Higher order amyloid fibril structure by MAS NMR and DNP spectroscopy

Journal of the American Chemical Society

Volumn 135, Issue 51, 2013, Pages 19237-19247

  Debelouchina, Galia T ^a   Bayro, Marvin J ^a   Fitzpatrick, Anthony W ^b   Ladizhansky, Vladimir ^a   Colvin, Michael T ^a   Caporini, Marc A ^a,c   Jaroniec, Christopher P ^a   Bajaj, Vikram S ^a   Rosay, Melanie ^c   MacPhee, Cait E ^d   Vendruscolo, Michele ^b   Maas, Werner E ^c   Dobson, Christopher M ^b   Griffin, Robert G ^a  

^a MASSACHUSETTS INSTITUTE OF TECHNOLOGY   (United States)

^b UNIVERSITY OF CAMBRIDGE   (United Kingdom)

^c BRUKER BIOSPIN CORPORATION   (United States)

^d UNIVERSITY OF EDINBURGH   (United Kingdom)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

AMYLOID FIBRIL SYSTEMS; AMYLOID STRUCTURES; AMYLOIDOGENIC PROTEINS; ATOMIC RESOLUTION; DYNAMIC NUCLEAR POLARIZATION; MAGIC ANGLE SPINNING NMR; STRUCTURAL MODELS; STRUCTURAL ORGANIZATION;

CONTACTS (FLUID MECHANICS); EXPERIMENTS; MAGIC ANGLE SPINNING; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; PEPTIDES;

GLYCOPROTEINS;

AMYLOID; PREALBUMIN;

ARTICLE; BETA SHEET; DYNAMIC NUCLEAR POLARIZATION SPECTROSCOPY; INFORMATION PROCESSING; MAGIC ANGLE SPINNING NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; PROTEIN STRUCTURE; SIGNAL NOISE RATIO; SPECTROSCOPY;

AMYLOID; AMYLOID BETA-PEPTIDES; MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE, BIOMOLECULAR;

EID: 84891321196     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja409050a     Document Type: Article

References (87)

