Effects of protein-ligand interactions on hydrogen/deuterium exchange kinetics: Canonical and noncanonical scenarios

Analytical Chemistry

Volumn 86, Issue 13, 2014, Pages 6715-6722

  Sowole, Modupeola A ^a   Konermann, Lars ^a  

^a UNIVERSITY OF WESTERN ONTARIO   (Canada)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

AMIDES; BINDING ENERGY; DEUTERIUM; GROUND STATE; HYDROGEN BONDS; MASS SPECTROMETRY; PROTEINS; STRUCTURAL DYNAMICS;

HYDROGEN/DEUTERIUM EXCHANGE; LIGAND BINDING; LIGAND SCREENINGS; LOCAL FLUCTUATIONS; NATIVE PROTEINS; PROTEIN-LIGAND INTERACTIONS; STRUCTURAL FLUCTUATIONS; TWO-STATE MODEL;

LIGANDS;

DEUTERIUM; HEMOGLOBIN; HYDROGEN; LIGAND; MYOGLOBIN; OXYGEN; PROTEIN BINDING;

ANIMAL; BINDING SITE; BOVINE; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; DEUTERIUM HYDROGEN EXCHANGE; HORSE; KINETICS; MASS SPECTROMETRY; METABOLISM; PROCEDURES; PROTEIN CONFORMATION; THERMODYNAMICS;

ANIMALS; BINDING SITES; CATTLE; DEUTERIUM; DEUTERIUM EXCHANGE MEASUREMENT; HEMOGLOBINS; HORSES; HYDROGEN; KINETICS; LIGANDS; MASS SPECTROMETRY; MODELS, MOLECULAR; MYOGLOBIN; OXYGEN; PROTEIN BINDING; PROTEIN CONFORMATION; THERMODYNAMICS;

EID: 84903712533     PISSN: 00032700     EISSN: 15206882     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ac501849n     Document Type: Article

References (85)

