Dual small-molecule targeting of procaspase-3 dramatically enhances zymogen activation and anticancer activity

Journal of the American Chemical Society

Volumn 136, Issue 4, 2014, Pages 1312-1319

  Botham, Rachel C ^a   Fan, Timothy M ^a   Im, Isak ^a   Borst, Luke B ^b   Dirikolu, Levent ^a   Hergenrother, Paul J ^a  

^a UNIVERSITY OF ILLINOIS AT URBANA CHAMPAIGN   (United States)

^b NORTH CAROLINA STATE UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ANTI-CANCER THERAPIES; ANTICANCER ACTIVITIES; BIOCHEMICAL PATHWAY; BIOLOGICAL EFFECTS; BIOLOGICAL TARGETS; COMBINATION THERAPY; DIFFERENT MECHANISMS; ZYMOGEN ACTIVATION;

CELL CULTURE; CHEMICAL ACTIVATION; ENZYMES;

DRUG THERAPY;

1541B; ANTINEOPLASTIC AGENT; CASPASE 3; ENZYME ACTIVATOR; ENZYME PRECURSOR; PAC 1; PROCASPASE 3; UNCLASSIFIED DRUG;

ANIMAL EXPERIMENT; ANIMAL MODEL; ANIMAL TISSUE; ANTINEOPLASTIC ACTIVITY; APOPTOSIS; ARTICLE; CANCER CELL; CANCER COMBINATION CHEMOTHERAPY; CELL LINE; CONTROLLED STUDY; DRUG ABSORPTION; DRUG BLOOD LEVEL; DRUG HALF LIFE; DRUG MEGADOSE; DRUG POTENTIATION; DRUG TARGETING; ENZYME ACTIVATION; FEMALE; HUMAN; HUMAN CELL; IN VITRO STUDY; LYMPHOMA; MODEL; MOUSE; MULTIPLE CANCER; MURINAE; MURINE MODEL; NONHUMAN; TUMOR VOLUME;

ANIMALS; ANTINEOPLASTIC COMBINED CHEMOTHERAPY PROTOCOLS; APOPTOSIS; CASPASE 3; CELL PROLIFERATION; DISEASE MODELS, ANIMAL; DOSE-RESPONSE RELATIONSHIP, DRUG; DRUG SCREENING ASSAYS, ANTITUMOR; ENZYME ACTIVATION; HL-60 CELLS; HUMANS; HYDRAZONES; LYMPHOMA; MICE; MICE, INBRED C57BL; MOLECULAR STRUCTURE; PIPERAZINES; STRUCTURE-ACTIVITY RELATIONSHIP; TUMOR CELLS, CULTURED;

EID: 84893487711     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja4124303     Document Type: Article

References (57)

