Structural Polymorphism of Alzheimer's β-Amyloid Fibrils as Controlled by an E22 Switch: A Solid-State NMR Study

Journal of the American Chemical Society

Volumn 138, Issue 31, 2016, Pages 9840-9852

  Elkins, Matthew R ^a   Wang, Tuo ^a   Nick, Mimi ^b   Jo, Hyunil ^b   Lemmin, Thomas ^b   Prusiner, Stanley B ^c   Degrado, William F ^b   Stöhr, Jan ^c   Hong, Mei ^a  

^a MASSACHUSETTS INSTITUTE OF TECHNOLOGY   (United States)

^b UNIVERSITY OF CALIFORNIA   (United States)

^c UNIVERSITY OF CALIFORNIA   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CHEMICAL SHIFT; GLYCOPROTEINS; LIGHT POLARIZATION; NEURODEGENERATIVE DISEASES; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; PEPTIDES; SPIN DYNAMICS;

2D CORRELATION SPECTRUM; ALZHEIMER'S DISEASE; INTER-RESIDUE CONTACT; NMR CHEMICAL SHIFTS; SINGLE-SITE MUTATIONS; SOLID-STATE NMR SPECTROSCOPY; STRUCTURAL POLYMORPHISMS; STRUCTURAL SIMILARITY;

HYDRATION;

AMYLOID BETA PROTEIN; AMYLOID BETA PROTEIN[1-40]; GUANIDINE; PEPTIDE; THIAZOLE DERIVATIVE; THIOFLAVINE;

ALZHEIMER DISEASE; AMINO ACID SEQUENCE; ARTICLE; CONTROLLED STUDY; DELETION MUTANT; DNA POLYMORPHISM; GENE MUTATION; HYDRATION; NEUROTOXICITY; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; PROTEIN CONFORMATION; PROTEIN FOLDING; PROTEIN STABILITY; PROTON NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; SOLUBILIZATION; STATIC ELECTRICITY; BINDING SITE; CHEMISTRY; HUMAN; KINETICS; MUTATION; PH; PHENOTYPE; TEMPERATURE;

AMYLOID BETA-PEPTIDES; BINDING SITES; GUANIDINE; HUMANS; HYDROGEN-ION CONCENTRATION; KINETICS; MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; MUTATION; PEPTIDES; PHENOTYPE; PROTEIN CONFORMATION; TEMPERATURE; THIAZOLES;

EID: 84981492962     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jacs.6b03715     Document Type: Article

References (83)

