Endosomal escape: A bottleneck in intracellular delivery

Journal of Nanoscience and Nanotechnology

Volumn 14, Issue 1, 2014, Pages 460-474

  Shete, Harshad K ^a   Prabhu, Rashmi H ^a   Patravale, Vandana B ^a  

^a INSTITUTE OF CHEMICAL TECHNOLOGY   (India)

Author keywords

Endosomal escape; Intracellular delivery; Lysosome; Smart polymeric nanocarriers

Indexed keywords

ENDOSOMAL ESCAPES; INTRACELLULAR COMPONENTS; INTRACELLULAR DELIVERY; INTRACELLULAR UPTAKE; LYSOSOME; PHARMACOLOGICAL SITES; POLYMERIC NANOCARRIERS; THERAPEUTIC ACTIVITY;

ANTIBODIES; BACTERIA; BIOCHEMISTRY; CELL MEMBRANES; CYTOLOGY; ENZYMES; OLIGONUCLEOTIDES; VIRUSES;

POLYMERS;

NANOPARTICLE;

ANIMAL; BIOLOGICAL MODEL; CELL MEMBRANE; CELL MEMBRANE PERMEABILITY; CHEMISTRY; DIFFUSION; ENDOCYTOSIS; ENDOSOME; HUMAN; PHYSIOLOGY; REVIEW;

ANIMALS; CELL MEMBRANE; CELL MEMBRANE PERMEABILITY; DIFFUSION; ENDOCYTOSIS; ENDOSOMES; HUMANS; MODELS, BIOLOGICAL; NANOPARTICLES;

EID: 84893816004     PISSN: 15334880     EISSN: 15334899     Source Type: Journal    
DOI: 10.1166/jnn.2014.9082     Document Type: Review

References (166)