1. DeVita, V. T., Jr.; Young, R. C.; Canellos, G. P. Cancer 1975, 35, 98
2. Chabner, B. A.; Roberts, T. G., Jr. Nat. Rev. Cancer 2005, 5, 65
3. Al-Lazikani, B.; Banerji, U.; Workman, P. Nat. Biotechnol. 2012, 30, 679
4. Chen, R.; Mias, G. I.; Li-Pook-Than, J.; Jiang, L.; Lam, H. Y.; Miriami, E.; Karczewski, K. J.; Hariharan, M.; Dewey, F. E.; Cheng, Y.; Clark, M. J.; Im, H.; Habegger, L.; Balasubramanian, S.; O'Huallachain, M.; Dudley, J. T.; Hillenmeyer, S.; Haraksingh, R.; Sharon, D.; Euskirchen, G.; Lacroute, P.; Bettinger, K.; Boyle, A. P.; Kasowski, M.; Grubert, F.; Seki, S.; Garcia, M.; Whirl-Carrillo, M.; Gallardo, M.; Blasco, M. A.; Greenberg, P. L.; Snyder, P.; Klein, T. E.; Altman, R. B.; Butte, A. J.; Ashley, E. A.; Gerstein, M.; Nadeau, K. C.; Tang, H.; Snyder, M. Cell 2012, 148, 1293
5. Iadevaia, S.; Lu, Y.; Morales, F. C.; Mills, G. B.; Ram, P. T. Cancer Res. 2010, 70, 6704
6. Lehar, J.; Krueger, A. S.; Avery, W.; Heilbut, A. M.; Johansen, L. M.; Price, E. R.; Rickles, R. J.; Short, G. F., 3rd; Staunton, J. E.; Jin, X.; Lee, M. S.; Zimmermann, G. R.; Borisy, A. A. Nat. Biotechnol. 2009, 27, 659
7. Fong, P. C.; Boss, D. S.; Yap, T. A.; Tutt, A.; Wu, P.; Mergui-Roelvink, M.; Mortimer, P.; Swaisland, H.; Lau, A.; O'Connor, M. J.; Ashworth, A.; Carmichael, J.; Kaye, S. B.; Schellens, J. H.; de Bono, J. S. N. Engl. J. Med. 2009, 361, 123
8. Azad, N. S.; Posadas, E. M.; Kwitkowski, V. E.; Steinberg, S. M.; Jain, L.; Annunziata, C. M.; Minasian, L.; Sarosy, G.; Kotz, H. L.; Premkumar, A.; Cao, L.; McNally, D.; Chow, C.; Chen, H. X.; Wright, J. J.; Figg, W. D.; Kohn, E. C. J. Clin. Oncol. 2008, 26, 3709
9. Anders, C. K.; Winer, E. P.; Ford, J. M.; Dent, R.; Silver, D. P.; Sledge, G. W.; Carey, L. A. Clin. Cancer Res. 2010, 16, 4702
10. Ferraris, D. V. J. Med. Chem. 2010, 53, 4561
11. Rottenberg, S.; Jaspers, J. E.; Kersbergen, A.; van der Burg, E.; Nygren, A. O.; Zander, S. A.; Derksen, P. W.; de Bruin, M.; Zevenhoven, J.; Lau, A.; Boulter, R.; Cranston, A.; O'Connor, M. J.; Martin, N. M.; Borst, P.; Jonkers, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008, 105, 17079
12. Crawford, E. D.; Wells, J. A. Annu. Rev. Biochem. 2011, 80, 1055
13. Soini, Y.; Paakko, P. APMIS 1999, 107, 1043
14. Estrov, Z.; Thall, P. F.; Talpaz, M.; Estey, E. H.; Kantarjian, H. M.; Andreeff, M.; Harris, D.; Van, Q.; Walterscheid, M.; Kornblau, S. M. Blood 1998, 92, 3090
15. Fink, D.; Schlagbauer-Wadl, H.; Selzer, E.; Lucas, T.; Wolff, K.; Pehamberger, H.; Eichler, H. G.; Jansen, B. Melanoma Res. 2001, 11, 385
16. Virkajarvi, N.; Paakko, P.; Soini, Y. Histopathology 1998, 33, 432
17. Persad, R.; Liu, C.; Wu, T.-T.; Houlihan, P. S.; Hamilton, S. R.; Diehl, A. M.; Rashid, A. Mod. Pathol. 2004, 17, 861
