Secondary structure in the core of amyloid fibrils formed from human β2m and its truncated variant Δn6

Journal of the American Chemical Society

Volumn 136, Issue 17, 2014, Pages 6313-6325

  Su, Yongchao ^a   Sarell, Claire J ^b   Eddy, Matthew T ^a   Debelouchina, Galia T ^a   Andreas, Loren B ^a   Pashley, Clare L ^b   Radford, Sheena E ^b   Griffin, Robert G ^a  

^a MASSACHUSETTS INSTITUTE OF TECHNOLOGY   (United States)

^b UNIVERSITY OF LEEDS   (United Kingdom)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

AMINO ACIDS; CONFORMATIONS; GLYCOPROTEINS; MAGIC ANGLE SPINNING; POLYPEPTIDES;

BACKBONE STRUCTURES; DIALYSIS-RELATED AMYLOIDOSIS; FIBRIL ARCHITECTURE; HIGH MAGNETIC FIELDS; MAGIC ANGLE SPINNING NMR; SECONDARY STRUCTURES; STRAND CONFORMATION; STRUCTURAL INFORMATION;

PROTEINS;

AMINO ACID; AMYLOID; BETA 2 MICROGLOBULIN;

AMINO TERMINAL SEQUENCE; ARTICLE; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; PROTEIN CONFORMATION; PROTEIN STRUCTURE; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; GENE DELETION; GENETICS; HUMAN; PROTEIN SECONDARY STRUCTURE; ULTRASTRUCTURE;

AMYLOID; BETA 2-MICROGLOBULIN; HUMANS; MODELS, MOLECULAR; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE, BIOMOLECULAR; PROTEIN STRUCTURE, SECONDARY; SEQUENCE DELETION;

EID: 84899766632     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja4126092     Document Type: Article

References (115)