1. T. Endoh and T. Ohtsuki, Adv. Drug Deliv. Rev. 61, 704 (2009).
2. A. Pfeifer and I. M. Verma, Annu. Rev. Genomics Hum. Genet. 2, 177 (2001).
3. I. A. Khalil, K. Kogure, H. Akita, and H. Harashima, Pharmacol. Rev. 58, 32 (2006).
4. M. Giacca and S. Zacchigna, J. Control. Release 161, 377 (2012).
5. M. Cronin, R. M. Stanton, K. P. Francis, and M. Tangney, Cancer Gene Ther. 19, 731 (2012).
6. W. L. L. Munyendo, H. Lv, H. Benza-Ingoula, L. D. Baraza, and J. Zhou, Biomolecules 2, 187 (2012).
7. S. H. Lee, S. H. Choi, S. H. Kim, and T. G. Park, J. Control. Release 125, 25 (2008).
8. C. Yang, H. Zhao, H. Yuan, R. Yu, and M. Lan, J. Nanosci. Nanotechnol. 13, 6553 (2013).
9. P. Rai, S. Mallidi, X. Zheng, R. Rahmanzadeh, Y. Mir, S. Elrington, A. Khurshid, and T. Hasan, Adv. Drug Deliv. Rev. 62, 1094 (2010).
10. K. G. de Bruin, C. Fella, M. Ogris, E. Wagner, N. Ruthardt, and C. Brauchle, J. Control. Release 130, 175 (2008).
11. S. Nimesh, N. Gupta, and R. Chandra, J. Biomed. Nanotechnol. 7, 504 (2011).
12. R. M. Steinman, I. S. Mellman, W. A. Muller, and Z. A. Cohn, J. Cell Biol. 96, 1 (1983).
13. R. W. Van Dyke, Subcell. Biochem. 27, 331 (1996).
14. M. Marsh and A. Helenius, Cell 124, 729 (2006).
15. J. Gruenberg and F. G. van der Goot, Nature Rev. Mol. Cell Biol. 7, 495 (2006).
16. J. O. Moskaug, K. Sletten, K. Sandvig, and S. Olsnes, J. Biol. Chem. 264, 15709 (1989).
17. J. E. Rothman and F. T. Wieland, Science 272, 227 (1996).
18. J. M. White, Science 258, 917 (1992).
19. C. P. Blobel, T. G. Wolfsberg, C. W. Turck, D. G. Myles, P. Primakoff, and J. M. White, Nature 356, 248 (1992).
20. A. Muga, W. Neugebauer, T. Hirama, and W. K. Surewicz, Biochemistry 33, 4444 (1994).
21. S. Bhakdi and J. Tranum-Jensen, Immunol. Today 12, 318 (1991).
22. A. F. Esser, Immunol. Today 12, 316 (1991).
23. A. F. Esser, Toxicology 87, 229 (1994).
24. C. C. Liu, C. M. Walsh, and J. D. Young, Immunol. Today 16, 194 (1995).
25. C. Plank, B. Oberhauser, K. Mechtler, C. Koch, and E. Wagner, J. Biol. Chem. 269, 12918 (1994).
26. J. D. Lear and W. F. DeGrado, J. Biol. Chem. 262, 6500 (1987).
27. A. Subramanian, H. Ma, K. N. Dahl, J. Zhu, and S. L. Diamond, J. Gene Med. 4, 75 (2002).
28. S. Oliveira, I. van Rooy, O. Kranenburg, G. Storm, and R. M. Schiffelers, Int. J. Pharm. 331, 211 (2007).
29. E. Mastrobattista, G. A. Koning, L. van Bloois, A. C. Filipe, W. Jiskoot, and G. Storm, J. Biol. Chem. 277, 27135 (2002).
30. A. M. Funhoff, C. F. van Nostrum, A. P. Janssen, M. H. Fens, D. J. Crommelin, and W. E. Hennink, Pharm. Res. 21, 170 (2004).
31. A. M. Funhoff, C. F. van Nostrum, M. C. Lok, M. M. Fretz, D. J. Crommelin, and W. E. Hennink, Bioconjug. Chem. 15, 1212 (2004).
32. X. Jiang, M. C. Lok, and W. E. Hennink, Bioconjug. Chem. 18, 2077 (2007).