18. Tormanen-Napankangas, U.; Soini, Y.; Kahlos, K.; Kinnula, V.; Paakko, P. Int. J. Cancer 2001, 93, 192
19. Krepela, E.; Prochazka, J.; Liul, X.; Fiala, P.; Kinkor, Z. Biol. Chem. 2004, 385, 153
20. O'Donovan, N.; Crown, J.; Stunell, H.; Hill, A. D.; McDermott, E.; O'Higgins, N.; Duffy, M. J. Clin. Cancer Res. 2003, 9, 738
21. Zapata, J. M.; Krajewska, M.; Krajewski, S.; Huang, R. P.; Takayama, S.; Wang, H. G.; Adamson, E.; Reed, J. C. Breast Cancer Res. Treat. 1998, 47, 129
22. Roy, S.; Bayly, C. I.; Gareau, Y.; Houtzager, V. M.; Kargman, S.; Keen, S. L. C.; Rowland, K.; Seiden, I. M.; Thornberry, N. A.; Nicholoson, D. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2001, 98, 6132
23. Putinski, C.; Abdul-Ghani, M.; Stiles, R.; Brunette, S.; Dick, S. A.; Fernando, P.; Megeney, L. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, E4079
24. Abdul-Ghani, M.; Megeney, L. A. Cell Stem Cell 2008, 2, 515
25. Fuchs, Y.; Steller, H. Cell 2011, 147, 742
26. Peterson, Q. P.; Goode, D. R.; West, D. C.; Ramsey, K. N.; Lee, J. J. Y.; Hergenrother, P. J. J. Mol. Biol. 2009, 388, 144
27. Putt, K. S.; Chen, G. W.; Pearson, J. M.; Sandhorst, J. S.; Hoagland, M. S.; Kwon, J. T.; Hwang, S. K.; Jin, H.; Churchwell, M. I.; Cho, M. H.; Doerge, D. R.; Helferich, W. G.; Hergenrother, P. J. Nat. Chem. Biol. 2006, 2, 543
28. Peterson, Q. P.; Hsu, D. C.; Goode, D. R.; Novotny, C. J.; Totten, R. K.; Hergenrother, P. J. J. Med. Chem. 2009, 52, 5721
29. Peterson, Q. P.; Hsu, D. C.; Novotny, C. J.; West, D. C.; Kim, D.; Schmit, J. M.; Dirikolu, L.; Hergenrother, P. J.; Fan, T. M. Cancer Res. 2010, 70, 7232
30. Wolan, D. W.; Zorn, J. A.; Gray, D. C.; Wells, J. A. Science 2009, 326, 853
31. Zorn, J. A.; Wille, H.; Wolan, D. W.; Wells, J. A. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 19630
32. Zorn, J. A.; Wolan, D. W.; Agard, N. J.; Wells, J. A. J. Biol. Chem. 2012, 287, 33781
33. Bose, K.; Pop, C.; Feeney, B.; Clark, A. C. Biochemistry 2003, 42, 12298
34. Perry, D. K.; Smyth, M. J.; Stennicke, H. R.; Salvesen, G. S.; Duriez, P.; Poirier, G. G.; Hannun, Y. A. J. Biol. Chem. 1997, 272, 18530
35. Velazquez-Delgado, E. M.; Hardy, J. A. J. Biol. Chem. 2012, 287, 36000
36. Huber, K. L.; Hardy, J. A. Protein Sci. 2012, 21, 1056
37. Stennicke, H. R.; Salvesen, G. S. J. Biol. Chem. 1997, 272, 25719
38. Truong-Tran, A. Q.; Grosser, D.; Ruffin, R. E.; Murgia, C.; Zalewski, P. D. Biochem. Pharmacol. 2003, 66, 1459
39. Truong-Tran, A. Q.; Carter, J.; Ruffin, R. E.; Zalewski, P. D. Biometals 2001, 14, 315
40. West, D. C.; Qin, Y.; Peterson, Q. P.; Thomas, D. L.; Palchaudhuri, R.; Morrison, K. C.; Lucas, P. W.; Palmer, A. E.; Fan, T. M.; Hergenrother, P. J. Mol. Pharmaceutics 2012, 9, 1425