1. Tanzi, R. E.; Bertram, L. Cell 2005, 120, 545-555 10.1016/j.cell.2005.02.008
2. Hardy, J.; Selkoe, D. J. Science 2002, 297, 353-356 10.1126/science.1072994
3. Wasmer, C.; Lange, A.; Van Melckebeke, H.; Siemer, A. B.; Riek, R.; Meier, B. H. Science 2008, 319, 1523-1526 10.1126/science.1151839
4. Meier, B. H.; Bockmann, A. Curr. Opin. Struct. Biol. 2015, 30, 43-49 10.1016/j.sbi.2014.12.001
5. Helmus, J. J.; Surewicz, K.; Surewicz, W. K.; Jaroniec, C. P. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 2393-2403 10.1021/ja909827v
6. Fitzpatrick, A. W.; Debelouchina, G. T.; Bayro, M. J.; Clare, D. K.; Caporini, M. A.; Bajaj, V. S.; Jaroniec, C. P.; Wang, L.; Ladizhansky, V.; Muller, S. A.; MacPhee, C. E.; Waudby, C. A.; Mott, H. R.; De Simone, A.; Knowles, T. P.; Saibil, H. R.; Vendruscolo, M.; Orlova, E. V.; Griffin, R. G.; Dobson, C. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, 5468-5473 10.1073/pnas.1219476110
7. Debelouchina, G. T.; Bayro, M. J.; Fitzpatrick, A. W.; Ladizhansky, V.; Colvin, M. T.; Caporini, M. A.; Jaroniec, C. P.; Bajaj, V. S.; Rosay, M.; MacPhee, C. E.; Vendruscolo, M.; Maas, W. E.; Dobson, C. M.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 19237-19247 10.1021/ja409050a
8. Su, Y.; Sarell, C. J.; Eddy, M. T.; Debelouchina, G. T.; Andreas, L. B.; Pashley, C. L.; Radford, S. E.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 6313-6325 10.1021/ja4126092
9. Tuttle, M. D.; Comellas, G.; Nieuwkoop, A. J.; Covell, D. J.; Berthold, D. A.; Kloepper, K. D.; Courtney, J. M.; Kim, J. K.; Barclay, A. M.; Kendall, A.; Wan, W.; Stubbs, G.; Schwieters, C. D.; Lee, V. M.; George, J. M.; Rienstra, C. M. Nat. Struct. Mol. Biol. 2016, 23, 409-415 10.1038/nsmb.3194
10. Heise, H.; Hoyer, W.; Becker, S.; Andronesi, O. C.; Riedel, D.; Baldus, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2005, 102, 15871-15876 10.1073/pnas.0506109102
11. Tycko, R. Annu. Rev. Phys. Chem. 2011, 62, 279-299 10.1146/annurev-physchem-032210-103539
12. Paravastu, A. K.; Leapman, R. D.; Yau, W. M.; Tycko, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008, 105, 18349-18354 10.1073/pnas.0806270105
13. Petkova, A. T.; Yau, W. M.; Tycko, R. Biochemistry 2006, 45, 498-512 10.1021/bi051952q
14. Schutz, A. K.; Vagt, T.; Huber, M.; Ovchinnikova, O. Y.; Cadalbert, R.; Wall, J.; Guntert, P.; Bockmann, A.; Glockshuber, R.; Meier, B. H. Angew. Chem., Int. Ed. 2015, 54, 331-335 10.1002/anie.201408598
15. Xiao, Y. L.; Ma, B. Y.; McElheny, D.; Parthasarathy, S.; Long, F.; Hoshi, M.; Nussinov, R.; Ishii, Y. Nat. Struct. Mol. Biol. 2015, 22, 499-U497 10.1038/nsmb.2991
16. Lu, J. X.; Qiang, W.; Yau, W. M.; Schwieters, C. D.; Meredith, S. C.; Tycko, R. Cell 2013, 154, 1257-1268 10.1016/j.cell.2013.08.035
17. Lopez del Amo, J. M.; Schmidt, M.; Fink, U.; Dasari, M.; Fandrich, M.; Reif, B. Angew. Chem., Int. Ed. 2012, 51, 6136-6139 10.1002/anie.201200965
18. Antzutkin, O. N. Magn. Reson. Chem. 2004, 42, 231-246 10.1002/mrc.1341
19. Tycko, R. Protein Sci. 2014, 23, 1528-1539 10.1002/pro.2544
20. Meinhardt, J.; Sachse, C.; Hortschansky, P.; Grigorieff, N.; Fandrich, M. J. Mol. Biol. 2009, 386, 869-877 10.1016/j.jmb.2008.11.005