33. P. A. Hardy, M. J. Mazzini, C. Schweitzer, K. Lundstrom, and L. M. Glode. Int. J. Mol. Med. 5, 241 (2000).
34. S. G. Peisajovich, R. F. Epand, R. M. Epand, and Y. Shai, Eur. J. Biochem. 269, 4342 (2002).
35. F. Simeoni, M. C. Morris, F. Heitz, and G. Divita, Nucleic Acids Res. 31, 2717 (2003).
36. L. V. Chernomordik, G. B. Melikyan, and Y. A. Chizmadzhev, Biochim. Biophys. Acta 906, 309 (1987).
37. N. Kamper, P. M. Day, T. Nowak, H. C. Selinka, L. Florin, J. Bolscher, L. Hilbig, J. T. Schiller, and M. A. Sapp, J. Virol. 80, 759 (2006).
38. T. Kimura and A. Ohyama, J. Gen. Virol. 69, 1247 (1988).
39. E. Ekokoski, O. Aitio, K. Tornquist, J. Yli-Kauhaluoma, and R. K. Tuominen, Eur. J. Pharm. Sci. 11, 404 (2010).
40. A. M. Beerens, A. F. Al Hadithy, M. G. Rots, and H. J. Haisma, Curr. Gene Ther. 3, 486 (2003).
41. A. Eguchi, T. Akuta, H. Okuyama, T. Senda, H. Yokoi, H. Inokuchi, S. Fujita, T. Hayakawa, K. Takeda, M. Hasegawa, and M. Nakanishi, J. Biol. Chem. 276, 26204 (2001).
42. V. P. Torchilin, T. S. Levchenko, R. Rammohan, N. Volodina, B. Papahadjopoulos-Sternberg, and G. G. D'Souza, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 100, 1972 (2003).
43. C. Rudolph, C. Plank, J. Lausier, U. Schillinger, R. H. Muller, and J. Rosenecker, J. Biol. Chem. 278, 11411 (2003).
44. S. L. Lo and S. Wang, Biomaterials 29, 2408 (2008).
45. S. Ariansen, B. N. Afanasiev, J. O. Moskaug, H. Stenmark, I. H. Madshus, and S. Olsnes, Biochemistry 32, 83 (1993).
46. M. J. Bennett and D. Eisenberg, Protein Sci. 3, 1464 (1994).
47. C. E. Bell and D. Eisenberg, Biochemistry 35, 1137 (1996).
48. S. Kakimoto, T. Hamada, Y. Komatsu, M. Takagi, T. Tanabe, H. Azuma, S. Shinkai, and T. Nagasaki, Biomaterials 30, 402 (2009).
49. S. Barati, F. Chegini, P. Hurtado, and R. A. Rush, Exp. Neurol. 177, 75 (2002).
50. R. Abes, A. Arzumanov, H. Moulton, S. Abes, G. Ivanova, M. J. Gait, P. Iversen, and B. Lebleu, J. Pept. Sci. 14, 455 (2008).
51. K. Melikov and L. V. Chernomordik, Cell. Mol. Life Sci. 62, 2739 (2005).
52. B. Lebleu, H. M. Moulton, R. Abes, G. D. Ivanova, S. Abes, D. A. Stein, P. L. Iversen, A. A. Arzumanov, and M. J. Gait, Adv. Drug Deliv. Rev. 60, 517 (2008).
53. S. Resina, S. Abes, J. J. Turner, P. Prevot, A. Travo, P. Clair, M. J. Gait, A. R. Thierry, and B. Lebleu, Int. J. Pharm. 344, 96 (2007).
54. R. A. Parente, S. Nir, and F. C. Szoka, Biochemistry 29, 8720 (1990).
55. S. Futaki, Y. Masui, I. Nakase, Y. Sugiura, T. Nakamura, K. Kogure, and H. Harashima, J. Gene Med. 7, 1450 (2005).
56. K. Sasaki, K. Kogure, S. Chaki, Y. Nakamura, R. Moriguchi, H. Hamada, R. Danev, K. Nagayama, S. Futaki, and H. Harashima, Anal. Bioanal. Chem. 391, 2717 (2008).
57. T. Kakudo, S. Chaki, S. Futaki, I. Nakase, K. Akaji, T. Kawakami, K. Maruyama, H. Kamiya, and H. Harashima, Biochemistry 43, 5618 (2004).
