High Resolution Structural Characterization of Aβ42 Amyloid Fibrils by Magic Angle Spinning NMR

Journal of the American Chemical Society

Volumn 137, Issue 23, 2015, Pages 7509-7518

  Colvin, Michael T ^a   Silvers, Robert ^a   Frohm, Birgitta ^b   Su, Yongchao ^a   Linse, Sara ^b   Griffin, Robert G ^a  

^a MASSACHUSETTS INSTITUTE OF TECHNOLOGY   (United States)

^b LUND UNIVERSITY   (Sweden)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CHARACTERIZATION; CHEMICAL SHIFT; DIHEDRAL ANGLE; GLYCOPROTEINS; NEURODEGENERATIVE DISEASES; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; POLARIZATION; RECOMBINANT PROTEINS;

ALZHEIMERS DISEASE; AMYLOID PLAQUES; CHEMICAL SHIFT ASSIGNMENT; CROSS POLARIZATIONS; FIBRIL MORPHOLOGY; MAGIC ANGLE SPINNING NMR; SECONDARY STRUCTURES; STRUCTURAL CHARACTERIZATION;

MAGIC ANGLE SPINNING;

AMINO ACID; AMYLOID BETA PROTEIN[1-40]; AMYLOID BETA PROTEIN[1-42]; CARBON 13; NITROGEN 15; AMYLOID; AMYLOID BETA PROTEIN; AMYLOID BETA-PROTEIN (1-42); PEPTIDE FRAGMENT;

AMYLOID PLAQUE; ANALYTICAL PARAMETERS; ARTICLE; GEL PERMEATION CHROMATOGRAPHY; HYDROPHOBICITY; ION EXCHANGE CHROMATOGRAPHY; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; PEPTIDE SYNTHESIS; POLARIZATION; PROTEIN ANALYSIS; PROTEIN EXPRESSION; PROTEIN PURIFICATION; PROTEIN SECONDARY STRUCTURE; PROTON NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; TRANSMISSION ELECTRON MICROSCOPY; CHEMISTRY; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; PARTICLE SIZE; PROTEIN CONFORMATION;

AMYLOID; AMYLOID BETA-PEPTIDES; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE, BIOMOLECULAR; PARTICLE SIZE; PEPTIDE FRAGMENTS; PROTEIN CONFORMATION;

EID: 84935005034     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jacs.5b03997     Document Type: Article

References (118)

