Unveiling the Catalytic Mechanism of NADP+-Dependent Isocitrate Dehydrogenase with QM/MM Calculations

ACS Catalysis

Volumn 6, Issue 1, 2016, Pages 357-368

  Neves, Rui P P ^a   Fernandes, Pedro A ^a   Ramos, Maria J ^a  

^a UNIVERSITY OF PORTO   (Portugal)

Author keywords

catalysis; ICDH; NADP+ reduction; NADP+ linked decarboxylases; QM MM ONIOM; transition state; tricarboxylic acid cycle

Indexed keywords

ACTIVATION ENERGY; CARBON; CARBON DIOXIDE; CARBOXYLATION; CATALYSIS; FREE ENERGY; GIBBS FREE ENERGY; OLEFINS; QUANTUM CHEMISTRY; REACTION RATES;

DECARBOXYLASES; ICDH; QM/MM ONIOM; TRANSITION STATE; TRICARBOXYLIC ACID CYCLE;

HYDROGEN BONDS;

EID: 84953333537     PISSN: 21555435     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/acscatal.5b01928     Document Type: Article

References (87)

1. Grodsky, N. B.; Soundar, S.; Colman, R. F. Biochemistry 2000, 39, 2193-2200 10.1021/bi9919753
2. Kim, T. K.; Lee, P.; Colman, R. F. J. Biol. Chem. 2003, 278, 49323-49331 10.1074/jbc.M303781200
3. Lin, Y.; West, A. H.; Cook, P. F. Biochemistry 2009, 48, 7305-7312 10.1021/bi900175z
4. Yang, B.; Zhong, C.; Peng, Y. J.; Lai, Z.; Ding, J. P. Cell Res. 2010, 20, 1188-1200 10.1038/cr.2010.145
5. Goncalves, S.; Miller, S. P.; Carrondo, M. A.; Dean, A. M.; Matias, P. M. Biochemistry 2012, 51, 7098-7115 10.1021/bi300483w
6. Quartararo, C. E.; Hazra, S.; Hadi, T.; Blanchard, J. S. Biochemistry 2013, 52, 1765-1775 10.1021/bi400037w
7. Dang, L.; White, D. W.; Gross, S.; Bennett, B. D.; Bittinger, M. A.; Driggers, E. M.; Fantin, V. R.; Jang, H. G.; Jin, S.; Keenan, M. C.; Marks, K. M.; Prins, R. M.; Ward, P. S.; Yen, K. E.; Liau, L. M.; Rabinowitz, J. D.; Cantley, L. C.; Thompson, C. B.; Heiden, M. G. V.; Su, S. M. Nature 2009, 462, 739-744 10.1038/nature08617
8. Lu, C.; Ward, P. S.; Kapoor, G. S.; Rohle, D.; Turcan, S.; Abdel-Wahab, O.; Edwards, C. R.; Khanin, R.; Figueroa, M. E.; Melnick, A.; Wellen, K. E.; O'Rourke, D. M.; Berger, S. L.; Chan, T. A.; Levine, R. L.; Mellinghoff, I. K.; Thompson, C. B. Nature 2012, 483, 474-478 10.1038/nature10860
9. Figueroa, M. E.; Abdel-Wahab, O.; Lu, C.; Ward, P. S.; Patel, J.; Shih, A.; Li, Y. S.; Bhagwat, N.; Vasanthakumar, A.; Fernandez, H. F.; Tallman, M. S.; Sun, Z. X.; Wolniak, K.; Peeters, J. K.; Liu, W.; Choe, S. E.; Fantin, V. R.; Paietta, E.; Lowenberg, B.; Licht, J. D.; Godley, L. A.; Delwel, R.; Valk, P. J. M.; Thompson, C. B.; Levine, R. L.; Melnick, A. Cancer Cell 2010, 18, 553-567 10.1016/j.ccr.2010.11.015
10. Xu, W.; Yang, H.; Liu, Y.; Yang, Y.; Wang, P.; Kim, S. H.; Ito, S.; Yang, C.; Wang, P.; Xiao, M. T.; Liu, L. X.; Jiang, W. Q.; Liu, J.; Zhang, J. Y.; Wang, B.; Frye, S.; Zhang, Y.; Xu, Y. H.; Lei, Q. Y.; Guan, K. L.; Zhao, S. M.; Xiong, Y. Cancer Cell 2011, 19, 17-30 10.1016/j.ccr.2010.12.014