1. Chiti, F.; Dobson, C. M. Annu. Rev. Biochem. 2006, 75, 333
2. Eisenberg, D.; Jucker, M. Cell 2012, 148, 1188
3. Laganowsky, A.; Liu, C.; Sawaya, M. R.; Whitelegge, J. P.; Park, J.; Zhao, M.; Pensalfini, A.; Soriaga, A. B.; Landau, M.; Teng, P. K.; Cascio, D.; Glabe, C.; Eisenberg, D. Science 2012, 335, 1228
4. Sunde, M.; Blake, C. C. Q. Rev. Biophys. 1998, 31, 1
5. Greenwald, J.; Riek, R. Structure 2010, 18, 1244
6. Tycko, R.; Wickner, R. B. Acc. Chem. Res. 2013, 46, 1487
7. Petkova, A. T.; Leapman, R. D.; Guo, Z.; Yau, W. M.; Mattson, M. P.; Tycko, R. Science 2005, 307, 262
8. Baran, M. C.; Moseley, H. N.; Aramini, J. M.; Bayro, M. J.; Monleon, D.; Locke, J. Y.; Montelione, G. T. Proteins 2006, 62, 843
9. Paravastu, A. K.; Leapman, R. D.; Yau, W. M.; Tycko, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 18349
10. Heise, H.; Hoyer, W.; Becker, S.; Andronesi, O. C.; Riedel, D.; Baldus, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 15871
11. Comellas, G.; Lemkau, L. R.; Nieuwkoop, A. J.; Kloepper, K. D.; Ladror, D. T.; Ebisu, R.; Woods, W. S.; Lipton, A. S.; George, J. M.; Rienstra, C. M. J. Mol. Biol. 2011, 411, 881
12. Lv, G.; Kumar, A.; Giller, K.; Orcellet, M. L.; Riedel, D.; Fernández, C. O.; Becker, S.; Lange, A. J. Mol. Biol. 2012, 420, 99
13. Shewmaker, F.; Wickner, R. B.; Tycko, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 19754
14. Luckgei, N.; Schutz, A. K.; Bousset, L.; Habenstein, B.; Sourigues, Y.; Gardiennet, C.; Meier, B. H.; Melki, R.; Bockmann, A. Angew. Chem. Int. Ed. 2013, 52, 12741
15. Helmus, J. J.; Surewicz, K.; Nadaud, P. S.; Surewicz, W. K.; Jaroniec, C. P. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 6284
16. Helmus, J. J.; Surewicz, K.; Surewicz, W. K.; Jaroniec, C. P. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 2393
17. Bayro, M. J.; Maly, T.; Birkett, N. R.; Macphee, C. E.; Dobson, C. M.; Griffin, R. G. Biochemistry 2010, 49, 7474
18. Jaroniec, C. P.; MacPhee, C. E.; Bajaj, V. S.; McMahon, M. T.; Dobson, C. M.; Griffin, R. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 711
19. Caporini, M. A.; Bajaj, V. S.; Veshtort, M.; Fitzpatrick, A.; MacPhee, C. E.; Vendruscolo, M.; Dobson, C. M.; Griffin, R. G. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 13555
20. Fitzpatrick, A. W.; Debelouchina, G. T.; Bayro, M. J.; Clare, D. K.; Caporini, M. A.; Bajaj, V. S.; Jaroniec, C. P.; Wang, L.; Ladizhansky, V.; Muller, S. A.; MacPhee, C. E.; Waudby, C. A.; Mott, H. R.; De Simone, A.; Knowles, T. P.; Saibil, H. R.; Vendruscolo, M.; Orlova, E. V.; Griffin, R. G.; Dobson, C. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2013, 110, 5468
21. Bellotti, V.; Stoppini, M.; Mangione, P.; Sunde, M.; Robinson, C.; Asti, L.; Brancaccio, D.; Ferri, G. Eur. J. Biochem. 1998, 258, 61
22. McParland, V. J.; Kad, N. M.; Kalverda, A. P.; Brown, A.; Kirwin-Jones, P.; Hunter, M. G.; Sunde, M.; Radford, S. E. Biochemistry 2000, 39, 8735
23. Morgan, C. J.; Gelfand, M.; Atreya, C.; Miranker, A. D. J. Mol. Biol. 2001, 309, 339
24. Villanueva, J.; Hoshino, M.; Katou, H.; Kardos, J.; Hasegawa, K.; Naiki, H.; Goto, Y. Protein Sci. 2004, 13, 797
25. Yamamoto, S.; Yamaguchi, I.; Hasegawa, K.; Tsutsumi, S.; Goto, Y.; Gejyo, F.; Naiki, H. J. Am. Soc. Nephrol. 2004, 15, 126
26. Ohhashi, Y.; Kihara, M.; Naiki, H.; Goto, Y. J. Biol. Chem. 2005, 280, 32843
27. Myers, S. L.; Jones, S.; Jahn, T. R.; Morten, I. J.; Tennent, G. A.; Hewitt, E. W.; Radford, S. E. Biochemistry 2006, 45, 2311