58. S. Simoes, V. Slepushkin, P. Pires, R. Gaspar, M. P. de Lima, and N. Duzgunes, Gene Ther. 6, 1798 (1999).
59. H. Lee, J. H. Jeong, and T. G. Park, J. Control. Release 76, 183 (2001).
60. S. H. Min, D. C. Lee, M. J. Lim, H. S. Park, D. M. Kim, C. W. Cho, Y. Yoon do, and Y. I. Yeom, J. Gene Med. 8, 1425 (2006).
61. J. Han and Y. Il Yeom, Int. J. Pharm. 202, 151 (2000).
62. T. B. Wyman, F. Nicol, O. Zelphati, P. V. Scaria, C. Plank, and F. C. Szoka, Biochemistry 36, 3008 (1997).
63. Y. Tu and J. S. Kim, J. Gene Med. 10, 646 (2008).
64. H. W. Huang, F. Y. Chen, and M. T. Lee, Phys. Rev. Lett. 92, 198304 (2004).
65. R. A. Parente, S. Nir, and F. C. Szoka, J. Biol. Chem. 263, 4724 (1988).
66. S. S. Metkar, B. Wang, M. Aguilar-Santelises, S. M. Raja, L. Uhlin-Hansen, E. Podack, J. A. Trapani, and C. J. Froelich, Immunity 16, 417 (2002).
67. H. Jenssen, P. Hamill, and R. E. Hancock, Clin. Microbiol. Rev. 19, 491 (2006).
68. E. Prchla, C. Plank, E. Wagner, D. Blaas, and R. Fuchs, J. Cell Biol. 131, 111 (1995).
69. W. Zauner, D. Blaas, E. Kuechler, and E. Wagner, J. Virol. 69, 1085 (1995).
70. R. K. Tweten, Infect. Immun. 73, 6199 (2005).
71. I. J. Glomski, M. M. Gedde, A. W. Tsang, J. A. Swanson, and D. A. Portnoy, J. Cell Biol. 156, 1029 (2002).
72. G. L. Lorenzi and K. D. Lee, J. Gene Med. 7, 1077 (2005).
73. M. Kullberg, J. L. Owens, and K. Mann, J. Drug Target 18, 313 (2010).
74. C. M. Walton, C. H. Wu, and G. Y. Wu, World J. Gastroenterol. 5, 465 (1999).
75. G. Saito, G. L. Amidon, and K. D. Lee, Gene Ther. 10, 72 (2003).
76. K. A. Browne, E. Blink, V. R. Sutton, C. J. Froelich, D. A. Jans, and J. A. Trapani, Mol. Cell Biol. 19, 8604 (1999).
77. K. Teter and R. K. Holmes, Infect Immun. 70, 6172 (2002).
78. D. M. Rasper and A. R. Merrill, Biochemistry 33, 12981 (1994).
79. T. I. Prior, D. J. FitzGerald, and I. Pastan, Biochemistry 31, 3555 (1992).
80. L. T. Jia, L. H. Zhang, C. J. Yu, J. Zhao, Y. M. Xu, J. H. Gui, M. Jin, Z. L. Ji, W. H. Wen, C. J. Wang, S. Y. Chen, and A. G. Yang, Cancer Res. 63, 3257 (2003).
81. D. Bruell, M. Stocker, M. Huhn, N. Redding, M. Kupper, P. Schumacher, A. Paetz, C. J. Bruns, H. J. Haisma, R. Fischer, R. Finnern, and S. Barth, Int. J. Oncol. 23, 1179 (2003).
82. K. Sandvig, B. Spilsberg, S. U. Lauvrak, M. L. Torgersen, T. G. Iversen, and B. van Deurs, Int. J. Med. Microbiol. 293, 483 (2004).
83. M. Ogris, R. C. Carlisle, T. Bettinger, and L. W. Seymour, J. Biol. Chem. 276, 47550 (2001).
84. C. E. Dempsey, Biochim. Biophys. Acta 1031, 143 (1990).
85. J. Y. Legendre and F. C. Szoka, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 90, 893 (1993).
86. M. Meyer, A. Philipp, R. Oskuee, C. Schmidt, and E. Wagner, J. Am. Chem. Soc. 130, 3272 (2008).