11. Yang, H.; Ye, D.; Guan, K. L.; Xiong, Y. Clin. Cancer Res. 2012, 18, 5562-5571 10.1158/1078-0432.CCR-12-1773
12. Wise, D. R.; Ward, P. S.; Shay, J. E. S.; Cross, J. R.; Gruber, J. J.; Sachdeva, U. M.; Platt, J. M.; DeMatteo, R. G.; Simon, M. C.; Thompson, C. B. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011, 108, 19611-19616 10.1073/pnas.1117773108
13. Leonardi, R.; Subramanian, C.; Jackowski, S.; Rock, C. O. J. Biol. Chem. 2012, 287, 14615-14620 10.1074/jbc.C112.353946
14. Jo, S. H.; Son, M. K.; Koh, H. J.; Lee, S. M.; Song, I. H.; Kim, Y. O.; Lee, Y. S.; Jeong, K. S.; Kim, W. B.; Park, J. W.; Song, B. J.; Huhe, T. L. J. Biol. Chem. 2001, 276, 16168-16176 10.1074/jbc.M010120200
15. Lee, S. M.; Koh, H. J.; Park, D. C.; Song, B. J.; Huh, T. L.; Park, J. W. Free Radical Biol. Med. 2002, 32, 1185-1196 10.1016/S0891-5849(02)00815-8
16. Kim, S. Y.; Park, J. W. Free Radical Res. 2003, 37, 309-316 10.1080/1071576021000050429
17. Layfield, J. P.; Hammes-Schiffer, S. Chem. Rev. 2014, 114, 3466-3494 10.1021/cr400400p
18. Gillet, N.; Levy, B.; Moliner, V.; Demachy, I.; de la Lande, A. J. Chem. Theory Comput. 2014, 10, 5036-5046 10.1021/ct500173y
19. Xu, X.; Zhao, J. Y.; Xu, Z.; Peng, B. Z.; Huang, Q. H.; Arnold, E.; Ding, J. P. J. Biol. Chem. 2004, 279, 33946-33957 10.1074/jbc.M404298200
20. Ceccarelli, C.; Grodsky, N. B.; Ariyaratne, N.; Colman, R. F.; Bahnson, B. J. J. Biol. Chem. 2002, 277, 43454-43462 10.1074/jbc.M207306200
21. Bolduc, J. M.; Dyer, D. H.; Scott, W. G.; Singer, P.; Sweet, R. M.; Koshland, D. E.; Stoddard, B. L. Science 1995, 268, 1312-1318 10.1126/science.7761851
22. Aktas, D. F.; Cook, P. F. Biochemistry 2009, 48, 3565-3577 10.1021/bi8022976
23. Grissom, C. B.; Cleland, W. W. Biochemistry 1988, 27, 2934-2943 10.1021/bi00408a040
24. Rao, G. S. J.; Coleman, D. E.; Karsten, W. E.; Cook, P. F.; Harris, B. G. J. Biol. Chem. 2003, 278, 38051-38058 10.1074/jbc.M305145200
25. Huang, Y. C.; Grodsky, N. B.; Kim, T. K.; Colman, R. F. Biochemistry 2004, 43, 2821-2828 10.1021/bi030253f
26. Hurley, J. H.; Dean, A. M.; Sohl, J. L.; Koshland, D. E.; Stroud, R. M. Science 1990, 249, 1012-1016 10.1126/science.2204109
27. Hurley, J. H.; Dean, A. M.; Koshland, D. E.; Stroud, R. M. Biochemistry 1991, 30, 8671-8678 10.1021/bi00099a026
28. Leiros, H. K. S.; Fedoy, A. E.; Leiros, I.; Steen, I. H. FEBS Open Bio 2012, 2, 159-172 10.1016/j.fob.2012.06.003
29. Vinekar, R.; Verma, C.; Ghosh, I. BMC Bioinf. 2012, 13, S2 10.1186/1471-2105-13-S17-S2