1. Chiti, F.; Dobson, C. M. Annu. Rev. Biochem. 2006, 75, 333
2. Knowles, T. P. J.; Vendruscolo, M.; Dobson, C. M. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2014, 15, 384
3. Helmus, J. J.; Surewicz, K.; Apostol, M. I.; Surewicz, W. K.; Jaroniec, C. P. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 13934
4. Helmus, J. J.; Surewicz, K.; Surewicz, W. K.; Jaroniec, C. P. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 2393
5. Goedert, M. Nat. Rev. Neurosci. 2001, 2, 492
6. Lashuel, H. A.; Overk, C. R.; Oueslati, A.; Masliah, E. Nat. Rev. Neurosci. 2013, 14, 38
7. Comellas, G.; Lemkau, L. R.; Nieuwkoop, A. J.; Kloepper, K. D.; Ladror, D. T.; Ebisu, R.; Woods, W. S.; Lipton, A. S.; George, J. M.; Rienstra, C. M. J. Mol. Biol. 2011, 411, 881
8. Heise, H.; Hoyer, W.; Becker, S.; Andronesi, O. C.; Riedel, D.; Baldus, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2005, 102, 15871
9. Olanow, C. W.; Brundin, P. Mov. Disord. 2013, 28, 31
10. Vilar, M.; Chou, H. T.; Luhrs, T.; Maji, S. K.; Riek-Loher, D.; Verel, R.; Manning, G.; Stahlberg, H.; Riek, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008, 105, 8637
11. Debelouchina, G. T.; Platt, G. W.; Bayro, M. J.; Radford, S. E.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 17077
12. Debelouchina, G. T.; Platt, G. W.; Bayro, M. J.; Radford, S. E.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 10414
13. Marzban, L.; Park, K.; Verchere, C. B. Exp. Gerontol. 2003, 38, 347
14. Westermark, P.; Andersson, A.; Westermark, G. T. Physiol. Rev. 2011, 91, 795
15. McGowan, D. P.; van Roon-Mom, W.; Holloway, H.; Bates, G. P.; Mangiarini, L.; Cooper, G. J. S.; Faull, R. L. M.; Snell, R. G. Neuroscience 2000, 100, 677
16. Hamley, I. W. Chem. Rev. 2012, 112, 5147
17. Dobson, C. M. Protein Pept. Lett. 2006, 13, 219
18. Haass, C.; Selkoe, D. J. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2007, 8, 101
19. De Strooper, B.; Saftig, P.; Craessaerts, K.; Vanderstichele, H.; Guhde, G.; Annaert, W.; Von Figura, K.; Van Leuven, F. Nature 1998, 391, 387
20. Vassar, R.; Bennett, B. D.; Babu-Khan, S.; Kahn, S.; Mendiaz, E. A.; Denis, P.; Teplow, D. B.; Ross, S.; Amarante, P.; Loeloff, R.; Luo, Y.; Fisher, S.; Fuller, L.; Edenson, S.; Lile, J.; Jarosinski, M. A.; Biere, A. L.; Curran, E.; Burgess, T.; Louis, J. C.; Collins, F.; Treanor, J.; Rogers, G.; Citron, M. Science 1999, 286, 735
21. Jarrett, J. T.; Berger, E. P.; Lansbury, P. T. Biochemistry 1993, 32, 4693
22. Berger, E. P.; Jarrett, J. T.; Lansbury, P. T. Abstr. Pap. Am. Chem. Soc. 1993, 205, 76
23. Jarrett, J. T.; Berger, E. P.; Lansbury, P. T. Ann. N. Y. Acad. Sci. 1993, 695, 144
24. Teller, J. K.; Russo, C.; Debusk, L. M.; Angelini, G.; Zaccheo, D.; DagnaBricarelli, R.; Scartezzini, P.; Bertolini, S.; Mann, D. M. A.; Tabaton, M.; Gambetti, P. Nat. Med. 1996, 2, 93
25. Stohr, J.; Condello, C.; Watts, J. C.; Bloch, L.; Oehler, A.; Nick, M.; Bhate, M.; DeArmond, S. J.; Giles, K.; DeGrado, W. F.; Prusiner, S. B. Prion 2014, 8, 24