87. S. Boeckle, J. Fahrmeir, W. Roedl, M. Ogris, and E. Wagner, J. Control. Release 112, 240 (2006).
88. T. Bettinger, R. C. Carlisle, M. L. Read, M. Ogris, and L. W. Seymour, Nucleic Acids Res. 29, 3882 (2001).
89. A. Argiolas and J. J. Pisano, J. Biol. Chem. 260, 1437 (1985).
90. T. Higashijima, S. Uzu, T. Nakajima, and E. M. Ross, J. Biol. Chem. 263, 6491 (1988).
91. A. Argiolas and J. J. Pisano, J. Biol. Chem. 259, 10106 (1984).
92. N. Primor, Experientia 41, 693 (1985).
93. Y. Bae, S. Fukushima, A. Harada, and K. Kataoka, Angew. Chem. Int. Ed. Engl. 42, 4640 (2003).
94. Y. Bae, N. Nishiyama, S. Fukushima, H. Koyama, M. Yasuhiro, and K. Kataoka, Bioconjug. Chem. 16, 122 (2005).
95. C. Jun, Z. Shuying, L. Chenlong, H. Bin, L. Yusi, C. Yuanwei, L. Xianglin, and G. Zhongwei, J. Biomed. Nanotechnol. 9, 1847 (2013).
96. M. Hruby, C. Konak, and K. Ulbrich, J. Control. Release 103, 137 (2005).
97. K. Na, K. H. Lee, and Y. H. Bae, J. Control. Release 97, 513 (2004).
98. E. S. Lee, D. Kim, Y. S. Youn, K. T. Oh, and Y. H. Bae, Angew. Chem. Int. Ed. Engl. 47, 2418 (2008).
99. E. S. Lee, H. J. Shin, K. Na, and Y. H. Bae, J. Control. Release 90, 363 (2003).
100. E. S. Lee, K. Na, and Y. H. Bae, J. Control. Release 103, 405 (2005).
101. E. S. Lee, K. Na, and Y. H. Bae, J. Control. Release 91, 103 (2003).
102. K. Maier and E. Wagner, J. Am. Chem. Soc. 134, 10169 (2012).
103. J. Cui, Y. Yan, G. K. Such, K. Liang, C. J. Ochs, A. Postma, and F. Caruso, Biomacromolecules 13, 2225 (2012).
104. Y. Wang, H. Wang, Y. Chen, X. Liu, Q. Jin, and J. Ji, Chem. Commun. Camb. 49, 7123 (2013).
105. Y. L. Lin, G. Jiang, L. K. Birrell, and M. E. El-Sayed, Biomaterials 31, 7150 (2010).
106. R. Tang, W. Ji, D. Panus, R. N. Palumbo, and C. Wang. J. Control. Release 151, 18 (2011).
107. W. S. Shim, J. H. Kim, K. Kim, Y. S. Kim, R. W. Park, I. S. Kim, I. C. Kwon, and D. S. Lee, Int. J. Pharm. 331, 11 (2007).
108. M. H. Dufresne, D. L. Garrec, V. Sant, J. C. Leroux, and M. Ranger, Int. J. Pharm. 277, 81 (2004).
109. G. M. Kim, Y. H. Bae, and W. H. Jo, Macromol. Biosci. 5, 1118 (2005).
110. M. Zamai, M. VandeVen, M. Farao, E. Gratton, A. Ghiglieri, M. G. Castelli, E. Fontana, R. D'Argy, A. Fiorino, E. Pesenti, A. Suarato, and V. R. Caiolfa, Mol. Cancer Ther. 2, 29 (2003).
111. L. Y. Tang, Y. C. Wang, Y. Li, J. Du, and J. Wang, Bioconjug. Chem. 20, 1095 (2009).
112. J. J. Khandare, S. Jayant, A. Singh, P. Chandna, Y. Wang, N. Vorsa, and T. Minko, Bioconjug. Chem. 17, 1464 (2006).
113. T. Yoshikawa, N. Okada, A. Oda, K. Matsuo, Y. Mukai, Y. Yoshioka, T. Akagi, M. Akashi, and S. Nakagawa, Biochem. Biophys. Res. Commun. 366, 408 (2008).
114. M. Tijerina, P. Kopeckova, and J. Kopecek, Pharm. Res. 20, 728 (2003).