28. Sasahara, K.; Yagi, H.; Naiki, H.; Goto, Y. Biochemistry 2007, 46, 3286
29. Calabrese, M. F.; Miranker, A. D. Prion 2009, 3, 1
30. Kad, N. M.; Thomson, N. H.; Smith, D. P.; Smith, D. A.; Radford, S. E. J. Mol. Biol. 2001, 313, 559
31. Eichner, T.; Kalverda, A. P.; Thompson, G. S.; Homans, S. W.; Radford, S. E. Mol. Cell 2011, 41, 161
32. Sarell, C. J.; Woods, L. A.; Su, Y.; Debelouchina, G. T.; Ashcroft, A. E.; Griffin, R. G.; Stockley, P. G.; Radford, S. E. J. Biol. Chem. 2013, 288, 7327
33. Vanderhaegen, S.; Fislage, M.; Domanska, K.; Versees, W.; Pardon, E.; Bellotti, V.; Steyaert, J. Protein Sci. 2013, 22, 1349
34. Jahn, T. R.; Parker, M. J.; Homans, S. W.; Radford, S. E. Nat. Struct. Mol. Biol. 2006, 13, 195
35. Eichner, T.; Radford, S. E. Febs J. 2011, 278, 3868
36. Mangione, P. P.; Esposito, G.; Relini, A.; Raimondi, S.; Porcari, R.; Giorgetti, S.; Corazza, A.; Fogolari, F.; Penco, A.; Goto, Y.; Lee, Y. H.; Yagi, H.; Cecconi, C.; Naqvi, M. M.; Gillmore, J. D.; Hawkins, P. N.; Chiti, F.; Rolandi, R.; Taylor, G. W.; Pepys, M. B.; Stoppini, M.; Bellotti, V. J. Biol. Chem. 2013, 288, 30917
37. Esposito, G.; Garvey, M.; Alverdi, V.; Pettirossi, F.; Corazza, A.; Fogolari, F.; Polano, M.; Mangione, P. P.; Giorgetti, S.; Stoppini, M.; Rekas, A.; Bellotti, V.; Heck, A. J.; Carver, J. A. J. Biol. Chem. 2013, 288, 17844
38. Becker, J. W.; Reeke, G. N. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1985, 82, 4225
39. Verdone, G.; Corazza, A.; Viglino, P.; Pettirossi, F.; Giorgetti, S.; Mangione, P.; Andreola, A.; Stoppini, M.; Bellotti, V.; Esposito, G. Protein Sci. 2002, 11, 487
40. Trinh, C. H.; Smith, D. P.; Kalverda, A. P.; Phillips, S. E.; Radford, S. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 9771
41. Rosano, C.; Zuccotti, S.; Bolognesi, M. Biochimi. Biophys. Acta 2005, 1753, 85
42. Iwata, K.; Matsuura, T.; Sakurai, K.; Nakagawa, A.; Goto, Y. J. Biochem. 2007, 142, 413
43. Smith, D. P.; Radford, S. E.; Ashcroft, A. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2010, 107, 6794
44. Eichner, T.; Radford, S. E. FEBS J. 2011, 278, 3868
45. Ami, D.; Ricagno, S.; Bolognesi, M.; Bellotti, V.; Doglia, S. M.; Natalello, A. Biophys. J. 2012, 102, 1676
46. Iwata, K.; Fujiwara, T.; Matsuki, Y.; Akutsu, H.; Takahashi, S.; Naiki, H.; Goto, Y. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 18119
47. Liu, C.; Zhao, M.; Jiang, L.; Cheng, P. N.; Park, J.; Sawaya, M. R.; Pensalfini, A.; Gou, D.; Berk, A. J.; Glabe, C. G.; Nowick, J.; Eisenberg, D. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2012, 109, 20913
48. Hoshino, M.; Katou, H.; Hagihara, Y.; Hasegawa, K.; Naiki, H.; Goto, Y. Nat. Struct. Biol. 2002, 9, 332
49. Chiba, T.; Hagihara, Y.; Higurashi, T.; Hasegawa, K.; Naiki, H.; Goto, Y. J. Biol. Chem. 2003, 278, 47016
50. Eichner, T.; Radford, S. E. J. Mol. Biol. 2009, 386, 1312
51. Ladner, C. L.; Chen, M.; Smith, D. P.; Platt, G. W.; Radford, S. E.; Langen, R. J. Biol. Chem. 2010, 285, 17137
52. Yamaguchi, K.; Katou, H.; Hoshino, M.; Hasegawa, K.; Naiki, H.; Goto, Y. J. Mol. Biol. 2004, 338, 559
53. Skora, L.; Becker, S.; Zweckstetter, M. ChemBioChem 2010, 11, 1829
54. Monti, M.; Principe, S.; Giorgetti, S.; Mangione, P.; Merlini, G.; Clark, A.; Bellotti, V.; Amoresano, A.; Pucci, P. Protein Sci. 2002, 11, 2362
55. Myers, S. L.; Thomson, N. H.; Radford, S. E.; Ashcroft, A. E. Rapid Commun. Mass Spectrom.: RCM 2006, 20, 1628
