Site-specific copper-catalyzed oxidation of α-synuclein: Tightening the link between metal binding and protein oxidative damage in Parkinson's disease

Inorganic Chemistry

Volumn 53, Issue 9, 2014, Pages 4350-4358

  Miotto, Marco C ^a,b   Rodriguez, Esaú E ^c   Valiente Gabioud, Ariel A ^a,b   Torres Monserrat, Valentina ^a,b   Binolfi, Andrés ^d   Quintanar, Liliana ^c   Zweckstetter, Markus ^e,f,g   Griesinger, Christian ^e   Fernández, Claudio O ^a,b  

^a Universidad Nacional de Rosario   (Argentina)

^b UNIVERSIDAD NACIONAL DE ROSARIO   (Argentina)

^c DEPARTAMENTO DE FÍSICA   (Mexico)

^d LEIBNIZ INSTITUT FÜR MOLEKULARE PHARMAKOLOGIE   (Germany)

^e MAX PLANCK INSTITUTE FOR BIOPHYSICAL CHEMISTRY   (Germany)

^f GERMAN CENTER FOR NEURODEGENERATIVE DISEASES DZNE   (Germany)

^g UNIVERSITY MEDICAL CENTER GÖTTINGEN   (Germany)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ALPHA SYNUCLEIN; COPPER; PROTEIN BINDING;

CATALYSIS; CHEMISTRY; METABOLISM; OXIDATION REDUCTION REACTION; PARKINSON DISEASE; PROTON NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE;

ALPHA-SYNUCLEIN; CATALYSIS; COPPER; OXIDATION-REDUCTION; PARKINSON DISEASE; PROTEIN BINDING; PROTON MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY;

EID: 84899831410     PISSN: 00201669     EISSN: 1520510X     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ic4031377     Document Type: Article

References (78)