1. Bissantz, C.; Kuhn, B.; Stahl, M. J. Med. Chem. 2010, 53, 5061-5084
2. Garbett, N. C.; Chaires, J. B. Expert Opin. Drug Discovery 2012, 7, 299-314
3. Tzeng, S.-R.; Kalodimos, C. G. Nature 2009, 462, 368-372
4. Martin, S. F.; Clements, J. H. Annu. Rev. Biochem. 2013, 82, 267-293
5. Dill, K. A.; MacCallum, J. L. Science 2012, 338, 1042-1046
6. Breiten, B.; Lockett, M. R.; Sherman, W. V.; Fujita, S.; Al-Sayah, M.; Lange, H.; Bowers, C. M.; Heroux, A.; Krilov, G.; Whitesides, G. M. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 15579-15584
7. Chodera, J. D.; Mobley, D. L. Annu. Rev. Biophys. 2013, 42, 121-142
8. Ford, D. M. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 16167-16170
9. Diehl, C.; Engstrom, O.; Delaine, T.; Hakansson, M.; Genheden, S.; Modig, K.; Leffler, H.; Ryde, U.; Nilsson, U. J.; Akke, M. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 14577-14589
10. Fernandez, T. F.; Samal, A. B.; Bedwell, G. J.; Chen, Y. B.; Saad, J. S. J. Biol. Chem. 2013, 288
11. Skowronsky, R. A.; Schroeter, M.; Baxley, T.; Li, Y. M.; Chalovich, J. M.; Spuches, A. M. J. Biol. Inorg. Chem. 2013, 18, 49-58
12. Duncan, K. E.; Dempsey, B. R.; Killip, L. E.; Adams, J.; Bailey, M. L.; Lajoie, G. A.; Litchfield, D. W.; Brandl, C. J.; Shaw, G. S.; Shilton, B. H. J. Med. Chem. 2011, 54, 3854-3865
13. Kitova, E. N.; El-Hawiet, A.; Schnier, P. D.; Klassen, J. S. J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2012, 23, 431-441
14. Daniel, J. M.; Friess, S. D.; Rajagopalan, S.; Wendt, S.; Zenobi, R. Int. J. Mass Spectrom. 2002, 216, 1-27
15. Clementi, N.; Mancini, N.; Castelli, M.; Clementi, M.; Burioni, R. Drug Discovery Today 2013, 18, 464-471
16. Pandit, D.; Tuske, S. J.; Coales, S. J.; Yen, S.; Liu, A.; Lee, J. E.; Morrow, J. A.; Nemeth, J. F.; Hamuro, Y. J. Mol. Recognit. 2012, 25, 114-124
17. Percy, A. J.; Rey, M.; Burns, K. M.; Schriemer, D. C. Anal. Chim. Acta 2012, 721, 7-21
18. Chalmers, M. J.; Busby, S. A.; Pascal, B. D.; West, G. M.; Griffin, P. R. Exp. Rev. Proteomics 2011, 8, 43-59
19. Wales, T. E.; Engen, J. R. Mass Spectrom. Rev. 2006, 25, 158-170
20. Zhu, M. M.; Rempel, D. L.; Du, Z. H.; Gross, M. L. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 5252-5253
21. Powell, K. D.; Ghaemmaghami, S.; Wang, M. Z.; Ma, L.; Oas, T. G.; Fitzgerald, M. C. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 10256-10257
22. Konermann, L.; Pan, J.; Liu, Y. Chem. Soc. Rev. 2011, 40, 1224-1234
23. Paterson, Y.; Englander, S. W.; Roder, H. Science 1990, 249, 755-759
24. Mayne, L.; Paterson, Y.; Cerasoli, D.; Englander, S. W. Biochemistry 1992, 31, 10678-10685
25. Werner, M. H.; Wemmer, D. E. J. Mol. Biol. 1992, 225, 873-889
26. Benjamin, D. C.; Williams, D. C.; Smithgill, S. J.; Rule, G. S. Biochemistry 1992, 31, 9539-9545
27. Orban, J.; Alexander, P.; Bryan, P. Biochemistry 1994, 33, 5702-5710
28. Yi, Q.; Erman, J. E.; Satterlee, J. D. Biochemistry 1994, 33, 12032-12041
29. Wang, C. Y.; Pawley, N. H.; Nicholson, L. K. J. Mol. Biol. 2001, 313, 873-887
30. Williams, D. C.; Rule, G. S.; Poljak, R. J.; Benjamin, D. C. J. Mol. Biol. 1997, 270, 751-762
31. Massiah, M. A.; Saraswat, V.; Azurmendi, H. F.; Mildvan, A. S. Biochemistry 2003, 42, 10140-10154
32. Emerson, S. D.; Palermo, R.; Liu, C. M.; Tilley, J. W.; Chen, L.; Danho, W.; Madison, V. S.; Greeley, D. N.; Ju, G.; Fry, D. C. Protein Sci. 2003, 12, 811-822
33. Englander, S. W.; Mayne, L.; Krishna, M. M. G. Q. Rev. Biophys. 2007, 40, 287-326
34. Hvidt, A.; Nielsen, S. O. Adv. Protein Chem. 1966, 21, 287-386
35. Bai, Y.; Milne, J. S.; Mayne, L.; Englander, S. W. Proteins: Struct., Funct., Genet. 1993, 17, 75-86
36. Kaltashov, I. A.; Bobst, C. E.; Abzalimov, R. R. Protein Sci. 2013, 22, 530-544
37. Trelle, M. B.; Hirschberg, D.; Jansson, A.; Ploug, M.; Roepstorff, P.; Andreasen, P. A.; Jørgensen, T. J. D. Biochemistry 2012, 51, 8256-8266
38. Levy, Y.; Onuchic, J. N.; Wolynes, P. G. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 738-739
39. Keppel, T. R.; Howard, B. A.; Weis, D. D. Biochemistry 2011, 50, 8722-8732
40. Henkels, C. H.; Oas, T. G. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 7772-7781
41. Wildes, D.; Marqusee, S. Protein Sci. 2005, 14, 81-88
42. Sowole, M. A.; Alexopoulos, J. A.; Cheng, Y.-Q.; Ortega, J.; Konermann, L. J. Mol. Biol. 2013, 425, 4508-4519