30. Krissinel, E.; Henrick, K. J. Mol. Biol. 2007, 372, 774-797 10.1016/j.jmb.2007.05.022
31. Mesecar, A. D.; Stoddard, B. L.; Koshland, D. E. Science 1997, 277, 202-206 10.1126/science.277.5323.202
32. Case, D. A.; Darden, T. A.; Cheatham, I.; Simmerling, C. L.; Wang, J.; Duke, R. E.; Luo, R.; Walker, R. C.; Zhang, W.; Merz, K. M.; Roberts, B.; Hayik, S.; Roitberg, A.; Seabra, G.; Swails, J.; Götz, A. W.; Kolossváry, I.; Wong, K. F.; Paesani, F.; Vanicek, J.; Wolf, R. M.; Liu, J.; Wu, X.; Brozell, S. R.; Steinbrecher, T.; Gohlke, H.; Cai, Q.; Ye, X.; Wang, J.; Hsieh, M.-J.; Cui, G.; Roe, D. R.; Mathews, D. H.; Seetin, M. G.; Salomon-Ferrer, R.; Sagui, C.; Babin, V.; Luchko, T.; Gusarov, S.; Kovalenko, A.; Kollman, P. A. AMBER 12; University of California, San Francisco, CA, 2012.
33. Sorin, E. J.; Pande, V. S. Biophys. J. 2005, 88, 2472-2493 10.1529/biophysj.104.051938
34. Hornak, V.; Abel, R.; Okur, A.; Strockbine, B.; Roitberg, A.; Simmerling, C. Proteins: Struct., Funct., Genet. 2006, 65, 712-725 10.1002/prot.21123
35. Lindorff-Larsen, K.; Piana, S.; Palmo, K.; Maragakis, P.; Klepeis, J. L.; Dror, R. O.; Shaw, D. E. Proteins: Struct., Funct., Genet. 2010, 78, 1950-1958 10.1002/prot.22711
36. Wang, J. M.; Wolf, R. M.; Caldwell, J. W.; Kollman, P. A.; Case, D. A. J. Comput. Chem. 2004, 25, 1157-1174 10.1002/jcc.20035
37. Singh, U. C.; Kollman, P. A. J. Comput. Chem. 1984, 5, 129-145 10.1002/jcc.540050204
38. Bayly, C. I.; Cieplak, P.; Cornell, W. D.; Kollman, P. A. J. Phys. Chem. 1993, 97, 10269-10280 10.1021/j100142a004
39. Holmberg, N.; Ryde, U.; Bulow, L. Protein Eng., Des. Sel. 1999, 12, 851-856 10.1093/protein/12.10.851
40. Jorgensen, W. L.; Chandrasekhar, J.; Madura, J. D.; Impey, R. W.; Klein, M. L. J. Chem. Phys. 1983, 79, 926-935 10.1063/1.445869
41. Ewald, P. P. Ann. Phys. (Berlin, Ger.) 1921, 369, 253-287 10.1002/andp.19213690304
42. Ryckaert, J. P.; Ciccotti, G.; Berendsen, H. J. C. J. Comput. Phys. 1977, 23, 327-341 10.1016/0021-9991(77)90098-5
43. Shao, J. Y.; Tanner, S. W.; Thompson, N.; Cheatham, T. E. J. Chem. Theory Comput. 2007, 3, 2312-2334 10.1021/ct700119m
44. Leopoldini, M.; Russo, N.; Toscano, M. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 7776-7784 10.1021/ja068168t
45. Ramos, M. J.; Fernandes, P. A. Acc. Chem. Res. 2008, 41, 689-698 10.1021/ar7001045
46. Amata, O.; Marino, T.; Russo, N.; Toscano, M. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 14804-14811 10.1021/ja9037142
47. Siegbahn, P. E. M.; Himo, F. Wires Comput. Mol. Sci. 2011, 1, 323-336 10.1002/wcms.13
48. Sousa, S. F.; Fernandes, P. A.; Ramos, M. J. Phys. Chem. Chem. Phys. 2012, 14, 12431-12441 10.1039/c2cp41180f