1. Chiti, F.; Dobson, C. M. Annu. Rev. Biochem. 2006, 75, 333-366
2. Fowler, D. M.; Koulov, A. V.; Balch, W. E.; Kelly, J. W. TRENDS Biochem. Sci. 2007, 32, 217-224
3. Dobson, C. M. Nature 2003, 426, 884-890
4. Nilsson, M. R. Methods 2004, 34, 151-160
5. Sunde, M.; Serpell, L. C.; Bartlam, M.; Fraser, P. E.; Pepys, M. B.; Blake, C. C. F. J. Mol. Biol. 1997, 273, 729-739
6. Comellas, G.; Rienstra, C. M. Annu. Rev. Biophys. 2013, 42, 515-536
7. Petkova, A. T.; Yau, W. M.; Tycko, R. Biochemistry 2006, 45, 498-512
8. Paravastu, A. K.; Leapman, R. D.; Yau, W. M.; Tycko, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 18349-18354
9. Bertini, I.; Gonnelli, L.; Luchinat, C.; Mao, J.; Nesi, A. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 16013-16022
10. Wasmer, C.; Lange, A.; Van Melckebeke, H.; Siemer, A. B.; Riek, R.; Meier, B. H. Science 2008, 319, 1523-1526
11. Van Melckebeke, H.; Wasmer, C.; Lange, A.; Eiso, A. B.; Loquet, A.; Bockmann, A.; Meier, B. H. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 13765-13775
12. Heise, H.; Hoyer, W.; Becker, S.; Andronesi, O. C.; Riedel, D.; Baldus, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 15871-15876
13. Vilar, M.; Chou, H. T.; Luhrs, T.; Maji, S. K.; Riek-Loher, D.; Verel, R.; Manning, G.; Stahlberg, H.; Riek, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 8637-8642
14. Comellas, G.; Lemkau, L. R.; Nieuwkoop, A. J.; Kloepper, K. D.; Ladror, D. T.; Ebisu, R.; Woods, W. S.; Lipton, A. S.; George, J. M.; Rienstra, C. M. J. Mol. Biol. 2011, 411, 881-895
15. Debelouchina, G. T.; Platt, G. W.; Bayro, M. J.; Radford, S. E.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 10414-10423
16. Debelouchina, G. T.; Platt, G. W.; Bayro, M. J.; Radford, S. E.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 17077-17079
17. Bayro, M. J.; Maly, T.; Birkett, N. R.; MacPhee, C. E.; Dobson, C. M.; Griffin, R. G. Biochemistry 2010, 49, 7474-7484
18. Bayro, M. J.; Debelouchina, G. T.; Eddy, M. T.; Birkett, N. R.; MacPhee, C. E.; Rosay, M.; Maas, W. E.; Dobson, C. M.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 13967-13974
19. Helmus, J. J.; Surewicz, K.; Nadaud, P. S.; Surewicz, W. K.; Jaroniec, C. P. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 6284-6289
20. Helmus, J. J.; Surewicz, K.; Apostol, M. I.; Surewicz, W. K.; Jaroniec, C. P. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 13934-13937
21. Jimenez, J. L.; Guijarro, J. L.; Orlova, E.; Zurdo, J.; Dobson, C. M.; Sunde, M.; Saibil, H. R. EMBO J. 1999, 18, 815-821
22. Zhang, S.; Andreasen, M.; Nielsen, J. T.; Liu, L.; Nielsen, E. H.; Song, J.; Ji, G.; Sun, F.; Skrydstrup, T.; Besenbacher, F.; Nielsen, N. C.; Otzen, D. E.; Dong, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2013, 110, 2798-2803
23. White, H. E.; Hodgkinson, J. L.; Jahn, T. R.; Cohen-Krausz, S.; Gosal, W. S.; Muller, S.; Orlova, E. V.; Radford, S. E.; Saibil, H. R. J. Mol. Biol. 2009, 389, 48-57
24. Sachse, C.; Fandrich, M.; Grigorieff, N. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008, 105, 7462-7466
25. Wegmann, S.; Medalsy, I. D.; Mandelkow, E.; Müller, D. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2012, 110, E313-E321
26. Blake, C. C. F.; Geisow, M. J.; Oatley, S. J.; Rerat, B.; Rerat, C. J. Mol. Biol. 1978, 121, 339-356
27. Gustavsson, A.; Engstrom, U.; Westermark, P. Biochem. Biophys. Res. Commun. 1991, 175, 1159-1164
28. Jaroniec, C. P.; MacPhee, C. E.; Astrof, N. S.; Dobson, C. M.; Griffin, R. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 16748-16753
29. Jaroniec, C. P.; MacPhee, C. E.; Bajaj, V. S.; McMahon, M. T.; Dobson, C. M.; Griffin, R. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 711-716