41. Luo, X.; Budihardjo, I.; Zou, H.; Slaughter, C.; Wang, X. Cell 1998, 94, 481
42. Liu, X.; Kim, C. N.; Yang, J.; Jemmerson, R.; Wang, X. Cell 1996, 86, 147
43. Zou, H.; Henzel, W. J.; Liu, X.; Lutschg, A.; Wang, X. Cell 1997, 90, 405
44. Chou, T.-C.; Talalay, P. Trends Pharmacol. Sci. 1983, 4, 450
45. Chou, T. C. Pharmacol. Rev. 2006, 58, 621
46. Chou, T. C. Cancer Res. 2010, 70, 440
47. Janicke, R. U.; Sprengart, M. L.; Wati, M. R.; Porter, A. G. J. Biol. Chem. 1998, 273, 9357
48. Darfler, F. J.; Murakami, H.; Insel, P. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1980, 77, 5993
49. Shah, S. V.; Divekar, A. A.; Hilchey, S. P.; Cho, H.-M.; Newman, C. L.; Shin, S. U.; Nechustan, H.; Challita-Eid, P. M.; Segal, B. M.; Yi, K. H.; Rosenblatt, J. D. Int. J. Cancer 2005, 117, 574
50. Lucas, P. W.; Schmit, J. M.; Peterson, Q. P.; West, D. C.; Hsu, D. C.; Novotny, C. J.; Dirikolu, L.; Churchwell, M. I.; Doerge, D. R.; Garrett, L. D.; Hergenrother, P. J.; Fan, T. M. Invest. New Drugs 2011, 29, 901
51. Campbell, D. S.; Okamoto, H. J. Cell Biol. 2013, 203, 657
52. Grimsby, J.; Sarabu, R.; Corbett, W. L.; Haynes, N. E.; Bizzarro, F. T.; Coffey, J. W.; Guertin, K. R.; Hilliard, D. W.; Kester, R. F.; Mahaney, P. E.; Marcus, L.; Qi, L.; Spence, C. L.; Tengi, J.; Magnuson, M. A.; Chu, C. A.; Dvorozniak, M. T.; Matschinsky, F. M.; Grippo, J. F. Science 2003, 301, 370
53. Malik, F. I.; Hartman, J. J.; Elias, K. A.; Morgan, B. P.; Rodriguez, H.; Brejc, K.; Anderson, R. L.; Sueoka, S. H.; Lee, K. H.; Finer, J. T.; Sakowicz, R.; Baliga, R.; Cox, D. R.; Garard, M.; Godinez, G.; Kawas, R.; Kraynack, E.; Lenzi, D.; Lu, P. P.; Muci, A.; Niu, C.; Qian, X.; Pierce, D. W.; Pokrovskii, M.; Suehiro, I.; Sylvester, S.; Tochimoto, T.; Valdez, C.; Wang, W.; Katori, T.; Kass, D. A.; Shen, Y. T.; Vatner, S. F.; Morgans, D. J. Science 2011, 331, 1439
54. Zorn, J. A.; Wells, J. A. Nat. Chem. Biol. 2010, 6, 179
55. Thakur, C. S.; Jha, B. K.; Dong, B.; Das Gupta, J.; Silverman, K. M.; Mao, H.; Sawai, H.; Nakamura, A. O.; Banerjee, A. K.; Gudkov, A.; Silverman, R. H. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2007, 104, 9585
56. Milne, J. C.; Lambert, P. D.; Schenk, S.; Carney, D. P.; Smith, J. J.; Gagne, D. J.; Jin, L.; Boss, O.; Perni, R. B.; Vu, C. B.; Bemis, J. E.; Xie, R.; Disch, J. S.; Ng, P. Y.; Nunes, J. J.; Lynch, A. V.; Yang, H.; Galonek, H.; Israelian, K.; Choy, W.; Iffland, A.; Lavu, S.; Medvedik, O.; Sinclair, D. A.; Olefsky, J. M.; Jirousek, M. R.; Elliott, P. J.; Westphal, C. H. Nature 2007, 450, 712
57. Hsu, D. C.; Roth, H. S.; West, D. C.; Botham, R. C.; Novotny, C. J.; Schmid, S. C.; Hergenrother, P. J. ACS Comb. Sci. 2012, 14, 44