21. Antzutkin, O. N.; Balbach, J. J.; Leapman, R. D.; Rizzo, N. W.; Reed, J.; Tycko, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2000, 97, 13045-13050 10.1073/pnas.230315097
22. Bertini, I.; Gonnelli, L.; Luchinat, C.; Mao, J. F.; Nesi, A. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 16013-16022 10.1021/ja2035859
23. Qiang, W.; Kelley, K.; Tycko, R. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 6860-6871 10.1021/ja311963f
24. Petkova, A. T.; Buntkowsky, G.; Dyda, F.; Leapman, R. D.; Yau, W. M.; Tycko, R. J. Mol. Biol. 2004, 335, 247-260 10.1016/j.jmb.2003.10.044
25. Petkova, A. T.; Leapman, R. D.; Guo, Z.; Yau, W. M.; Mattson, M. P.; Tycko, R. Science 2005, 307, 262-265 10.1126/science.1105850
26. Masuda, Y.; Uemura, S.; Ohashi, R.; Nakanishi, A.; Takegoshi, K.; Shimizu, T.; Shirasawa, T.; Irie, K. ChemBioChem 2009, 10, 287-295 10.1002/cbic.200800411
27. Jarrett, J. T.; Berger, E. P.; Lansbury, P. T. Biochemistry 1993, 32, 4693-4697 10.1021/bi00069a001
28. Parthasarathy, S.; Inoue, M.; Xiao, Y. L.; Matsumura, Y.; Nabeshima, Y.; Hoshi, M.; Ishii, Y. J. Am. Chem. Soc. 2015, 137, 6480-6483 10.1021/jacs.5b03373
29. Colvin, M. T.; Silvers, R.; Frohm, B.; Su, Y.; Linse, S.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2015, 137, 7509-7518 10.1021/jacs.5b03997
30. Huber, M.; Ovchinnikova, O. Y.; Schutz, A. K.; Glockshuber, R.; Meier, B. H.; Bockmann, A. Biomol. NMR Assignments 2015, 9, 7-14 10.1007/s12104-013-9535-x
31. Qiang, W.; Yau, W. M.; Luo, Y.; Mattson, M. P.; Tycko, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109, 4443-4448 10.1073/pnas.1111305109
32. Qiang, W.; Yau, W. M.; Tycko, R. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 4018-4029 10.1021/ja109679q
33. Mathis, C. A.; Wang, Y. M.; Holt, D. P.; Huang, G. F.; Debnath, M. L.; Klunk, W. E. J. Med. Chem. 2003, 46, 2740-2754 10.1021/jm030026b
34. Benilova, I.; Karran, E.; De Strooper, B. Nat. Neurosci. 2012, 15, 349-357 10.1038/nn.3028
35. Hendriks, L.; Vanduijn, C. M.; Cras, P.; Cruts, M.; Vanhul, W.; Vanharskamp, F.; Warren, A.; Mcinnis, M. G.; Antonarakis, S. E.; Martin, J. J.; Hofman, A.; Van Broeckhoven, C. Nat. Genet. 1992, 1, 218-221 10.1038/ng0692-218
36. Tomiyama, T.; Nagata, T.; Shimada, H.; Teraoka, R.; Fukushima, A.; Kanemitsu, H.; Takuma, H.; Kuwano, R.; Imagawa, M.; Ataka, S.; Wada, Y.; Yoshioka, E.; Nishizaki, T.; Watanabe, Y.; Mori, H. Ann. Neurol. 2008, 63, 377-387 10.1002/ana.21321
37. Bugiani, O.; Giaccone, G.; Rossi, G.; Mangieri, M.; Capobianco, R.; Morbin, M.; Mazzoleni, G.; Cupidi, C.; Marcon, G.; Giovagnoli, A.; Bizzi, A.; Di Fede, G.; Puoti, G.; Carella, F.; Salmaggi, A.; Romorini, A.; Patruno, G. M.; Magoni, M.; Padovani, A.; Tagliavini, F. Arch. Neurol. 2010, 67, 987-995 10.1001/archneurol.2010.178
38. Nilsberth, C.; Westlind-Danielsson, A.; Eckman, C. B.; Condron, M. M.; Axelman, K.; Forsell, C.; Stenh, C.; Luthman, J.; Teplow, D. B.; Younkin, S. G.; Naslund, J.; Lannfelt, L. Nat. Neurosci. 2001, 4, 887-893 10.1038/nn0901-887