56. White, H. E.; Hodgkinson, J. L.; Jahn, T. R.; Cohen-Krausz, S.; Gosal, W. S.; Muller, S.; Orlova, E. V.; Radford, S. E.; Saibil, H. R. J. Mol. Biol. 2009, 389, 48
57. Debelouchina, G. T.; Platt, G. W.; Bayro, M. J.; Radford, S. E.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 10414
58. Bennett, A. E.; Rienstra, C. M.; Auger, M.; Lakshmi, K. V.; Griffin, R. G. J. Chem. Phys. 1995, 103, 6951
59. Bennett, A. E.; Ok, J. H.; Griffin, R. G.; Vega, S. J. Chem. Phys. 1992, 96, 8624
60. Bennett, A. E.; Rienstra, C. M.; Griffiths, J. M.; Zhen, W. G.; Lansbury, P. T.; Griffin, R. G. J. Chem. Phys. 1998, 108, 9463
61. Bayro, M. J.; Maly, T.; Birkett, N. R.; Dobson, C. M.; Griffin, R. G. Angew. Chem., Int. Ed. 2009, 48, 5708
62. Hing, A. W.; Vega, S.; Schaefer, J. J. Magn. Reson. 1992, 96, 205
63. Jaroniec, C. P.; Filip, C.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 10728
64. Lewandowski, J.; De Paëpe, G.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 728
65. Andreas, L. B.; Eddy, M. T.; Chou, J. J.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 7215
66. Daviso, E.; Eddy, M. T.; Andreas, L. B.; Griffin, R. G.; Herzfeld, J. J. Biomol. NMR 2013, 55, 257
67. Hing, A. W.; Vega, S.; Schaefer, J. J. Magn. Reson., Ser. A 1993, 103, 151
68. Delaglio, F.; Grzesiek, S.; Vuister, G. W.; Zhu, G.; Pfeifer, J.; Bax, A. J. Biomol. NMR 1995, 6, 277
69. Shen, Y.; Delaglio, F.; Cornilescu, G.; Bax, A. J. Biomol. NMR 2009, 44, 213
70. Li, Y.; Berthold, D. A.; Gennis, R. B.; Rienstra, C. M. Protein Sci. 2008, 17, 199
71. Franks, W. T.; Zhou, D. H.; Wylie, B. J.; Money, B. G.; Graesser, D. T.; Frericks, H. L.; Sahota, G.; Rienstra, C. M. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 12291
72. Kloepper, K. D.; Zhou, D. H.; Li, Y.; Winter, K. A.; George, J. M.; Rienstra, C. M. J. Biomol. NMR 2007, 39, 197
73. Lundstrom, P.; Teilum, K.; Carstensen, T.; Bezsonova, I.; Wiesner, S.; Hansen, D. F.; Religa, T. L.; Akke, M.; Kay, L. E. J. Biomol. NMR 2007, 38, 199
74. Higman, V. A.; Flinders, J.; Hiller, M.; Jehle, S.; Markovic, S.; Fiedler, S.; van Rossum, B. J.; Oschkinat, H. J. Biomol. NMR 2009, 44, 245
75. Bayro, M. J.; Huber, M.; Ramachandran, R.; Davenport, T. C.; Meier, B. H.; Ernst, M.; Griffin, R. G. J. Chem. Phys. 2009, 130, 114506
76. Castellani, F.; van Rossum, B.; Diehl, A.; Schubert, M.; Rehbein, K.; Oschkinat, H. Nature 2002, 420, 98
77. Pauli, J.; Baldus, M.; van Rossum, B.; de Groot, H.; Oschkinat, H. ChemBioChem 2001, 2, 272
78. Bockmann, A.; Lange, A.; Galinier, A.; Luca, S.; Giraud, N.; Juy, M.; Heise, H.; Montserret, R.; Penin, F.; Baldus, M. J. Biomol. NMR 2003, 27, 323
79. Bayro, M. J.; Debelouchina, G. T.; Eddy, M. T.; Birkett, N. R.; MacPhee, C. E.; Rosay, M.; Maas, W. E.; Dobson, C. M.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 13967
80. Pauli, J.; Baldus, M.; van Rossum, B.; de Groot, H.; Oschkinat, H. ChemBioChem 2001, 2, 272
81. Marulanda, D.; Tasayco, M. L.; McDermott, A.; Cataldi, M.; Arriaran, V.; Polenova, T. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 16608
82. Igumenova, T. I.; Wand, A. J.; McDermott, A. E. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 5323
83. Shi, L. C.; Ahmed, M. A. M.; Zhang, W. R.; Whited, G.; Brown, L. S.; Ladizhansky, V. J. Mol. Biol. 2009, 386, 1078
84. Sperling, L. J.; Berthold, D. A.; Sasser, T. L.; Jeisy-Scott, V.; Rienstra, C. M. J. Mol. Biol. 2010, 399, 268