26. Stohr, J.; Condello, C.; Watts, J. C.; Bloch, L.; Oehler, A.; Nick, M.; DeArmond, S. J.; Giles, K.; DeGrado, W. F.; Prusiner, S. B. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2014, 111, 10329
27. Watts, J. C.; Condello, C.; Stohr, J.; Oehler, A.; Lee, J.; DeArmond, S. J.; Lannfelt, L.; Ingelsson, M.; Giles, K.; Prusiner, S. B. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2014, 111, 10323
28. Arosio, P.; Cukalevski, R.; Frohm, B.; Knowles, T. P. J.; Linse, S. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 219
29. Cohen, S. I. A.; Linse, S.; Luheshi, L. M.; Hellstrand, E.; White, D. A.; Rajah, L.; Otzen, D. E.; Vendruscolo, M.; Dobson, C. M.; Knowles, T. P. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, 9758
30. Meisl, G.; Yang, X. T.; Hellstrand, E.; Frohm, B.; Kirkegaard, J. B.; Cohen, S. I. A.; Dobson, C. M.; Linse, S.; Knowles, T. P. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2014, 111, 9384
31. Cohen, S. I. A.; Arosio, P.; Presto, J.; Kurudenkandy, F. R.; Biverstål, H.; Dolfe, L.; Dunning, C.; Yang, X.; Johansson, B. F. M. V. J.; Dobson, C. M.; Fisahn, A.; Knowles, T. P. J.; Linse, S. Nat. Struct. Mol. Biol. 2015, 22, 207
32. Tycko, R. Annu. Rev. Phys. Chem. 2011, 62, 279
33. Debelouchina, G. T.; Bayro, M. J.; Fitzpatrick, A. W.; Ladizhansky, V.; Colvin, M. T.; Caporini, M. A.; Jaroniec, C. P.; Bajaj, V. S.; Rosay, M.; MacPhee, C. E.; Vendruscolo, M.; Maas, W. E.; Dobson, C. M.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 19237
34. Fitzpatrick, A. W. P.; Debelouchina, G. T.; Bayro, M. J.; Clare, D. K.; Caporini, M. A.; Bajaj, V. S.; Jaroniec, C. P.; Wang, L. C.; Ladizhansky, V.; Muller, S. A.; MacPhee, C. E.; Waudby, C. A.; Mott, H. R.; De Simone, A.; Knowles, T. P. J.; Saibil, H. R.; Vendruscolo, M.; Orlova, E. V.; Griffin, R. G.; Dobson, C. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, 5468
35. Huber, M.; Ovchinnikova, O. Y.; Schutz, A. K.; Glockshuber, R.; Meier, B. H.; Bockmann, A. Biomol. NMR Assignments 2015, 9, 7
36. Schutz, A. K.; Vagt, T.; Huber, M.; Ovchinnikova, O. Y.; Cadelbert, R.; Wall, J.; Guntert, P.; Bockmann, A.; Glockshuber, R.; Meier, B. H. Angew. Chem., Int. Ed. 2015, 54, 331
37. Siemer, A. B.; Ritter, C.; Ernst, M.; Riek, R.; Meier, B. H. Angew. Chem., Int. Ed. 2005, 44, 2441
38. Van Melckebeke, H.; Wasmer, C.; Lange, A.; AB, E.; Loquet, A.; Bockmann, A.; Meier, B. H. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 13765
39. Wasmer, C.; Lange, A.; Van Melckebeke, H.; Siemer, A. B.; Riek, R.; Meier, B. H. Science 2008, 319, 1523
40. Lansbury, P. T.; Costa, P. R.; Griffiths, J. M.; Simon, E. J.; Auger, M.; Halverson, K. J.; Kocisko, D. A.; Hendsch, Z. S.; Ashburn, T. T.; Spencer, R. G. S.; Tidor, B.; Griffin, R. G. Nat. Struct. Biol. 1995, 2, 990
41. Benzinger, T. L. S.; Gregory, D. M.; Burkoth, T. S.; Miller-Auer, H.; Lynn, D. G.; Botto, R. E.; Meredith, S. C. Biochemistry 2000, 39, 3491
42. Burkoth, T. S.; Benzinger, T. L. S.; Urban, V.; Morgan, D. M.; Gregory, D. M.; Thiyagarajan, P.; Botto, R. E.; Meredith, S. C.; Lynn, D. G. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 7883