39. Van Broeckhoven, C.; Haan, J.; Bakker, E.; Hardy, J. A.; Van Hul, W.; Wehnert, A.; Vegter-Van der Vlis, M.; Roos, R. A. Science 1990, 248, 1120-1122 10.1126/science.1971458
40. Grabowski, T. J.; Cho, H. S.; Vonsattel, J. P. G.; Rebeck, G. W.; Greenberg, S. M. Ann. Neurol. 2001, 49, 697-705 10.1002/ana.1009
41. Englund, H.; Sehlin, D.; Johansson, A. S.; Nilsson, L. N.; Gellerfors, P.; Paulie, S.; Lannfelt, L.; Pettersson, F. E. J. Neurochem. 2007, 103, 334-345 10.1111/j.1471-4159.2007.04759.x
42. Johansson, A. S.; Berglind-Dehlin, F.; Karlsson, G.; Edwards, K.; Gellerfors, P.; Lannfelt, L. FEBS J. 2006, 273, 2618-2630 10.1111/j.1742-4658.2006.05263.x
43. Cheng, I. H.; Palop, J. J.; Esposito, L. A.; Bien-Ly, N.; Yan, F. G.; Mucke, L. Nat. Med. 2004, 10, 1190-1192 10.1038/nm1123
44. Lord, A.; Kalimo, H.; Eckman, C.; Zhang, X. Q.; Lannfelt, L.; Nilsson, L. N. Neurobiol. Aging 2006, 27, 67-77 10.1016/j.neurobiolaging.2004.12.007
45. Lam, A. R.; Teplow, D. B.; Stanley, H. E.; Urbanc, B. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 17413-17422 10.1021/ja804984h
46. Stohr, J.; Watts, J. C.; Mensinger, Z. L.; Oehler, A.; Grillo, S. K.; DeArmond, S. J.; Prusiner, S. B.; Giles, K. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109, 11025-11030 10.1073/pnas.1206555109
47. Watts, J. C.; Condello, C.; Stohr, J.; Oehler, A.; Lee, J.; DeArmond, S. J.; Lannfelt, L.; Ingelsson, M.; Giles, K.; Prusiner, S. B. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2014, 111, 10323-10328 10.1073/pnas.1408900111
48. Finder, V. H.; Vodopivec, I.; Nitsch, R. M.; Glockshuber, R. J. Mol. Biol. 2010, 396, 9-18 10.1016/j.jmb.2009.12.016
49. Hong, M.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 7113-7114 10.1021/ja980775w
50. Rienstra, C. M.; Tucker-Kellogg, L.; Jaroniec, C. P.; Hohwy, M.; Reif, B.; McMahon, M. T.; Tidor, B.; Lozano-Perez, T.; Griffin, R. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2002, 99, 10260-10265 10.1073/pnas.152346599
51. Takegoshi, K.; Nakamura, S.; Terao, T. Chem. Phys. Lett. 2001, 344, 631-637 10.1016/S0009-2614(01)00791-6
52. Hong, M. J. Biomol. NMR 1999, 15, 1-14 10.1023/A:1008334204412
53. Baldus, M.; P, A. T.; Herzfeld, J.; Griffin, R. G. Mol. Phys. 1998, 95, 1197-1207 10.1080/00268979809483251
54. Kumashiro, K. K.; Schmidt-Rohr, K.; Murphy, O. J. I.; Ouellette, K. L.; Cramer, W. A.; Thompson, L. K. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 5043-5051 10.1021/ja972655e
55. Luo, W.; Hong, M. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 7242-7251 10.1021/ja0603406
56. Ader, C.; Schneider, R.; Seidel, K.; Etzkorn, M.; Becker, S.; Baldus, M. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 170-176 10.1021/ja806306e
57. White, P. B.; Wang, T.; Park, Y. B.; Cosgrove, D. J.; Hong, M. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 10399-10409 10.1021/ja504108h
58. Williams, J. K.; Hong, M. J. Magn. Reson. 2014, 247, 118-127 10.1016/j.jmr.2014.08.007
59. Liao, S. Y.; Fritzsching, K. J.; Hong, M. Protein Sci. 2013, 22, 1623-1638 10.1002/pro.2368
60. Munowitz, M. G.; Griffin, R. G.; Bodenhausen, G.; Huang, T. H. J. Am. Chem. Soc. 1981, 103, 2529-2533 10.1021/ja00400a007
