Understanding the Mechanism of the Hydrogen Abstraction from Arachidonic Acid Catalyzed by the Human Enzyme 15-Lipoxygenase-2. A Quantum Mechanics/Molecular Mechanics Free Energy Simulation

Journal of Chemical Theory and Computation

Volumn 12, Issue 4, 2016, Pages 2079-2090

  Suardíaz, Reynier ^a   Jambrina, Pablo G ^a   Masgrau, Laura ^b   González Lafont, Àngels ^b   Rosta, Edina ^a   Lluch, José M ^b  

^a KING'S COLLEGE LONDON   (United Kingdom)

^b UNIVERSITAT AUTÒNOMA DE BARCELONA   (Spain)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ALOX15B PROTEIN, HUMAN; ARACHIDONATE 15 LIPOXYGENASE; ARACHIDONIC ACID; HYDROGEN; PROTEIN BINDING;

AMINO ACID SEQUENCE; ANIMAL; BINDING SITE; CHEMISTRY; ELECTRON; ENZYME SPECIFICITY; HUMAN; METABOLISM; MOLECULAR DYNAMICS; SEQUENCE ALIGNMENT; THERMODYNAMICS;

AMINO ACID SEQUENCE; ANIMALS; ARACHIDONATE 15-LIPOXYGENASE; ARACHIDONIC ACID; BINDING SITES; ELECTRONS; HUMANS; HYDROGEN; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATION; PROTEIN BINDING; SEQUENCE ALIGNMENT; SUBSTRATE SPECIFICITY; THERMODYNAMICS;

EID: 84964598926     PISSN: 15499618     EISSN: 15499626     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/acs.jctc.5b01236     Document Type: Article

References (69)