49. Blomberg, M. R. A.; Borowski, T.; Himo, F.; Liao, R. Z.; Siegbahn, P. E. M. Chem. Rev. 2014, 114, 3601-3658 10.1021/cr400388t
50. Lin, H.; Truhlar, D. G. Theor. Chem. Acc. 2007, 117, 185-199 10.1007/s00214-006-0143-z
51. Senn, H. M.; Thiel, W. Angew. Chem., Int. Ed. 2009, 48, 1198-1229 10.1002/anie.200802019
52. Chung, L. W.; Sameera, W. M. C.; Ramozzi, R.; Page, A. J.; Hatanaka, M.; Petrova, G. P.; Harris, T. V.; Li, X.; Ke, Z.; Liu, F.; Li, H.-B.; Ding, L.; Morokuma, K. Chem. Rev. 2015, 115, 5678-5796 10.1021/cr5004419
53. Ferrer, S.; Ruiz-Pernia, J.; Marti, S.; Moliner, V.; Tunon, I.; Bertran, J.; Andres, J. Adv. Protein Chem. Struct. Biol. 2011, 85, 81-142 10.1016/B978-0-12-386485-7.00003-X
54. van der Kamp, M. W.; Mulholland, A. J. Biochemistry 2013, 52, 2708-2728 10.1021/bi400215w
55. Dal Peraro, M.; Ruggerone, P.; Raugei, S.; Gervasio, F. L.; Carloni, P. Curr. Opin. Struct. Biol. 2007, 17, 149-156 10.1016/j.sbi.2007.03.018
56. Brunk, E.; Rothlisberger, U. Chem. Rev. 2015, 115, 6217-6263 10.1021/cr500628b
57. Warshel, A.; Sharma, P. K.; Kato, M.; Xiang, Y.; Liu, H. B.; Olsson, M. H. M. Chem. Rev. 2006, 106, 3210-3235 10.1021/cr0503106
58. Kamerlin, S. C. L.; Warshel, A. Wires Comput. Mol. Sci. 2011, 1, 30-45 10.1002/wcms.10
59. Frisch, M. J.; Trucks, G. W.; Schlegel, H. B.; Scuseria, G. E.; Robb, M. A.; Cheeseman, J. R.; Scalmani, G.; Barone, V.; Mennucci, B.; Petersson, G. A.; Nakatsuji, H.; Caricato, M.; Li, X.; Hratchian, H. P.; Izmaylov, A. F.; Bloino, J.; Zheng, G.; Sonnenberg, J. L.; Hada, M.; Ehara, M.; Toyota, K.; Fukuda, R.; Hasegawa, J.; Ishida, M.; Nakajima, T.; Honda, Y.; Kitao, O.; Nakai, H.; Vreven, T.; Montgomery, J. A., Jr.; Peralta, J. E.; Ogliaro, F.; Bearpark, M. J.; Heyd, J.; Brothers, E. N.; Kudin, K. N.; Staroverov, V. N.; Kobayashi, R.; Normand, J.; Raghavachari, K.; Rendell, A. P.; Burant, J. C.; Iyengar, S. S.; Tomasi, J.; Cossi, M.; Rega, N.; Millam, N. J.; Klene, M.; Knox, J. E.; Cross, J. B.; Bakken, V.; Adamo, C.; Jaramillo, J.; Gomperts, R.; Stratmann, R. E.; Yazyev, O.; Austin, A. J.; Cammi, R.; Pomelli, C.; Ochterski, J. W.; Martin, R. L.; Morokuma, K.; Zakrzewski, V. G.; Voth, G. A.; Salvador, P.; Dannenberg, J. J.; Dapprich, S.; Daniels, A. D.; Farkas, Ö.; Foresman, J. B.; Ortiz, J. V.; Cioslowski, J.; Fox, D. J. Gaussian 09; Gaussian, Inc., Wallingford, CT, USA, 2009.
60. Becke, A. D. Phys. Rev. A: At., Mol., Opt. Phys. 1988, 38, 3098-3100 10.1103/PhysRevA.38.3098
61. Lee, C. T.; Yang, W. T.; Parr, R. G. Phys. Rev. B: Condens. Matter Mater. Phys. 1988, 37, 785-789 10.1103/PhysRevB.37.785
62. Becke, A. D. J. Chem. Phys. 1996, 104, 1040-1046 10.1063/1.470829