85. Kameda, A.; Hoshino, M.; Higurashi, T.; Takahashi, S.; Naiki, H.; Goto, Y. J. Mol. Biol. 2005, 348, 383
86. Sarkar, S. K.; Torchia, D. A.; Kopple, K. D.; VanderHart, D. L. J. Am. Chem. Soc. 1984, 3328
87. Shen, Y.; Bax, A. J. Biomol. NMR 2010, 46, 199
88. Huang, L.; McDermott, A. E. Biochim. Biophys. Acta 2008, 1777, 1098
89. Zhang, Y.; Doherty, T.; Li, J.; Lu, W.; Barinka, C.; Lubkowski, J.; Hong, M. J. Mol. Biol. 2010, 397, 408
90. Smith, D. P.; Radford, S. E. Protein Sci. 2001, 10, 1775
91. Sharma, D.; Rajarathnam, K. J. Biomol. NMR 2000, 18, 165
92. Long, J. R.; Sum, B. Q.; Bowen, A.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 11950
93. Su, Y.; Mani, R.; Doherty, T.; Waring, A. J.; Hong, M. J. Mol. Biol. 2008, 381, 1133
94. Debelouchina, G. T.; Platt, G. W.; Bayro, M. J.; Radford, S. E.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 17077
95. LeMaster, D. M.; Kushlan, D. M. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 9255
96. Hong, M.; Jakes, K. J. Biomol. NMR 1999, 14, 71
97. Loquet, A.; Lv, G.; Giller, K.; Becker, S.; Lange, A. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 4722
98. Bayro, M. J.; Debelouchina, G. T.; Eddy, M. T.; Birkett, N. R.; MacPhee, C. E.; Rosay, M.; Maas, W. E.; Dobson, C. M.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 13967
99. Gosal, W. S.; Morten, I. J.; Hewitt, E. W.; Smith, D. A.; Thomson, N. H.; Radford, S. E. J. Mol. Biol. 2005, 351, 850
100. Khan, A. R.; Baker, B. M.; Ghosh, P.; Biddison, W. E.; Wiley, D. C. J. Immunol. 2000, 164, 6398
101. Borbulevych, O. Y.; Do, P.; Baker, B. M. Mol. Immunol. 2010, 47, 2519
102. Verdone, G.; Corazza, A.; Viglino, P.; Pettirossi, F.; Giorgetti, S.; Mangione, P.; Andreola, A.; Stoppini, M.; Bellotti, V.; Esposito, G. Protein Sci. 2002, 11, 487
103. Ricagno, S.; Colombo, M.; de Rosa, M.; Sangiovanni, E.; Giorgetti, S.; Raimondi, S.; Bellotti, V.; Bolognesi, M. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2008, 377, 146
104. Hodkinson, J. P.; Jahn, T. R.; Radford, S. E.; Ashcroft, A. E. J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2009, 20, 278
105. Rennella, E.; Corazza, A.; Fogolari, F.; Viglino, P.; Giorgetti, S.; Stoppini, M.; Bellotti, V.; Esposito, G. Biophys. J. 2009, 96, 169
106. Colombo, M.; Ricagno, S.; Barbiroli, A.; Santambrogio, C.; Giorgetti, S.; Raimondi, S.; Bonomi, F.; Grandori, R.; Bellotti, V.; Bolognesi, M. J. Biochem. 2011, 150, 39
107. Platt, G. W.; Routledge, K. E.; Homans, S. W.; Radford, S. E. J. Mol. Biol. 2008, 378, 251
108. Stoppini, M.; Bellotti, V.; Mangione, P.; Merlini, G.; Ferri, G. Eur. J. Biochem. 1997, 249, 21
109. Ohhashi, Y.; Hagihara, Y.; Kozhukh, G.; Hoshino, M.; Hasegawa, K.; Yamaguchi, I.; Naiki, H.; Goto, Y. J. Biochem. 2002, 131, 45
110. Hong, D. P.; Gozu, M.; Hasegawa, K.; Naiki, H.; Goto, Y. J. Biol. Chem. 2002, 277, 21554
111. Katou, H.; Kanno, T.; Hoshino, M.; Hagihara, Y.; Tanaka, H.; Kawai, T.; Hasegawa, K.; Naiki, H.; Goto, Y. Protein Sci. 2002, 11, 2218
112. Jahn, T. R.; Makin, O. S.; Morris, K. L.; Marshall, K. E.; Tian, P.; Sikorski, P.; Serpell, L. C. J. Mol. Biol. 2010, 395, 717
113. Griffin, R. G. Nature 2010, 468, 381
114. Ni, Q. Z.; Daviso, E.; Can, T. V.; Markhasin, E.; Jawla, S. K.; Swager, T. M.; Temkin, R. J.; Herzfeld, J.; Griffin, R. G. Acc. Chem. Res. 2013, 46, 1933
115. Rossini, A. J.; Zagdoun, A.; Lelli, M.; Lesage, A.; Coperet, C.; Emsley, L. Acc. Chem. Res. 2013, 46, 1942