115. Y. Kasuya, Z. R. Lu, P. Kopeckova, T. Minko, S. E. Tabibi, and J. Kopecek, J. Control. Release 74, 203 (2001).
116. M. Calderon, R. Graeser, F. Kratz, and R. Haag, Bioorg. Med. Chem. Lett. 19, 3725 (2009).
117. K. Haba, M. Popkov, M. Shamis, R. A. Lerner, C. F. Barbas, and D. Shabat, Angew. Chem. Int. Ed. Engl. 44, 716 (2005).
118. D. Ogasawara, Y. Itoh, H. Tsumoto, T. Kakizawa, K. Mino, K. Fukuhara, H. Nakagawa, M. Hasegawa, R. Sasaki, T. Mizukami, N. Miyata, and T. Suzuki, Angew. Chem. Int. Ed. Engl. 52, 8620 (2013).
119. D. Serrano, T. Bhowmick, R. Chadha, C. Garnacho, and S. Muro, Arterioscler. Thromb. Vasc. Biol. 32, 1178 (2012).
120. S. H. Choi, J. H. Lee, S. M. Choi, and T. G. Park, Langmuir 22, 1758 (2006).
121. C. Wang, C. Long, C. Xie, X. Chen, L. Zhang, B. Chu, Y. Wang, F. Luo, and Z. Qian, J. Biomed. Nanotechnol. 9, 357 (2013).
122. A. C. Couffin-Hoarau, and J. C. Leroux, Biomacromolecules 5, 2082 (2004).
123. H. Xu, F. Meng, and Z. Zhong, J. Mater. Chem. 19, 4183 (2009).
124. L. Li, T. L. ten Hagen, M. Hossann, R. Süss, G. C. van Rhoon, A. M. Eggermont, D. Haemmerich, and G. A. Koning, J. Control. Release 168, 142 (2013).
125. X. Gao and L. Huang, Gene Thera. 2, 710 (1995).
126. J. M. Seddon, Biochim. Biophys. Acta 1031, 1 (1990).
127. D. C. Litzinger and L. Huang, Biochim. Biophys. Acta 1113, 201 (1992).
128. M. E. Hayes, D. C. Drummond, K. Hong, J. W. Park, J. D. Marks, and D. B. Kirpotin, Biochim. Biophys. Acta 1758, 429 (2006).
129. A. del Pozo-Rodriguez, D. Delgadoa, M. A. Solinis, J. L. Pedraz, E. Echevarria, J. M. Rodriguez, and A. R. Gascon, Int. J. Pharm. 385, 157 (2010).
130. A. del Pozo-Rodriguez, D. Delgado, M. A. Solinis, A. R. Gascon, and J. L. Pedraz, Int. J. Pharm. 339, 261 (2007).
131. S. H. Choi, S. E. Jin, M. K. Lee, S. J. Lim, J. S. Park, B. G. Kim, W. S. Ahn, and C. K. Kim, Eur. J. Pharm. Biopharm. 68, 545 (2008).
132. H. R. Kim, I. K. Kim, K. H. Bae, S. H. Lee, Y. Lee, and T. G. Park, Mol. Pharm. 5, 622 (2008).
133. G. Montana, M. L. Bondi, R. Carrotta, P. Picone, E. F. Craparo, P. L. San Biagio, G. Giammona, and M. Di Carlo, Bioconjug. Chem. 18, 302 (2007).
134. M. L. Bondi, A. Azzolina, E. F. Craparo, N. Lampiasi, G. Capuano, G. Giammona, and M. Cervello, J. Drug Target 15, 295 (2007).
135. W. Yu, C. Liu, J. Ye, W. Zou, N. Zhang, and W. Xu, Nanotechnology 20, 25102 (2009).
136. A. Siddiqui, G. A. Patwardhan, Y. Y. Liu, and S. Nazzal, Int. J. Pharm. 400, 251 (2010).
137. J. P. Behr, Chimia 514, 34 (1997).
138. D. W. Pack, A. S. Hoffman, S. Pun, and P. S. Stayton, Nat. Rev. Drug Discov. 4, 581 (2005).
139. N. D. Sonawane, F. C. Szoka, Jr, and A. S. Verkman, J. Biol. Chem. 278, 44826 (2003).
140. O. Boussif, F. Lezoualc'h, M. A. Zanta, M. D. Mergny, D. Scherman, B. Demeneix, and J. P. Behr, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 92, 7297 (1995).