63. Ditchfield, R.; Hehre, W. J.; Pople, J. A. J. Chem. Phys. 1971, 54, 724-728 10.1063/1.1674902
64. Hehre, W. J.; Ditchfie, R.; Pople, J. A. J. Chem. Phys. 1972, 56, 2257-2261 10.1063/1.1677527
65. Hariharan, P. C.; Pople, J. A. Theor. Chim. Acta 1973, 28, 213-222 10.1007/BF00533485
66. Hariharan, P. C.; Pople, J. A. Mol. Phys. 1974, 27, 209-214 10.1080/00268977400100171
67. Gordon, M. S. Chem. Phys. Lett. 1980, 76, 163-168 10.1016/0009-2614(80)80628-2
68. Francl, M. M.; Pietro, W. J.; Hehre, W. J.; Binkley, J. S.; Gordon, M. S.; DeFrees, D. J.; Pople, J. A. J. Chem. Phys. 1982, 77, 3654-3665 10.1063/1.444267
69. Goerigk, L.; Grimme, S. Phys. Chem. Chem. Phys. 2011, 13, 6670-6688 10.1039/c0cp02984j
70. Neves, R. P. P.; Fernandes, P. A.; Varandas, A. J. C.; Ramos, M. J. J. Chem. Theory Comput. 2014, 10, 4842-4856 10.1021/ct500840f
71. Ribeiro, A. J. M.; Ramos, M. J.; Fernandes, P. A. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 13436-13447 10.1021/ja304601k
72. Brás, N. F.; Fernandes, P. A.; Ramos, M. J. ACS Catal. 2014, 4, 2587-2597 10.1021/cs500093h
73. Calixto, A. R.; Bras, N. F.; Fernandes, P. A.; Ramos, M. J. ACS Catal. 2014, 4, 3869-3876 10.1021/cs500497f
74. Dapprich, S.; Komaromi, I.; Byun, K. S.; Morokuma, K.; Frisch, M. J. J. Mol. Struct.: THEOCHEM 1999, 461-462, 1-21 10.1016/S0166-1280(98)00475-8
75. Clark, T.; Chandrasekhar, J.; Spitznagel, G. W.; Schleyer, P. V. R. J. Comput. Chem. 1983, 4, 294-301 10.1002/jcc.540040303
76. Mclean, A. D.; Chandler, G. S. J. Chem. Phys. 1980, 72, 5639-5648 10.1063/1.438980
77. Krishnan, R.; Binkley, J. S.; Seeger, R.; Pople, J. A. J. Chem. Phys. 1980, 72, 650-654 10.1063/1.438955
78. Frisch, M. J.; Pople, J. A.; Binkley, J. S. J. Chem. Phys. 1984, 80, 3265-3269 10.1063/1.447079
79. Grimme, S.; Antony, J.; Ehrlich, S.; Krieg, H. J. Chem. Phys. 2010, 132, 154104 10.1063/1.3382344
80. Zhao, Y.; Truhlar, D. Theor. Chem. Acc. 2008, 120, 215-241 10.1007/s00214-007-0310-x
81. Hirshfeld, F. L. Theor. Chim. Acta 1977, 44, 129-138 10.1007/BF00549096
82. Ritchie, J. P. J. Am. Chem. Soc. 1985, 107, 1829-1837 10.1021/ja00293a005
83. Ritchie, J. P.; Bachrach, S. M. J. Comput. Chem. 1987, 8, 499-509 10.1002/jcc.540080430
84. Dean, A. M.; Koshland, D. E. Biochemistry 1993, 32, 9302-9309 10.1021/bi00087a007
85. Karlstrom, M.; Stokke, R.; Steen, I. H.; Birkeland, N. K.; Ladenstein, R. J. Mol. Biol. 2005, 345, 559-577 10.1016/j.jmb.2004.10.025
86. Wiklund, L. Upsala J. Med. Sci. 1996, 101, 35-68 10.3109/03009739609178913
87. Hopkinson, B. M.; Dupont, C. L.; Allen, A. E.; Morel, F. M. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011, 108, 3830-3837 10.1073/pnas.1018062108