61. Bielecki, A.; Kolbert, A. C.; Levitt, M. H. Chem. Phys. Lett. 1989, 155, 341-346 10.1016/0009-2614(89)87166-0
62. Hong, M.; Gross, J. D.; Rienstra, C. M.; Griffin, R. G.; Kumashiro, K. K.; Schmidt-Rohr, K. J. Magn. Reson. 1997, 129, 85-92 10.1006/jmre.1997.1242
63. Hong, M. J. Magn. Reson. 1999, 139, 389-401 10.1006/jmre.1999.1805
64. Rothwell, W. P.; Waugh, J. S. J. Chem. Phys. 1981, 74, 2721-2732 10.1063/1.441433
65. Cady, S. D.; Hong, M. J. Biomol. NMR 2009, 45, 185-196 10.1007/s10858-009-9352-9
66. Norlin, N.; Hellberg, M.; Filippov, A.; Sousa, A. A.; Grobner, G.; Leapman, R. D.; Almqvist, N.; Antzutkin, O. N. J. Struct. Biol. 2012, 180, 174-189 10.1016/j.jsb.2012.06.010
67. Betts, V.; Leissring, M. A.; Dolios, G.; Wang, R.; Selkoe, D. J.; Walsh, D. M. Neurobiol. Dis. 2008, 31, 442-450 10.1016/j.nbd.2008.06.001
68. Cloe, A. L.; Orgel, J. P.; Sachleben, J. R.; Tycko, R.; Meredith, S. C. Biochemistry 2011, 50, 2026-2039 10.1021/bi1016217
69. Stohr, J.; Condello, C.; Watts, J. C.; Bloch, L.; Oehler, A.; Nick, M.; DeArmond, S. J.; Giles, K.; DeGrado, W. F.; Prusiner, S. B. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2014, 111, 10329-10334 10.1073/pnas.1408968111
70. Schutz, A. K.; Habenstein, B.; Luckgei, N.; Bousset, L.; Sourigues, Y.; Nielsen, A. B.; Melki, R.; Bockmann, A.; Meier, B. H. Biomol. NMR Assignments 2014, 8, 349-356 10.1007/s12104-013-9515-1
71. Cobo, M. F.; Achilles, A.; Reichert, D.; Deazevedo, E. R.; Saalwächter, K. J. Magn. Reson. 2012, 221, 85-96 10.1016/j.jmr.2012.05.003
72. deAzevedo, E. R.; Saalwachter, K.; Pascui, O.; de Souza, A. A.; Bonagamba, T. J.; Reichert, D. J. Chem. Phys. 2008, 128, 104505 10.1063/1.2831798
73. Schledorn, M.; Meier, B. H.; Bockmann, A. Front. Mol. Biosci. 2015, 2, 14 10.3389/fmolb.2015.00014
74. Su, Y.; Hong, M. J. Phys. Chem. B 2011, 115, 10758-10767 10.1021/jp205002n
75. Ravotti, F.; Walti, M. A.; Guntert, P.; Riek, R.; Bockmann, A.; Meier, B. H. Biomol. NMR Assignments 2016, 10.1007/s12104-016-9682-y
76. Antzutkin, O. N.; Leapman, R. D.; Balbach, J. J.; Tycko, R. Biochemistry 2002, 41, 15436-15450 10.1021/bi0204185
77. Colvin, M. T.; Silvers, R.; Ni, Q. Z.; Can, T. V.; Sergeyev, I. V.; Rosay, M.; Donovan, K. J.; Michael, B.; Wall, J. S.; Linse, S.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2016, 10.1021/jacs.6b05129
78. McDonald, M.; Box, H.; Bian, W.; Kendall, A.; Tycko, R.; Stubbs, G. J. Mol. Biol. 2012, 423, 454-461 10.1016/j.jmb.2012.08.004
79. Miller, Y.; Ma, B.; Nussinov, R. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 2742-2748 10.1021/ja1100273
80. Buchete, N. V.; Tycko, R.; Hummer, G. J. Mol. Biol. 2005, 353, 804-821 10.1016/j.jmb.2005.08.066
81. Prade, E.; Bittner, H. J.; Sarkar, R.; Lopez Del Amo, J. M.; Althoff-Ospelt, G.; Multhaup, G.; Hildebrand, P. W.; Reif, B. J. Biol. Chem. 2015, 290, 28737-28745 10.1074/jbc.M115.675215
82. Bayro, M. J.; Maly, T.; Birkett, N. R.; MacPhee, C. E.; Dobson, C. M.; Griffin, R. G. Biochemistry 2010, 49, 7474-7484 10.1021/bi100864t
83. Perutz, M. F.; Finch, J. T.; Berriman, J.; Lesk, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2002, 99, 5591-5595 10.1073/pnas.042681399