43. Antzutkin, O. N.; Leapman, R. D.; Balbach, J. J.; Tycko, R. Biochemistry 2002, 41, 15436
44. Antzutkin, O. N.; Balbach, J. J.; Leapman, R. D.; Rizzo, N. W.; Reed, J.; Tycko, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2000, 97, 13045
45. Petkova, A. T.; Ishii, Y.; Balbach, J. J.; Antzutkin, O. N.; Leapman, R. D.; Delaglio, F.; Tycko, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2002, 99, 16742
46. Petkova, A. T.; Ishii, Y.; Tycko, R. Biophys. J. 2002, 82, 320a
47. Lu, J. X.; Qiang, W.; Yau, W. M.; Schwieters, C. D.; Meredith, S. C.; Tycko, R. Cell 2013, 154, 1257
48. Paravastu, A. K.; Qahwash, I.; Leapman, R. D.; Meredith, S. C.; Tycko, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009, 106, 7443
49. Bertini, I.; Gonnelli, L.; Luchinat, C.; Mao, J. F.; Nesi, A. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 16013
50. Amo, J. M. L. d.; Schmidt, M.; Fink, U.; Dasari, M.; Fandrich, M.; Reif, B. Angew. Chem., Int. Ed. 2012, 51, 6136
51. Antzutkin, O. N.; Balbach, J. J.; Tycko, R. Biophys. J. 2003, 84, 3326
52. Balbach, J. J.; Petkova, A. T.; Oyler, N. A.; Antzutkin, O. N.; Gordon, D. J.; Meredith, S. C.; Tycko, R. Biophys. J. 2002, 83, 1205
53. Dasari, M.; Espargaro, A.; Sabate, R.; del Amo, J. M. L.; Fink, U.; Grelle, G.; Bieschke, J.; Ventura, S.; Reif, B. ChemBioChem 2011, 12, 407
54. del Amo, J. M. L.; Schneider, D.; Loquet, A.; Lange, A.; Reif, B. J. Biomol. NMR 2013, 56, 359
55. Paravastu, A. K.; Leapman, R. D.; Yau, W. M.; Tycko, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008, 105, 18349
56. Petkova, A. T.; Leapman, R. D.; Yau, W. M.; Tycko, R. Biophys. J. 2004, 86, 506a
57. Petkova, A. T.; Yau, W. M.; Tycko, R. Biochemistry 2006, 45, 498
58. Tycko, R.; Ishii, Y. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 6606
59. Petkova, A. T.; Leapman, R. D.; Guo, Z. H.; Yau, W. M.; Mattson, M. P.; Tycko, R. Science 2005, 307, 262
60. Yang, X.; Meisl, G.; Knowles, T. P. J.; Linse, S., in preparation.
61. Tycko, R.; Sciarretta, K. L.; Orgel, J. P. R. O.; Meredith, S. C. Biochemistry 2009, 48, 6072
62. Qiang, W.; Yau, W. M.; Luo, Y. Q.; Mattson, M. P.; Tycko, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109, 4443
63. Qiang, W.; Yau, W. M.; Tycko, R. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 4018
64. Ahmed, M.; Davis, J.; Aucoin, D.; Sato, T.; Ahuja, S.; Aimoto, S.; Elliott, J. I.; Van Nostrand, W. E.; Smith, S. O. Nat. Struct. Mol. Biol. 2010, 17, 561
65. Fandrich, M.; Schmidt, M.; Grigorieff, N. Trends Biochem. Sci. 2011, 36, 338
66. Miller, Y.; Ma, B. Y.; Tsai, C. J.; Nussinov, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010, 107, 14128
67. Zhang, R.; Hu, X. Y.; Khant, H.; Ludtke, S. J.; Chiu, W.; Schmid, M. F.; Frieden, C.; Lee, J. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009, 106, 4653
68. Tay, W. M.; Huang, D. T.; Rosenberry, T. L.; Paravastu, A. K. J. Mol. Biol. 2013, 425, 2494