43. Cooper, A.; Dryden, D. T. F. Eur. Biophys. J. Biophys. Lett. 1984, 11, 103-109
44. Bobst, C. E.; Zhang, M.; Kaltashov, I. A. J. Mol. Biol. 2009, 388, 954-967
45. Asuru, A. P.; An, M.; Busenlehner, L. S. Biochemistry 2012, 51, 7116-7127
46. Burke, J. E.; Babakhani, A.; Gorfe, A. A.; Kokotos, G.; Li, S.; Woods, V. L.; McCammon, J. A.; Dennis, E. A. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 8083-8091
47. Balog, E.; Becker, T.; Oettl, M.; Lechner, R.; Daniel, R.; Finney, J.; Smith, J. C. Phys. Rev. Lett. 2004, 93, 0281031-0281034
48. Balog, E.; Perahia, D.; Smith, J. C.; Merzel, F. J. Phys. Chem. B 2011, 115, 6811-6817
49. Cordier, F.; Wang, C. Y.; Grzesiek, S.; Nicholson, L. K. J. Mol. Biol. 2000, 304, 497-505
50. Teale, F. W. J. Biochim. Biophys. Acta 1959, 35, 543
51. Bailey, J. A. J. Chem. Educ. 2011, 88, 995-998.
52. Boys, B. L.; Kuprowski, M. C.; Konermann, L. Biochemistry 2007, 46, 10675-10684
53. Mitra, G.; Muralidharan, M.; Pinto, J.; Srinivasan, K.; Mandal, A. K. Bioconjugate Chem. 2011, 22, 785-793
54. Antonini, E.; Brunori, M. Hemoglobin and Myoglobin in Their Reactions with Ligands; North-Holland Publishing Company: Amsterdam, 1971; Vol. 21.
55. Wales, T. E.; Fadgen, K. E.; Gerhardt, G. C.; Engen, J. R. Anal. Chem. 2008, 80, 6815-6820
56. Weis, D. D.; Engen, J. R.; Kass, I. J. J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2006, 17, 1700-1703
57. Dill, K. A.; Bromberg, S. Molecular Driving Forces; Garland: New York, 2003.
58. Hilser, V. J.; Freire, E. J. Mol. Biol. 1996, 262, 756-772
59. Creighton, T. E. Proteins; W. H. Freeman & Co: New York, 1993.
60. Gu, Z. Y.; Zitzewitz, J. A.; Matthews, C. R. J. Mol. Biol. 2007, 368, 582-594
61. Weinkam, P.; Zimmermann, J.; Romesberg, F. E.; Wolynes, P. G. Acc. Chem. Res. 2010, 43, 652-660
62. Ly, T.; Julian, R. R. J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2006, 17, 1209-1215
63. Pan, L. Y.; Salas-Solano, O.; Valliere-Douglass, J. F. Anal. Chem. 2014, 86, 2657-2664
64. Dickerson, R. E.; Geis, I. Hemoglobin: Structure, Function, Evolution, and Pathology; The Benjamin/Cummings Publishing Company, Inc.: Menlo Park, CA, 1983.
65. Eaton, W. A.; Henry, E. R.; Hofrichter, J.; Mozzarelli, A. Nat. Struct. Biol. 1999, 6, 351-358
66. Lukin, J. A.; Ho, C. Chem. Rev. 2004, 104, 1219-1230
67. Perutz, M. F.; Wilkinson, A. J.; Paoli, M.; Dodson, G. G. Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 1998, 27, 1-34
68. Ackers, G. K.; Doyle, M. L.; Myers, D.; Daugherty, M. A. Science 1992, 255, 54-63
69. Ackers, G. K.; Holt, J. M.; Burgie, E. S.; Yarian, C. S. Methods Enzymol. 2004, 379, 3-28
70. White, S. L. J. Biol. Chem. 1975, 250, 1263-1268
71. Englander, J. J.; Del Mar, C.; Li, W.; Englander, S. W.; Kim, J. S.; Stranz, D. D.; Hamuro, Y.; Woods, V. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 7057-7062
72. Mitra, G.; Muralidharan, M.; Narayanan, S.; Pinto, J.; Srinivasan, K.; Mandal, A. K. Bioconjugate Chem. 2012, 23, 2344-2353
73. Olson, J. S.; Phillips, G. N. J. Biol. Inorg. Chem. 1997, 2, 544-552
74. Phillips, S. E. V. J. Mol. Biol. 1980, 142, 531-554
75. Seno, Y.; Go, N. J. Mol. Biol. 1990, 216, 111-126
76. Fersht, A. R. Structure and Mechanism in Protein Science; W. H. Freeman & Co.: New York, 1999.
77. Eliezer, D.; Yao, J.; Dyson, H. J.; Wright, P. E. Nat. Struct. Biol. 1998, 5, 148-155
78. Johnson, R. S.; Walsh, K. A. Protein Sci. 1994, 3, 2411-2418
79. Maurus, R.; Overall, C. M.; Bogumil, R.; Luo, Y.; Mauk, A. G.; Smith, M.; Brayer, G. D. Biochim. Biophys. Acta 1997, 1341, 1-13
80. Boehr, D. D.; Nussinov, R.; Wright, P. E. Nat. Chem. Biol. 2009, 5, 789-796
81. Silva, D. A.; Bowman, G. R.; Sosa-Peinado, A.; Huang, X. H. PLoS Comput. Biol. 2011, 7 (5) e1002054
82. Perutz, M. F.; Fermi, G.; Poyart, C.; Pagnier, J.; Kister, J. J. Mol. Biol. 1993, 233, 536-545
83. Aranda, R., IV; Cai, H.; Worley, C. E.; Levin, E. J.; Li, R.; Olson, J. S.; Phillips, G. N., Jr; Richard, M. P. Proteins 2009, 75, 217-230
84. Hersleth, H. P.; Uchida, T.; Rohr, A. K.; Teschner, T.; Schuenemann, V.; Kitagawa, T.; Trautwein, A. X.; Gorbitz, C. H.; Andersson, K. K. J. Biol. Chem. 2007, 282, 23372-23386
85. Chu, K.; Vojtchovsky, J.; McMahon, B. H.; Sweet, R. M.; Berendzen, J.; Schlichting, I. Nature 2000, 403, 921-923