1. Dobson, C. M. Semin. Cell Dev. Biol. 2004, 15, 3-16
2. Chiti, F.; Dobson, C. M. Annu. Rev. Biochem. 2006, 75, 333-366
3. Forno, L. S. J. Neuropathol. Exp. Neurol. 1996, 55, 259-272
4. Goedert, M. Nat. Rev. Neurosci. 2001, 2, 492-501
5. Spillantini, M. G.; Schmidt, M. L.; Lee, V. M.; Trojanowski, J. Q.; Jakes, R.; Goedert, M. Nature 1997, 388, 839-840
6. Bisaglia, M.; Tessari, I.; Pinato, L.; Bellanda, M.; Giraudo, S.; Fasano, M.; Bergantino, E.; Bubacco, L.; Mammi, S. Biochemistry 2005, 44, 329-339
7. Chandra, S.; Chen, X.; Rizo, J.; Jahn, R.; Südhof, T. C. J. Biol. Chem. 2003, 278, 15313-15318
8. Jao, C. C.; Der-Sarkissian, A.; Chen, J.; Langen, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 8331-8336
9. Giasson, B. I.; Murray, I. V.; Trojanowski, J. Q.; Lee, V. M. J. Biol. Chem. 2001, 276, 2380-2386
10. Crowther, R. A.; Jakes, R.; Spillantini, M. G.; Goedert, M. FEBS Lett. 1998, 436, 309-312
11. Fernández, C. O.; Hoyer, W.; Zweckstetter, M.; Jares-Erijman, E. A.; Subramaniam, V.; Griesinger, C.; Jovin, T. M. EMBO J. 2004, 23, 2039-2046
12. Hoyer, W.; Cherny, D.; Subramaniam, V.; Jovin, T. M. Biochemistry 2004, 43, 16233-16242
13. Bertoncini, C. W.; Jung, Y.-S.; Fernandez, C. O.; Hoyer, W.; Griesinger, C.; Jovin, T. M.; Zweckstetter, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 1430-1435
14. Dedmon, M. M.; Lindorff-Larsen, K.; Christodoulou, J.; Vendruscolo, M.; Dobson, C. M. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 476-477
15. Lee, J. C.; Gray, H. B.; Winkler, J. R. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 16388-16389
16. Lee, J. C.; Lai, B. T.; Kozak, J. J.; Gray, H. B.; Winkler, J. R. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 2107-2112
17. Herrera, F. E.; Chesi, A.; Paleologou, K. E.; Schmid, A.; Munoz, A.; Vendruscolo, M.; Gustincich, S.; Lashuel, H. A.; Carloni, P. PLoS One 2008, 3 ((10)) e3394.
18. Losasso, V.; Pietropaolo, A.; Zannoni, C.; Gustincich, S.; Carloni, P. Biochemistry 2011, 50, 6994-7001
19. Lashuel, H. A.; Overk, C. R.; Oueslati, A.; Masliah, E. Nat. Rev. Neurosci. 2013, 14, 38-48
20. Goedert, M.; Spillantini, M. G.; Del Tredici, K.; Braak, H. Nat. Rev. Neurol. 2013, 9, 13-24
21. Choi, B.-K.; Choi, M.-G.; Kim, J.-Y.; Yang, Y.; Lai, Y.; Kweon, D.-H.; Lee, N. K.; Shin, Y.-K. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2013, 110, 4087-4092
22. Irwin, D. J.; Lee, V. M.-Y.; Trojanowski, J. Q. Nat. Rev. Neurosci. 2013, 14, 626-636
23. Youdim, M. B.; Ben-Shachar, D.; Riederer, P. Eur. Neurol. 1991, 31 (Suppl 1) 34-40
24. Yu, W.-R.; Jiang, H.; Wang, J.; Xie, J.-X. Neurosci. Bull. 2008, 24, 73-78
25. Uversky, V. N.; Li, J.; Fink, A. L. J. Biol. Chem. 2001, 276, 44284-44296
26. Rasia, R. M.; Bertoncini, C. W.; Marsh, D.; Hoyer, W.; Cherny, D.; Zweckstetter, M.; Griesinger, C.; Jovin, T. M.; Fernández, C. O. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 4294-4299
27. Binolfi, A.; Quintanar, L.; Bertoncini, C. W.; Griesinger, C.; Fernández, C. O. Coord. Chem. Rev. 2012, 256, 2188-2201
28. Wright, J. A.; Wang, X.; Brown, D. R. FASEB J. 2009, 23, 2384-2393