69. Finder, V. H.; Vodopivec, I.; Nitsch, R. M.; Glockshuber, R. J. Mol. Biol. 2010, 396, 9
70. Iwatsubo, T. Acta Histochem. Cytochem. 1999, 32, 13
71. Luhrs, T.; Ritter, C.; Adrian, M.; Riek-Loher, D.; Bohrmann, B.; Doeli, H.; Schubert, D.; Riek, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2005, 102, 17342
72. Cukalevski, R.; Yang, X.; Meisl, G.; Weininger, U.; Frohm, B.; Knowles, T. P. J.; Linse, S. Chem. Sci. 2015, 10.1039/C4SC02517B
73. Walsh, D. M.; Thulin, E.; Minogue, A. M.; Gustavsson, N.; Pang, E.; Teplow, D. B.; Linse, S. FEBS J. 2009, 276, 1266
74. Bennett, A. E.; Ok, J. H.; Griffin, R. G.; Vega, S. J. Chem. Phys. 1992, 96, 8624
75. Jaroniec, C. P.; Filip, C.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 10728
76. Bayro, M. J.; Maly, T.; Birkett, N. R.; MacPhee, C. E.; Dobson, C. M.; Griffin, R. G. Biochemistry 2010, 49, 7474
77. Su, Y. C.; Sarell, C. J.; Eddy, M. T.; Debelouchina, G. T.; Andreas, L. B.; Pashley, C. L.; Radford, S. E.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 6313
78. Comellas, G.; Lemkau, L. R.; Zhou, D. H. H.; George, J. M.; Rienstra, C. M. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 5090
79. Gath, J.; Bousset, L.; Habenstein, B.; Melki, R.; Bockmann, A.; Meier, B. H. PLoS One 2014, 10.1371/journal.pone.0090659
80. Gath, J.; Bousset, L.; Habenstein, B.; Melki, R.; Meier, B. H.; Bockmann, A. Biomol. NMR Assignments 2014, 8, 395
81. Gath, J.; Habenstein, B.; Bousset, L.; Melki, R.; Meier, B. H.; Bockmann, A. Biomol. NMR Assignments 2012, 6, 51
82. Kloepper, K. D.; Hartman, K. L.; Ladror, D. T.; Rienstra, C. M. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 13353
83. Kloepper, K. D.; Woods, W. S.; Winter, K. A.; George, J. M.; Rienstra, C. M. Protein Expression Purif. 2006, 48, 112
84. Kloepper, K. D.; Zhou, D. H.; Hartman, K. L.; Ladror, D. T.; George, J. M.; Rienstra, C. M. Biophys. J. 2007, 561a
85. Kloepper, K. D.; Zhou, D. H.; Li, Y.; Winter, K. A.; George, J. M.; Rienstra, C. M. J. Biomol. NMR 2007, 39, 197
86. Lemkau, L. R.; Comellas, G.; Kloepper, K. D.; Woods, W. S.; George, J. M.; Rienstra, C. M. J. Biol. Chem. 2012, 287, 11526
87. Lemkau, L. R.; Comellas, G.; Lee, S. W.; Rikardsen, L. K.; Woods, W. S.; George, J. M.; Rienstra, C. M. PLoS One 2013, 10.1371/journal.pone.0049750
88. Woods, W. S.; Boettcher, J. M.; Zhou, D. H.; Kloepper, K. D.; Hartman, K. L.; Ladror, D. T.; Qi, Z.; Rienstra, C. M.; George, J. M. J. Biol. Chem. 2007, 282, 34555
89. Zhou, D. H.; Woods, W. S.; Kloepper, K. D.; Ladror, D.; Hartman, K.; George, J. M.; Rienstra, C. M. Biophys. J. 2007, 149a
90. Bousset, L.; Pieri, L.; Ruiz-Arlandis, G.; Gath, J.; Jensen, P. H.; Habenstein, B.; Madiona, K.; Olieric, V.; Bockmann, A.; Meier, B. H.; Melki, R. Nat. Commun. 2013, 10.1038/ncomms3575
91. Kim, H. Y.; Cho, M. K.; Riedel, D.; Kurmar, A.; Maier, E.; Siebenhaar, C.; Becker, S.; Fernandez, C. O.; Lashuel, H. A.; Benz, R.; Lange, A.; Zweckstetter, M. Biophys. J. 2010, 98, 654a