30. Fitzpatrick, A. W. P.; Debelouchina, G. T.; Bayro, M. J.; Clare, D. K.; Caporini, M. A.; Bajaj, V. S.; Jaroniec, C. P.; Wang, L.; Ladizhansky, V.; Müller, S. A.; MacPhee, C. E.; Waudby, C. A.; Mott, H. R.; De Simone, A.; Knowles, T. P. J.; Saibil, H. R.; Vendruscolo, M.; Orlova, E. V.; Griffin, R. G.; Dobson, C. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2013, 110, 5468-5473
31. Sawaya, M. R.; Sambashivan, S.; Nelson, R.; Ivanova, M. I.; Sievers, S. A.; Apostol, M. I.; Thompson, M. J.; Balbirnie, M.; Wiltzius, J. J. W.; McFarlane, H. T.; Madsen, A. O.; Riekel, C.; Eisenberg, D. Nature 2007, 447, 453-457
32. Kessenikh, A. V.; Lushchikov, V. I.; Manenkov, A. A.; Taran, Y. V. Sov. Phys.-Solid State 1963, 5, 321-329
33. Hwang, C. F.; Hill, D. A. Phys. Rev. Lett. 1967, 18, 110-112
34. Goldman, M. Spin temperature and nuclear magnetic resonance in solids; Clarendon Press: Oxford, U.K., 1970.
35. Atsarkin, V. A. Sov. Phys. Usp. 1978, 21, 725-744
36. Abragam, A.; Goldman, M. Nuclear magnetism: order and disorder; Clarendon Press: Oxford, U.K., 1982.
37. Becerra, L. R.; Gerfen, G. J.; Temkin, R. J.; Singel, D. J.; Griffin, R. G. Phys. Rev. Lett. 1993, 71, 3561-3564
38. Hall, D. A.; Maus, D. C.; Gerfen, G. J.; Inati, S. J.; Becerra, L. R.; Dahlquist, F. W.; Griffin, R. G. Science 1997, 276, 930-932
39. Maly, T.; Debelouchina, G. T.; Bajaj, V. S.; Hu, K.-N.; Joo, C.-G.; Mak-Jurkauskas, M. L.; Sirigiri, J. R.; van der Wel, P. C. A.; Herzfeld, J.; Temkin, R. J.; Griffin, R. G. J. Chem. Phys. 2008, 128, 052211
40. Song, C.; Hu, K. N.; Joo, C. G.; Swager, T. M.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 11385-11390
41. Mak-Jurkauskas, M. L.; Bajaj, V. S.; Hornstein, M. K.; Belenky, M.; Griffin, R. G.; Herzfeld, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 883-888
42. Bajaj, V. S.; Mak-Jurkauskas, M. L.; Belenky, M.; Herzfeld, J.; Griffin, R. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 9244-9249
43. Goncalves, J. A.; Ahuja, S.; Erfani, S.; Eilers, M.; Smith, S. O. Prog. Nucl. Magn. Reson. Spectrosc. 2010, 57, 159-180
44. Linden, A. H.; Lange, S.; Franks, W. T.; Akbey, Ü.; Specker, E.; van Rossum, B.-J.; Oschkinat, H. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 19266-19269
45. Reggie, L.; Lopez, J. J.; Collinson, I.; Glaubitz, C.; Lorch, M. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 19084-19086
46. Andreas, L. B.; Barnes, A. B.; Corzilius, B. R.; Chou, J. J.; Miller, E. A.; Caporini, M.; Rosay, M.; Griffin, R. G. Biochemistry 2013, 52, 2774-2782
47. van der Wel, P. C. A.; Hu, K. N.; Lewandowski, J.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 10840-10846
48. Debelouchina, G. T.; Bayro, M. J.; van der Wel, P. C. A.; Caporini, M. A.; Barnes, A. B.; Rosay, M.; Maas, W. E.; Griffin, R. G. Phys. Chem. Chem. Phys. 2010, 12, 5911-5919
49. Takahashi, H.; Ayala, I.; Bardet, M.; De Paepe, G.; Simorre, J.-P.; Hediger, S. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 5105-5110
50. Renault, M.; Pawsey, S.; Bos, M. P.; Koers, E. J.; Nand, D.; Tommassen-van Boxtel, R.; Rosay, M.; Tommassen, J.; Maas, W. E.; Baldus, M. Angew. Chem., Int. Ed. 2012, 51, 2998-3001
51. Jaroniec, C. P.; Filip, C.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 10728-10742
52. Petkova, A. T.; Ishii, Y.; Balbach, J. J.; Antzutkin, O. N.; Leapman, R. D.; Delaglio, F.; Tycko, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 16742-16747
53. Luca, S.; Yau, W. M.; Leapman, R.; Tycko, R. Biochemistry 2007, 46, 13505-13522
54. Iwata, K.; Fujiwara, T.; Matsuki, Y.; Akutsu, H.; Takahashi, S.; Naiki, H.; Goto, Y. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 18119-18124
55. Kryndushkin, D. S.; Wickner, R. B.; Tycko, R. J. Mol. Biol. 2011, 409, 263-277
56. Nelson, R.; Sawaya, M. R.; Balbirnie, M.; Madsen, A. O.; Riekel, C.; Grothe, R.; Eisenberg, D. Nature 2005, 435, 773-778
57. Tycko, R. J. Chem. Phys. 2007, 126, 064506