1. Kuhn, H.; Banthiya, S.; van Leyen, K. Biochim. Biophys. Acta, Mol. Cell Biol. Lipids 2015, 1851, 308 10.1016/j.bbalip.2014.10.002
2. Newcomer, M. E.; Brash, A. R. Protein Sci. 2015, 24, 298 10.1002/pro.2626
3. Dobrian, A. D.; Lieb, D. C.; Cole, B. K.; Taylor-Fishwick, D. A.; Chakrabarti, S. K.; Nadler, J. L. Prog. Lipid Res. 2011, 50, 115 10.1016/j.plipres.2010.10.005
4. Haeggström, J. Z.; Funk, C. D. Chem. Rev. 2011, 111, 5866 10.1021/cr200246d
5. Joo, Y.-C.; Oh, D.-K. Biotechnol. Adv. 2012, 30, 1524 10.1016/j.biotechadv.2012.04.004
6. Abrial, C.; Grassin-Delyle, S.; Salvator, H.; Brollo, M.; Naline, E.; Devillier, P. Br. J. Pharmacol. 2015, 172, 4319 10.1111/bph.13210
7. Palermo, G.; Bauer, I.; Campomanes, P.; Cavalli, A.; Armirotti, A.; Girotto, S.; Rothlisberger, U.; De Vivo, M. PLoS Comput. Biol. 2015, 11, e1004231 10.1371/journal.pcbi.1004231
8. Ivanov, I.; Heydeck, D.; Hofheinz, K.; Roffeis, J.; O'Donnell, V. B.; Kuhn, H.; Walther, M. Arch. Biochem. Biophys. 2010, 503, 161 10.1016/j.abb.2010.08.016
9. Schneider, C.; Pratt, D. A.; Porter, N. A.; Brash, A. R. Chem. Biol. 2007, 14, 473 10.1016/j.chembiol.2007.04.007
10. Coffa, G.; Brash, A. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2004, 101, 15579 10.1073/pnas.0406727101
11. Schwarz, K.; Walther, M.; Anton, M.; Gerth, C.; Feussner, I.; Kuhn, H. J. Biol. Chem. 2001, 276, 773 10.1074/jbc.M005114200
12. Vogel, R.; Jansen, C.; Roffeis, J.; Reddanna, P.; Forsell, P.; Claesson, H.-E.; Kuhn, H.; Walther, M. J. Biol. Chem. 2010, 285, 5369 10.1074/jbc.M109.057802
13. Eek, P.; Järving, R.; Järving, I.; Gilbert, N. C.; Newcomer, M. E.; Samel, N. J. Biol. Chem. 2012, 287, 22377 10.1074/jbc.M112.343285
14. Jameson, J. B., II; Kantz, A.; Schultz, L.; Kalyanaraman, C.; Jacobson, M. P.; Maloney, D. J.; Jadhav, A.; Simeonov, A.; Holman, T. R. PLoS One 2014, 9, e104094 10.1371/journal.pone.0104094
15. Kobe, M. J.; Neau, D. B.; Mitchell, C. E.; Bartlett, S. G.; Newcomer, M. E. J. Biol. Chem. 2014, 289, 8562 10.1074/jbc.M113.543777
16. Hsi, L. C.; Wilson, L. C.; Eling, T. E. J. Biol. Chem. 2002, 277, 40549 10.1074/jbc.M203522200
17. Wecksler, A. T.; Kenyon, V.; Deschamps, J. D.; Holman, T. R. Biochemistry 2008, 47, 7364 10.1021/bi800550n
18. Suardíaz, R.; Masgrau, L.; Lluch, J. M.; González-Lafont, À. J. Phys. Chem. B 2013, 117, 3747 10.1021/jp312747q
19. Suardíaz, R.; Masgrau, L.; Lluch, J. M.; González-Lafont, A. ChemPhysChem 2014, 15, 2303 10.1002/cphc.201402045
20. Suardíaz, R.; Masgrau, L.; Lluch, J. M.; González-Lafont, A. ChemPhysChem 2013, 14, 3777 10.1002/cphc.201300629
21. Suardíaz, R.; Masgrau, L.; González-Lafont, A.; Lluch, J. M. FEBS J. 2013, 280, 94
22. Suardíaz, R.; Masgrau, L.; Lluch, J. M.; González-Lafont, À. FEBS J. 2014, 281, 636
23. Suardíaz, R.; Masgrau, L.; Lluch, J. M.; González-Lafont, À. ChemPhysChem 2014, 15, 4049 10.1002/cphc.201402471
24. Saura, P.; Suardíaz, R.; Masgrau, L.; Lluch, J. M.; González-Lafont, À. ACS Catal. 2014, 4, 4351 10.1021/cs5006103
25. Rosta, E.; Hummer, G. J. Chem. Theory Comput. 2015, 11, 276 10.1021/ct500719p