92. Lv, G. H.; Kumar, A.; Giller, K.; Orcellet, M. L.; Riedel, D.; Fernandez, C. O.; Becker, S.; Lange, A. J. Mol. Biol. 2012, 420, 99
93. Mollenhauer, B.; Trautmann, E.; Otte, B.; Ng, J.; Spreer, A.; Lange, P.; Sixel-Doring, F.; Hakimi, M.; VonSattel, J. P.; Nussbaum, R.; Trenkwalder, C.; Schlossmacher, M. G. J. Neural Transm. 2012, 119, 739
94. Kim, H. Y.; Cho, M. K.; Kumar, A.; Maier, E.; Siebenhaar, C.; Becker, S.; Fernandez, C. O.; Lashuel, H. A.; Benz, R.; Lange, A.; Zweckstetter, M. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 17482
95. LeMaster, D. M.; Kushlan, D. M. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 9255
96. Hong, M.; Jakes, K. J. Biomol. NMR 1999, 14, 71
97. Castellani, F.; van Rossum, B.; Diehl, A.; Schubert, M.; Rehbein, K.; Oschkinat, H. Nature 2002, 420, 98
98. Higman, V. A.; Flinders, J.; Hiller, M.; Jehle, S.; Markovic, S.; Fiedler, S.; van Rossum, B. J.; Oschkinat, H. J. Biomol. NMR 2009, 44, 245
99. Hong, M. J. Magn. Reson. 1999, 139, 389
100. Teilum, K.; Brath, U.; Lundstrom, P.; Akke, M. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 2506
101. Loquet, A.; Giller, K.; Becker, S.; Lange, A. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 15164
102. Lundstrom, P.; Teilum, K.; Carstensen, T.; Bezsonova, I.; Wiesner, S.; Hansen, D. F.; Religa, T. L.; Akke, M.; Kay, L. E. J. Biomol. NMR 2007, 38, 199
103. Pauli, J.; Baldus, M.; van Rossum, B.; de Groot, H.; Oschkinat, H. ChemBioChem 2001, 2, 272
104. Marulanda, D.; Tasayco, M. L.; McDermott, A.; Cataldi, M.; Arriaran, V.; Polenova, T. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 16608
105. Igumenova, T. I.; Wand, A. J.; McDermott, A. E. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 5323
106. Shi, L. C.; Ahmed, M. A. M.; Zhang, W. R.; Whited, G.; Brown, L. S.; Ladizhansky, V. J. Mol. Biol. 2009, 386, 1078
107. Sperling, L. J.; Berthold, D. A.; Sasser, T. L.; Jeisy-Scott, V.; Rienstra, C. M. J. Mol. Biol. 2010, 399, 268
108. Andronesi, O. C.; Becker, S.; Seidel, K.; Heise, H.; Young, H. S.; Baldus, M. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 12965
109. Shen, Y.; Vernon, R.; Baker, D.; Bax, A. J. Biomol. NMR 2009, 43, 63
110. Schmidt, M.; Sachse, C.; Richter, W.; Xu, C.; Fandrich, M.; Grigorieff, N. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010, 106, 19813
111. Tycko, R.; Wickner, R. B. Acc. Chem. Res. 2013, 46, 1487
112. Baldus, M.; Meier, B. H. J. Magn. Reson. 1996, 121, 65
113. Baldus, M.; Iuliucci, R. J.; Meier, B. H. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 1121
114. Takegoshi, K.; Nakamura, S.; Terao, T. Chem. Phys. Lett. 2001, 344, 631
115. Bennett, A. E.; Rienstra, C. M.; Griffiths, J. M.; Zhen, W. G.; Lansbury, P. T.; Griffin, R. G. J. Chem. Phys. 1998, 108, 9463
116. Delaglio, F.; Grzesiek, S.; Vuister, G. W.; Zhu, G.; Pfeifer, J.; Bax, A. J. Biomol. NMR 1995, 6, 277
117. Goddard, T. D.; Kneller, D. G. University of California, San Francisco.
118. Bennett, A. E.; Rienstra, C. M.; Auger, M.; Lakshmi, K. V.; Griffin, R. G. J. Chem. Phys. 1995, 103, 6951