29. Gaggelli, E.; Kozlowski, H.; Valensin, D.; Valensin, G. Chem. Rev. 2006, 106, 1995-2044
30. Wang, X.; Moualla, D.; Wright, J. A.; Brown, D. R. J. Neurochem. 2010, 113, 704-714
31. Binolfi, A.; Fernández, C. O. Interactions of α-Synuclein with Metal Ions: New Insights into the Structural Biology and Bioinorganic Chemistry of Parkinson's Disease. Brain Diseases and Metalloproteins; CRC Press, 2012
32. Castellani, R. J.; Siedlak, S. L.; Perry, G.; Smith, M. A. Acta Neuropathol. 2000, 100, 111-114
33. Pall, H.; Blake, D.; Williams, A.; Lunec, J. Lancet 1987, 330, 596-599
34. Yu, W. H.; Matsuoka, Y.; Sziráki, I.; Hashim, A.; LaFrancois, J.; Sershen, H.; Duff, K. E. Neurochem. Res. 2008, 33, 902-911
35. Binolfi, A.; Rasia, R. M.; Bertoncini, C. W.; Ceolin, M.; Zweckstetter, M.; Griesinger, C.; Jovin, T. M.; Fernández, C. O. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 9893-9901
36. Lamberto, G. R.; Torres-Monserrat, V.; Bertoncini, C. W.; Salvatella, X.; Zweckstetter, M.; Griesinger, C.; Fernández, C. O. J. Biol. Chem. 2011, 286, 32036-32044
37. Valiente-Gabioud, A. A.; Torres-Monserrat, V.; Molina-Rubino, L.; Binolfi, A.; Griesinger, C.; Fernández, C. O. J. Inorg. Biochem. 2012, 117, 334-341
38. Lee, J. C.; Gray, H. B.; Winkler, J. R. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 6898-6899
39. Binolfi, A.; Rodriguez, E. E.; Valensin, D.; D'Amelio, N.; Ippoliti, E.; Obal, G.; Duran, R.; Magistrato, A.; Pritsch, O.; Zweckstetter, M.; Valensin, G.; Carloni, P.; Quintanar, L.; Griesinger, C.; Fernández, C. O. Inorg. Chem. 2010, 49, 10668-10679
40. Binolfi, A.; Lamberto, G. R.; Duran, R.; Quintanar, L.; Bertoncini, C. W.; Souza, J. M.; Cerveñansky, C.; Zweckstetter, M.; Griesinger, C.; Fernández, C. O. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 11801-11812
41. Jackson, M. S.; Lee, J. C. Inorg. Chem. 2009, 48, 9303-9307
42. Drew, S. C.; Leong, S. L.; Pham, C. L. L.; Tew, D. J.; Masters, C. L.; Miles, L. A.; Cappai, R.; Barnham, K. J. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 7766-7773
43. Kowalik-Jankowska, T.; Rajewska, A.; Jankowska, E.; Grzonka, Z. Dalton Trans. 2006, 5068-5076
44. Binolfi, A.; Valiente-Gabioud, A. A.; Duran, R.; Zweckstetter, M.; Griesinger, C.; Fernandez, C. O. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 194-196
45. Lucas, H. R.; DeBeer, S.; Hong, M.-S.; Lee, J. C. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 6636-6637
46. Wang, C.; Liu, L.; Zhang, L.; Peng, Y.; Zhou, F. Biochemistry 2010, 49, 8134-8142
47. Jiang, J.; Nadas, I. A.; Kim, M. A.; Franz, K. J. Inorg. Chem. 2005, 44, 9787-9794
48. Rubino, J. T.; Riggs-Gelasco, P.; Franz, K. J. J. Biol. Inorg. Chem. 2010, 15, 1033-1049
49. Cavanagh, J.; Fairbrother, W. J.; Palmer, A.; Rance, M.; Skelton, N. J. Protein NMR Spectroscopy: Principles and Practice, 2nd ed.; Elsevier Academic Press: Burlington, MA, 2007.
50. Kuzmic, P. Anal. Biochem. 1996, 237, 260-273
51. Nadal, R. C.; Abdelraheim, S. R.; Brazier, M. W.; Rigby, S. E. J.; Brown, D. R.; Viles, J. H. Free Radical Biol. Med. 2007, 42, 79-89
52. Skvortsov, A. N.; Zavodnik, V. E.; Stash, A. I.; Bel'skii, V. K.; Skvortsov, N. K. Russ. J. Org. Chem. 2003, 39, 170-175