26. Garreta, A.; Val-Moraes, S. P.; García-Fernández, Q.; Busquets, M.; Juan, C.; Oliver, A.; Ortiz, A.; Gaffney, B. J.; Fita, I.; Manresa, À.; Carpena, X. FASEB J. 2013, 27, 4811 10.1096/fj.13-235952
27. Gillmor, S. A.; Villasenor, A.; Fletterick, R.; Sigal, E.; Browner, M. F. Nat. Struct. Biol. 1997, 4, 1003 10.1038/nsb1297-1003
28. Choi, J.; Chon, J. K.; Kim, S.; Shin, W. Proteins: Struct., Funct., Genet. 2008, 70, 1023 10.1002/prot.21590
29. Xu, S.; Mueser; Timothy, C.; Marnett; Lawrence, J.; Funk; Max, O. Structure 2012, 20, 1490
30. Adams, P. D.; Afonine, P. V.; Bunkoczi, G.; Chen, V. B.; Davis, I. W.; Echols, N.; Headd, J. J.; Hung, L.-W.; Kapral, G. J.; Grosse-Kunstleve, R. W.; McCoy, A. J.; Moriarty, N. W.; Oeffner, R.; Read, R. J.; Richardson, D. C.; Richardson, J. S.; Terwilliger, T. C.; Zwart, P. H. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2010, 66, 213 10.1107/S0907444909052925
31. Brooks, B. R.; Brooks, C. L.; Mackerell, A. D.; Nilsson, L.; Petrella, R. J.; Roux, B.; Won, Y.; Archontis, G.; Bartels, C.; Boresch, S.; Caflisch, A.; Caves, L.; Cui, Q.; Dinner, A. R.; Feig, M.; Fischer, S.; Gao, J.; Hodoscek, M.; Im, W.; Kuczera, K.; Lazaridis, T.; Ma, J.; Ovchinnikov, V.; Paci, E.; Pastor, R. W.; Post, C. B.; Pu, J. Z.; Schaefer, M.; Tidor, B.; Venable, R. M.; Woodcock, H. L.; Wu, X.; Yang, W.; York, D. M.; Karplus, M. J. Comput. Chem. 2009, 30, 1545 10.1002/jcc.21287
32. Phillips, J. C.; Braun, R.; Wang, W.; Gumbart, J.; Tajkhorshid, E.; Villa, E.; Chipot, C.; Skeel, R. D.; Kalé, L.; Schulten, K. J. Comput. Chem. 2005, 26, 1781 10.1002/jcc.20289
33. Andersen, H. C. J. Comput. Phys. 1983, 52, 24 10.1016/0021-9991(83)90014-1
34. Huang, J.; MacKerell, A. D. J. Comput. Chem. 2013, 34, 2135 10.1002/jcc.23354
35. Darden, T.; York, D.; Pedersen, L. J. Chem. Phys. 1993, 98, 10089 10.1063/1.464397
36. Shao, Y.; Gan, Z.; Epifanovsky, E.; Gilbert, A. T. B.; Wormit, M.; Kussmann, J.; Lange, A. W.; Behn, A.; Deng, J.; Feng, X.; Ghosh, D.; Goldey, M.; Horn, P. R.; Jacobson, L. D.; Kaliman, I.; Khaliullin, R. Z.; Kuś, T.; Landau, A.; Liu, J.; Proynov, E. I.; Rhee, Y. M.; Richard, R. M.; Rohrdanz, M. A.; Steele, R. P.; Sundstrom, E. J.; Woodcock, H. L.; Zimmerman, P. M.; Zuev, D.; Albrecht, B.; Alguire, E.; Austin, B.; Beran, G. J. O.; Bernard, Y. A.; Berquist, E.; Brandhorst, K.; Bravaya, K. B.; Brown, S. T.; Casanova, D.; Chang, C.-M.; Chen, Y.; Chien, S. H.; Closser, K. D.; Crittenden, D. L.; Diedenhofen, M.; DiStasio, R. A.; Do, H.; Dutoi, A. D.; Edgar, R. G.; Fatehi, S.; Fusti-Molnar, L.; Ghysels, A.; Golubeva-Zadorozhnaya, A.; Gomes, J.; Hanson-Heine, M. W. D.; Harbach, P. H. P.; Hauser, A. W.; Hohenstein, E. G.; Holden, Z. C.; Jagau, T.-C.; Ji, H.; Kaduk, B.; Khistyaev, K.; Kim, J.; Kim, J.; King, R. A.; Klunzinger, P.; Kosenkov, D.; Kowalczyk, T.; Krauter, C. M.; Lao, K. U.; Laurent, A. D.; Lawler, K. V.; Levchenko, S. V.; Lin, C. Y.; Liu, F.; Livshits, E.; Lochan, R. C.; Luenser, A.; Manohar, P.; Manzer, S. F.; Mao, S.-P.; Mardirossian, N.; Marenich, A. V.; Maurer, S. A.; Mayhall, N. J.; Neuscamman, E.; Oana, C. M.; Olivares-Amaya, R.; O'Neill, D. P.; Parkhill, J. A.; Perrine, T. M.; Peverati, R.; Prociuk, A.; Rehn, D. R.; Rosta, E.; Russ, N. J.; Sharada, S. M.; Sharma, S.; Small, D. W.; Sodt, A. Mol. Phys. 2014, 113, 184 10.1080/00268976.2014.952696
