinathan, L.; Williams, J.; Johnston, M.; Karageorgos, I.; Janero, D. R.; Krishnan, S. C.; Makriyannis, A. Chem. Biol. 2008, 15, 854-862
78. King, A. R.; Lodola, A.; Carmi, C.; Fu, J.; Mor, M.; Piomelli, D. Br. J. Pharmacol. 2009, 157, 974-983
79. Ahn, K.; Johnson, D. S.; Fitzgerald, L. R.; Liimatta, M.; Arendse, A.; Stevenson, T.; Lund, E. T.; Nugent, R. A.; Normanbhoy, T.; Alexander, J. P.; Cravatt, B. F. Biochemistry 2007, 46, 13019-13030
80. Johnson, D. S.; Ahn, K.; Kesten, S.; Lazerwith, S. E.; Song, Y.; Morris, M.; Fay, L.; Gregory, T.; Stiff, C.; Dunbar, J. B., Jr.; Liimatta, M.; Beidler, D.; Smith, S.; Nomanbhoy, T. K.; Cravatt, B. F. Bioorg. Med. Chem. Lett. 2009, 19, 2865-2869
81. Ahn, K.; Johnson, D. S.; Mileni, M.; Beidler, D.; Long, J. Z.; McKinney, M. K.; Weerapana, E.; Sadagopan, N.; Liimatta, M.; Smith, S. E.; Lazerwith, S.; Stiff, C.; Kamtekar, S.; Bhattacharya, K.; Zhang, Y.; Swaney, S.; Van Becelaere, K.; Stevens, R. C.; Cravatt, B. F. Chem. Biol. 2009, 16, 411-420
82. Johnson, D. S.; Stiff, C.; Lazerwith, S. E.; Kesten, S. R.; Fay, L. K.; Morris, M.; Beidler, D.; Liimatta, M. B.; Smith, S. E.; Dudley, D. T.; Sadagopan, N.; Bhattachar, S. N.; Kesten, S. J.; Nomanbhoy, T. K.; Cravatt, B. F.; Ahn, K. ACS Med. Chem. Lett. 2011, 2, 91-96
83. Alexander, J. P.; Cravatt, B. F. Chem. Biol. 2005, 12, 1179-1187
84. Jayamanne, A.; Greenwood, R.; Mitchell, V. A.; Aslan, S.; Piomelli, D.; Vaughan, C. W. Br. J. Pharmacol. 2006, 147, 281-288
85. Keith, J. M.; Apodaca, R.; Xiao, W.; Seierstand, M.; Pattabiraman, K.; Wu, J.; Webb, M.; Karbarz, M. J.; Brown, S.; Wilson, S.; Scott, B.; Tham, C.-S.; Luo, L.; Palmer, J.; Wennerholm, M.; Chaplan, S.; Breitenbucher, J. G. Bioorg. Med. Chem. Lett. 2008, 18, 4838-4843
86. Karbarz, M. J.; Luo, L.; Chang, L.; Tham, C.-S.; Balmer, J. A.; Wilson, S. J.; Wennerholm, M. L.; Brown, S. M.; Scott, B. P.; Apodaca, R. L.; Keith, J. M.; Wu, J.; Breitenbucher, J. G.; Chaplan, S. R.; Webb, M. Anesth. Analg. 2009, 108, 316-329
87. Keith, J. M.; Apodaca, R.; Tichenor, M.; Xiao, W.; Jones, W.; Pierce, J.; Seierstad, M.; Palmer, J.; Webb, M.; Karbarz, M.; Scott, B.; Wilson, S.; Luo, L.; Wennerholm, M.; Chang, L.; Brown, S.; Rizzolio, M.; Rynberg, R.; Chaplan, S.; Breitenbucher, J. G. ACS Med. Chem. Lett. 2012, 3, 823-827
88. Kinsey, S. G.; Long, J. Z.; Cravatt, B. F.; Lichtman, A. H. J. Pain 2010, 11, 1420-1428
89. Decosterd, I.; Woolf, C. J. Pain 2000, 87, 149-158
90. McPhillips, T. M.; McPhillips, S. E.; Chiu, H. J.; Cohen, A. E.; Deacon, A. M.; Ellis, P. J.; Garman, E.; Gonzalez, A.; Sauter, N. K.; Phizackerley, R. P.; Soltis, S. M.; Kuhn, P. J. Synchrotron Radiat. 2002, 9, 401-406
91. Otwinowski, Z.; Minor, W. Methods Enzymol. 1997, 276, 307-326
92. McCoy, A. J.; Grosse-Kunstleve, R. W.; Adams, P. D.; Winn, M. D.; Storoni, L. C.; Read, R. J. J. Appl. Crystallogr. 2007, 40, 658-674
93. Murshudov, G. N.; Vagin, A. A.; Dodson, E. J. Acta Crystallogr. 1997, D53, 240-255
94. Collaborative Computational Project, Number 4 Acta Crystallogr. 1994, D50, 760-763
95. Schüttelkopf, A. W.; van Aalten, D. M. F. Acta Crystallogr. 2004, D60, 1355-1363
96. Emsley, P.; Cowtan, K. Acta Crystallogr. 2004, D60, 2126-2132