141. J. Haensler and F. C. Szoka, Jr, Bioconjug. Chem. 4, 372 (1993).
142. T. Kim, H. Choi, G. S. Yu, and J. S. Choi, J. Nanosci. Nanotechnol. 13, 7325 (2013).
143. P. Midoux, E. LeCam, D. Coulaud, E. Delain, and C. Pichon, Somat. Cell Mol. Genet. 27, 27 (2002).
144. I. Mellman, R. Fuchs, and A. Helenius, Annu. Rev. Biochem. 55, 663 (1986).
145. K. Berg, P. K. Selbo, L. Prasmickaite, T. E. Tjelle, K. Sandvig, J. Moan, G. Gaudernack, O. Fodstad, S. Kjolsrud, H. Anholt, G. H. Rodal, S. K. Rodal, and A. Hogset, Cancer Res. 59, 1180 (1999).
146. K. Berg, P. K. Selbo, A. Weyergang, A. Dietze, L. Prasmickaite, A. Bonsted, B. O. Engesaeter, E. Angell-Petersen, T. Warloe, N. Frandsen, and A. Hogset, J. Microsc. 218, 133 (2005).
147. L. Prasmickaite, A. Hogset, and K. Berg, Photochem. Photobiol. 73, 388 (2001).
148. P. K. Selbo, K. Sandvig, V. Kirveliene, and K. Berg, Biochim. Biophys. Acta 1475, 307 (2000).
149. M. Folini, K. Berg, E. Millo, R. Villa, L. Prasmickaite, M. G. Daidone, U. Benatti, and N. Zaffaroni, Cancer Res. 63, 3490 (2003).
150. A. Bonsted, B. O. Engesaeter, A. Hogset, G. M. Maelandsmo, L. Prasmickaite, O. Kaalhus, and K. Berg, Gene Ther. 11, 152 (2004).
151. A. Hogset, B. O. Engesaeter, L. Prasmickaite, K. Berg, O. Fodstad, and G. M. Maelandsmo, Cancer Gene Ther. 9, 365 (2002).
152. L. Prasmickaite, A. Hogset, T. E. Tjelle, V. M. Olsen, and K. Berg, J. Gene Med. 2, 477 (2000).
153. M. Hellum, A. Hogset, B. O. Engesaeter, L. Prasmickaite, T. Stokke, C. Wheeler, and K. Berg, Photochem. Photobiol. Sci. 2, 407 (2003).
154. K. G. de Bruin, C. Fella, M. Ogris, E. Wagner, N. Ruthardt, and C. Brauchle, J. Control. Release 130, 175 (2008).
155. S. Oliveira, M. M. Fretz, A. Hogset, G. Storm, and R. M. Schiffelers, Biochim. Biophys. Acta 1768, 1211 (2007).
156. D. K. Deda, C. Pavani, E. Carita, M. S. Baptista, H. E. Toma, and K. Araki, J. Biomed. Nanotechnol. 9, 1307 (2013).
157. C. Wei, J. Biomed. Nanotechnol. 4, 369 (2008).
158. E. Eiriksdottir, H. Myrberg, M. Hansen, and U. Langel, Drug Design Rev. 1, 161 (2004).
159. B. G. Bitler and J. A. Schroeder, Recent Pat. Anticancer Drug Discov. 5, 99 (2010).
160. M. Mae and U. Langel, Curr. Opin. Pharmacol. 6, 509 (2006).
161. M. Zorko and U. Langel, Adv. Drug Deliv. Rev. 57, 529 (2005).
162. A. Bolhassani, Biochim. Biophys. Acta 1816, 232 (2011).
163. M. E. Martin and K. G. Rice, AAPS J. 9, E18 (2007).
164. P. Lundberg, S. EI-Andaloussi, T. Sutlu, H. Johansson, and U. Langel, FASEB J. 21, 2664 (2007).
165. R. Abes, H. M. Moulton, P. Clair, S. T. Yang, S. Abes, K. Melikov, P. Prevot, D. S. Youngblood, P. L. Iversen, L. V. Chernomordik, and B. Lebleu, Nucleic Acids Res. 36, 6343 (2008).
166. T. Shiraishi and P. E. Nielsen, FEBS Lett. 580, 1451 (2006).