53. Davis, A. V.; O'Halloran, T. V. Nat. Chem. Biol. 2008, 4, 148-151
54. Camponeschi, F.; Valensin, D.; Tessari, I.; Bubacco, L.; Dell'Acqua, S.; Casella, L.; Monzani, E.; Gaggelli, E.; Valensin, G. Inorg. Chem. 2013, 52, 1358-1367
55. Iwai, A.; Masliah, E.; Yoshimoto, M.; Ge, N.; Flanagan, L.; Rohan de Silva, H. A.; Kittel, A.; Saitoh, T. Neuron 1995, 14, 467-475
56. Gruschus, J. M.; Yap, T. L.; Pistolesi, S.; Maltsev, A. S.; Lee, J. C. Biochemistry 2013, 52, 3436-3445
57. Hopt, A.; Korte, S.; Fink, H.; Panne, U.; Niessner, R.; Jahn, R.; Kretzschmar, H.; Herms, J. J. Neurosci. Methods 2003, 128, 159-172
58. Scheiber, I. F.; Mercer, J. F.; Dringen, R. Prog. Neurobiol. 2014.
59. Burré, J.; Sharma, M.; Tsetsenis, T.; Buchman, V.; Etherton, M. R.; Südhof, T. C. Science 2010, 329, 1663-1667
60. Schlief, M. L.; Gitlin, J. D. Mol. Neurobiol. 2006, 33, 81-90
61. Yang, L.; McRae, R.; Henary, M. M.; Patel, R.; Lai, B.; Vogt, S.; Fahrni, C. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 11179-11184
62. Chavarría, C.; Souza, J. M. Arch. Biochem. Biophys. 2013, 533, 25-32
63. Schildknecht, S.; Gerding, H. R.; Karreman, C.; Drescher, M.; Lashuel, H. A.; Outeiro, T. F.; Di Monte, D. A.; Leist, M. J. Neurochem. 2013, 125, 491-511
64. Cole, N. B.; Murphy, D. D.; Lebowitz, J.; Di Noto, L.; Levine, R. L.; Nussbaum, R. L. J. Biol. Chem. 2005, 280, 9678-9690
65. Zhou, W.; Long, C.; Reaney, S. H.; Monte, D. A. D.; Fink, A. L.; Uversky, V. N. Biochim. Biophys. Acta 2010, 1802, 322-330
66. Uversky, V. N.; Yamin, G.; Souillac, P. O.; Goers, J.; Glaser, C. B.; Fink, A. L. FEBS Lett. 2002, 517, 239-244
67. Glaser, C. B.; Yamin, G.; Uversky, V. N.; Fink, A. L. Biochim. Biophys. Acta 2005, 1703, 157-169
68. Hokenson, M. J.; Uversky, V. N.; Goers, J.; Yamin, G.; Munishkina, L. A.; Fink, A. L. Biochemistry 2004, 43, 4621-4633
69. Maltsev, A. S.; Chen, J.; Levine, R. L.; Bax, A. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 2943-2946
70. Martinez-Vicente, M.; Talloczy, Z.; Kaushik, S.; Massey, A. C.; Mazzulli, J.; Mosharov, E. V.; Hodara, R.; Fredenburg, R.; Wu, D.-C.; Follenzi, A. J. Clin. Invest. 2008, 118 ((2)) 777 - 788.
71. Wassef, R.; Haenold, R.; Hansel, A.; Brot, N.; Heinemann, S. H.; Hoshi, T. J. Neurosci. 2007, 27, 12808-12816
72. Liu, F.; Hindupur, J.; Nguyen, J. L.; Ruf, K. J.; Zhu, J.; Schieler, J. L.; Bonham, C. C.; Wood, K. V.; Davisson, V. J.; Rochet, J.-C. Free. Radical Biol. Med. 2008, 45, 242-255
73. Shearer, J.; Szalai, V. A. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 17826-17835
74. Rice, M. E. Trends Neurosci. 2000, 23, 209-216
75. Guilloreau, L.; Combalbert, S.; Sournia-Saquet, A.; Mazarguil, H.; Faller, P. ChemBioChem 2007, 8, 1317-1325
76. Cassagnes, L.-E.; Hervé, V.; Nepveu, F.; Hureau, C.; Faller, P.; Collin, F. Angew. Chem. 2013, 52, 11110-11113
77. Schallreuter, K. U.; Rübsam, K.; Gibbons, N. C. J.; Maitland, D. J.; Chavan, B.; Zothner, C.; Rokos, H.; Wood, J. M. J. Invest. Dermatol. 2007, 128, 808-815
78. Wang, Z.-Y.; Shimonaga, M.; Muraoka, Y.; Kobayashi, M.; Nozawa, T. Eur. J. Biochem. 2001, 268, 3375-3382