58. Benzinger, T. L. S.; Gregory, D. M.; Burkoth, T. S.; Miller-Auer, H.; Lynn, D. G.; Botto, R. E.; Meredith, S. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1998, 95, 13407-13412
59. Karlsson, T.; Popham, J. M.; Long, J. R.; Oyler, N.; Drobny, G. P. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 7394-7407
60. Caporini, M. A.; Bajaj, V. S.; Veshtort, M.; Fitzpatrick, A.; MacPhee, C. E.; Vendruscolo, M.; Dobson, C. M.; Griffin, R. G. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 13555-13561
61. Chang, J. J.; Griffin, R. G.; Pines, A. J. Chem. Phys. 1975, 62, 4923-4926
62. Veshtort, M.; Griffin, R. G. J. Magn. Reson. 2006, 178, 248-282
63. van der Wel, P. C. A.; Lewandowski, J. R.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2007, 5117-5130
64. van der Wel, P. C. A.; Lewandoswki, J.; Griffin, R. G. Biochemistry 2010, 44, 9457-9469
65. Nielsen, J. T.; Bjerring, M.; Jeppesen, M. D.; Pedersen, R. O.; Pedersen, J. M.; Hein, K. L.; Vosegaard, T.; Skrydstrup, T.; Otzen, D. E.; Nielsen, N. C. Angew. Chem., Int. Ed. 2009, 48, 2118-2121
66. Szeverenyi, N. M.; Sullivan, M. J.; Maciel, G. E. J. Magn. Reson. 1982, 47, 462-475
67. Lewandowski, J. R.; De Paepe, G.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 728-729
68. De Paepe, G.; Lewandowski, J. R.; Loquet, A.; Eddy, M.; Megy, S.; Bockmann, A.; Griffin, R. G. J. Chem. Phys. 2011, 134, 095101
69. Veshtort, M.; Griffin, R. G. J. Chem. Phys. 2011, 135, 134509
70. Nieuwkoop, A. J.; Wylie, B. J.; Franks, W. T.; Shah, G. J.; Rienstra, C. M. J. Chem. Phys. 2009, 131, 095101
71. Bayro, M. J.; Huber, M.; Ramachandran, R.; Davenport, T. C.; Meier, B. H.; Ernst, M.; Griffin, R. G. J. Chem. Phys. 2009, 130, 114506
72. De Paepe, G.; Lewandowski, J. R.; Loquet, A.; Bockmann, A.; Griffin, R. G. J. Chem. Phys. 2008, 129, 245101
73. Ladizhansky, V.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 948-958
74. Pines, A.; Gibby, M. G.; Waugh, J. S. J. Chem. Phys. 1972, 56, 1776
75. Baldus, M.; Petkova, A. T.; Herzfeld, J.; Griffin, R. G. Mol. Phys. 1998, 95, 1197-1207
76. Pettersen, E. F.; Goddard, T. D.; Huang, C. C.; Couch, G. S.; Greenblatt, D. M.; Meng, E. C.; Ferrin, T. E. J. Comput. Chem. 2004, 25, 1605-1612
77. Sen, A.; Baxa, U.; Simon, M. N.; Wall, J. S.; Sabate, R.; Saupe, S. J.; Steven, A. C. J. Biol. Chem. 2007, 282, 5545-5550
78. Mizuno, N.; Baxa, U.; Steven, A. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2011, 108, 3252-3257
79. Agarwal, V.; Linser, R.; Dasari, M.; Fink, U.; del Amo, J.-M. L.; Reif, B. Phys. Chem. Chem. Phys. 2013, 15, 12551-12557
80. Matsuki, Y.; Ueda, K.; Idehara, T.; Ikeda, R.; Ogawa, I.; Nakamura, S.; Toda, M.; Anai, T.; Fujiwara, T. J. Magn. Reson. 2012, 225, 1-9
81. Pike, K. J.; Kemp, T. F.; Takahashi, H.; Day, R.; Howes, A. P.; Kryukov, E. V.; MacDonald, J. F.; Collis, A. E. C.; Bolton, D. R.; Wylde, R. J.; Orwick, M.; Kosuga, K.; Clark, A. J.; Idehara, T.; Watts, A.; Smith, G. M.; Newton, M. E.; Dupree, R.; Smith, M. E. J. Magn. Reson. 2012, 215, 1-9
82. Barnes, A. B.; Markhasin, E.; Daviso, E.; Michaelis, V. K.; Nanni, E. A.; Jawla, S. K.; Mena, E. L.; DeRocher, R.; Thakkar, A.; Woskov, P. P.; Herzfeld, J.; Temkin, R. J.; Griffin, R. G. J. Magn. Reson. 2012, 224, 1-7
83. Rosay, M.; Tometich, L.; Pawsey, S.; Bader, R.; Schauwecker, R.; Blank, M.; Borchard, P. M.; Cauffman, S. R.; Felch, K. L.; Weber, R. T.; Temkin, R. J.; Griffin, R. G.; Maas, W. E. Phys. Chem. Chem. Phys. 2010, 12, 5850-5860
84. Bennett, A. E.; Rienstra, C. M.; Auger, M.; Lakshmi, K. V.; Griffin, R. G. J. Chem. Phys. 1995, 103, 6951-6958
85. Morcombe, C. R.; Zilm, K. W. J. Magn. Reson. 2003, 162, 479-486
86. Delaglio, F.; Grzesiek, S.; Vuister, G. W.; Zhu, G.; Pfeifer, J.; Bax, A. J. Biomol. NMR 1995, 6, 277-293
87. Goddard, T. D.; Kneller, D. G. Sparky 3. University of California, San Francisco, 2008.