37. Shao, Y.; Molnar, L. F.; Jung, Y.; Kussmann, J.; Ochsenfeld, C.; Brown, S. T.; Gilbert, A. T. B.; Slipchenko, L. V.; Levchenko, S. V.; O'Neill, D. P.; DiStasio, R. A., Jr; Lochan, R. C.; Wang, T.; Beran, G. J. O.; Besley, N. A.; Herbert, J. M.; Yeh Lin, C.; Van Voorhis, T.; Hung Chien, S.; Sodt, A.; Steele, R. P.; Rassolov, V. A.; Maslen, P. E.; Korambath, P. P.; Adamson, R. D.; Austin, B.; Baker, J.; Byrd, E. F. C.; Dachsel, H.; Doerksen, R. J.; Dreuw, A.; Dunietz, B. D.; Dutoi, A. D.; Furlani, T. R.; Gwaltney, S. R.; Heyden, A.; Hirata, S.; Hsu, C.-P.; Kedziora, G.; Khalliulin, R. Z.; Klunzinger, P.; Lee, A. M.; Lee, M. S.; Liang, W.; Lotan, I.; Nair, N.; Peters, B.; Proynov, E. I.; Pieniazek, P. A.; Min Rhee, Y.; Ritchie, J.; Rosta, E.; David Sherrill, C.; Simmonett, A. C.; Subotnik, J. E.; Lee Woodcock III, H.; Zhang, W.; Bell, A. T.; Chakraborty, A. K.; Chipman, D. M.; Keil, F. J.; Warshel, A.; Hehre, W. J.; Schaefer III, H. F.; Kong, J.; Krylov, A. I.; Gill, P. M. W.; Head-Gordon, M. Phys. Chem. Chem. Phys. 2006, 8, 3172 10.1039/B517914A
38. Frisch, M. J.; Trucks, G. W.; Schlegel, H. B.; Scuseria, G. E.; Robb, M. A.; Cheeseman, J. R.; Scalmani, G.; Barone, V.; Mennucci, B.; Petersson, G. A.; Nakatsuji, H.; Caricato, M.; Li, X.; Hratchian, H. P.; Izmaylov, A. F.; Bloino, J.; Zheng, G.; Sonnenberg, J. L.; Hada, M.; Ehara, M.; Toyota, K.; Fukuda, R.; Hasegawa, J.; Ishida, M.; Nakajima, T.; Honda, Y.; Kitao, O.; Nakai, H.; Vreven, T.; Montgomery, J. A., Jr.; Peralta, J. E.; Ogliaro, F.; Bearpark, M.; Heyd, J. J.; Brothers, E.; Kudin, K. N.; Staroverov, V. N.; Kobayashi, R.; Normand, J.; Raghavachari, K.; Rendell, A.; Burant, J. C.; Iyengar, S. S.; Tomasi, J.; Cossi, M.; Rega, N.; Millam, J. M.; Klene, M.; Knox, J. E.; Cross, J. B.; Bakken, V.; Adamo, C.; Jaramillo, J.; Gomperts, R.; Stratmann, R. E.; Yazyev, O.; Austin, A. J.; Cammi, R.; Pomelli, C.; Ochterski, J. W.; Martin, R. L.; Morokuma, K.; Zakrzewski, V. G.; Voth, G. A.; Salvador, P.; Dannenberg, J. J.; Dapprich, S.; Daniels, A. D.; Farkas, O.; Foresman, J. B.; Ortiz, J. V.; Cioslowski, J.; Fox, D. J. Gaussian 09, revision D01; Gaussian, Inc.: Wallingford, CT, 2009.
39. Grimme, S.; Antony, J.; Ehrlich, S.; Krieg, H. J. Chem. Phys. 2010, 132, 154104 10.1063/1.3382344
40. Grimme, S.; Ehrlich, S.; Goerigk, L. J. Comput. Chem. 2011, 32, 1456 10.1002/jcc.21759
41. Woodcock, H. L.; Hodošček, M.; Gilbert, A. T. B.; Gill, P. M. W.; Schaefer, H. F.; Brooks, B. R. J. Comput. Chem. 2007, 28, 1485 10.1002/jcc.20587
42. Rosta, E.; Woodcock, H. L.; Brooks, B. R.; Hummer, G. J. Comput. Chem. 2009, 30, 1634 10.1002/jcc.21312
43. Sievers, F.; Wilm, A.; Dineen, D.; Gibson, T. J.; Karplus, K.; Li, W. Z.; Lopez, R.; McWilliam, H.; Remmert, M.; Soding, J.; Thompson, J. D.; Higgins, D. G. Mol. Syst. Biol. 2011, 7, 539 10.1038/msb.2011.75
44. UniProt Consortium. Nucleic Acids Res. 2014, 42, D191 10.1093/nar/gkt1140
45. Shirts, M. R.; Chodera, J. D. J. Chem. Phys. 2008, 129, 124105 10.1063/1.2978177
46. Nina, M.; Beglov, D.; Roux, B. J. Phys. Chem. B 1997, 101, 5239 10.1021/jp970736r
47. Souaille, M.; Roux, B. t. Comput. Phys. Commun. 2001, 135, 40 10.1016/S0010-4655(00)00215-0
48. Kumar, S.; Rosenberg, J. M.; Bouzida, D.; Swendsen, R. H.; Kollman, P. A. J. Comput. Chem. 1992, 13, 1011 10.1002/jcc.540130812
49. Rosta, E.; Nowotny, M.; Yang, W.; Hummer, G. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 8934 10.1021/ja200173a
50. Di Venere, A.; Horn, T.; Stehling, S.; Mei, G.; Masgrau, L.; González-Lafont, À.; Kühn, H.; Ivanov, I. Biochim. Biophys. Acta, Mol. Cell Biol. Lipids 2013, 1831, 1079 10.1016/j.bbalip.2013.02.006
51. Toledo, L.; Masgrau, L.; Maréchal, J.-D.; Lluch, J. M.; González-Lafont, A. n. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 7037 10.1021/jp912120n
52. Rosta, E.; Hummer, G. J. Chem. Theory Comput. 2015, 11, 276 10.1021/ct500719p
53. Pu, J.; Gao, J.; Truhlar, D. G. Chem. Rev. 2006, 106, 3140 10.1021/cr050308e
54. Fernández-Ramos, A.; Miller, J. A.; Klippenstein, S. J.; Truhlar, D. G. Chem. Rev. 2006, 106, 4518 10.1021/cr050205w
55. Isaksen, G. V.; Åqvist, J.; Brandsdal, B. O. PLoS Comput. Biol. 2014, 10, e1003813 10.1371/journal.pcbi.1003813
56. Kazemi, M.; Himo, F.; Åqvist, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2016, 113, 2406 10.1073/pnas.1521020113
57. Tejero, I.; Garcia-Viloca, M.; González-Lafont, À.; Lluch, J. M.; York, D. M. J. Phys. Chem. B 2006, 110, 24708 10.1021/jp066263i
58. Joshi, N.; Hoobler, E. K.; Perry, S.; Diaz, G.; Fox, B.; Holman, T. R. Biochemistry 2013, 52, 8026 10.1021/bi4010649
59. Martin, J.; Baker, J.; Pulay, P. J. Comput. Chem. 2009, 30, 881 10.1002/jcc.21106
60. Oláh, J.; Mulholland, A. J.; Harvey, J. N. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011, 108, 6050 10.1073/pnas.1010194108
61. Gaffney, B. J. Acc. Chem. Res. 2014, 47, 3588 10.1021/ar500290r
62. Hammes-Schiffer, S. J. Am. Chem. Soc. 2015, 137, 8860 10.1021/jacs.5b04087
63. Soudackov, A. V.; Hammes-Schiffer, S. J. Phys. Chem. Lett. 2014, 5, 3274 10.1021/jz501655v
64. Hatcher, E.; Soudackov, A. V.; Hammes-Schiffer, S. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 187 10.1021/ja0667211
65. Hatcher, E.; Soudackov, A. V.; Hammes-Schiffer, S. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 5763 10.1021/ja039606o
66. Hammes-Schiffer, S. Energy Environ. Sci. 2012, 5, 7696 10.1039/c2ee03361e
67. Weinberg, D. R.; Gagliardi, C. J.; Hull, J. F.; Murphy, C. F.; Kent, C. A.; Westlake, B. C.; Paul, A.; Ess, D. H.; McCafferty, D. G.; Meyer, T. J. Chem. Rev. 2012, 112, 4016 10.1021/cr200177j
68. Mayer, J. M. Annu. Rev. Phys. Chem. 2004, 55, 363 10.1146/annurev.physchem.55.091602.094446
69. Reed, A. E.; Curtiss, L. A.; Weinhold, F. Chem. Rev. 1988, 88, 899 10.1021/cr00088a005