Biomechanics of cell adhesion: How force regulates the lifetime of adhesive bonds at the single molecule level

Physical Chemistry Chemical Physics

Volumn 16, Issue 6, 2014, Pages 2211-2223

  Rakshit, Sabyasachi ^a,b   Sivasankar, Sanjeevi ^a,b  

^a IOWA STATE UNIVERSITY   (United States)

^b IOWA STATE UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ADHESIN; CELL ADHESION MOLECULE; FIMBRIA PROTEIN; FIMH PROTEIN, E COLI; VON WILLEBRAND FACTOR;

ANIMAL; BACTERIUM ADHERENCE; BIOLOGICAL MODEL; BIOMECHANICS; CELL ADHESION; CHEMICAL STRUCTURE; COMPUTER SIMULATION; CYTOLOGY; ESCHERICHIA COLI; HUMAN; MECHANICAL STRESS; METABOLISM; REVIEW;

ADHESINS, ESCHERICHIA COLI; ANIMALS; BACTERIAL ADHESION; BIOMECHANICAL PHENOMENA; CELL ADHESION; CELL ADHESION MOLECULES; COMPUTER SIMULATION; ESCHERICHIA COLI; FIMBRIAE PROTEINS; HUMANS; MODELS, BIOLOGICAL; MODELS, MOLECULAR; STRESS, MECHANICAL; VON WILLEBRAND FACTOR;

EID: 84892581862     PISSN: 14639076     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1039/c3cp53963f     Document Type: Review

References (174)

1. B. Ladoux A. Nicolas Rep. Prog. Phys. 2012 75 116601
2. J. M. Halbleib W. J. Nelson Genes Dev. 2006 20 3199 3214
3. C. M. Niessen D. Leckband A. S. Yap Physiol. Rev. 2011 91 691 731
4. B. D. Hoffman J. C. Crocker Annu. Rev. Biomed. Eng. 2009 11 259 288
5. J. T. Parsons A. R. Horwitz M. A. Schwartz Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2010 11 633 643
6. D. E. Leckband Q. le Duc N. Wang J. de Rooij Curr. Opin. Cell Biol. 2011 23 523 530
7. C. Hahn M. A. Schwartz Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2009 10 53 62
8. M. A. Schwartz D. W. DeSimone Curr. Opin. Cell Biol. 2008 20 551 556
9. C. S. Chen J. Cell Sci. 2008 121 3285 3292
10. S. Sivasankar J. Invest. Dermatol. 2013 133 2318 2323
11. W. Chen C. Zhu Immunol. Rev. 2013 256 160 176
12. P. Sundd M. K. Pospieszalska K. Ley Mol. Immunol. 2013 55 59 69
13. S. Hertig V. Vogel Curr. Biol. 2012 22 R823 R825
14. R. P. McEver C. Zhu Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 2010 26 363 396
15. W. Thomas Annu. Rev. Biomed. Eng. 2008 10 39 57
16. W. E. Thomas Curr. Opin. Struct. Biol. 2009 19 50 55
17. W. E. Thomas V. Vogel E. Sokurenko Annu. Rev. Biophys. 2008 37 399 416
18. O. V. Prezhdo Y. V. Pereverzev Acc. Chem. Res. 2009 42 693 703
19. W. J. Greenleaf M. T. Woodside S. M. Block Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 2007 36 171 190
20. K. C. Neuman S. M. Block Rev. Sci. Instrum. 2004 75 2787 2809
21. A. D. Franck A. F. Powers D. R. Gestaut T. N. Davis C. L. Asbury Methods 2010 51 242 250
22. N. G. Walter C.-Y. Huang A. J. Manzo M. A. Sobhy Nat. Methods 2008 5 475 489
23. K. C. Neuman A. Nagy Nat. Methods 2008 5 491 505
24. E. Evans K. Ritchie R. Merkel Biophys. J. 1995 68 2580 2587
25. J. Liang J. M. Fernandez ACS Nano 2009 3 1628 1645
26. I. Popa P. Kosuri J. Alegre-Cebollada S. Garcia-Manyes J. M. Fernandez Nat. Protocols 2013 8 1261 1276
27. A. F. Oberhauser P. K. Hansma M. Carrion-Vazquez J. M. Fernandez Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2001 98 468 472
28. J. M. Fernandez H. B. Li Science 2004 303 1674 1678
29. M. T. Woodside P. C. Anthony W. M. Behnke-Parks K. Larizadeh D. Herschlag S. M. Block Science 2006 314 1001 1004
30. E. A. Abbondanzieri W. J. Greenleaf J. W. Shaevitz R. Landick S. M. Block Nature 2005 438 460 465
31. T. R. Strick V. Croquette D. Bensimon Nature 2000 404 901 904
32. K. Visscher M. J. Schnitzer S. M. Block Nature 1999 400 184 189
33. A. P. Wiita R. Perez-Jimenez K. A. Walther F. Graeter B. J. Berne A. Holmgren J. M. Sanchez-Ruiz J. M. Fernandez Nature 2007 450 124 127
34. R. Perez-Jimenez J. Li P. Kosuri I. Sanchez-Romero A. P. Wiita D. Rodriguez-Larrea A. Chueca A. Holmgren A. Miranda-Vizuete K. Becker S.-H. Cho J. Beckwith E. Gelhaye J. P. Jacquot E. Gaucher J. M. Sanchez-Ruiz B. J. Berne J. M. Fernandez Nat. Struct. Mol. Biol. 2009 16 890 896
35. B. T. Marshall M. Long J. W. Piper T. Yago R. P. McEver C. Zhu Nature 2003 423 190 193
36. K. K. Sarangapani J. Qian W. Chen V. I. Zarnitsyna P. Mehta T. Yago R. P. McEver C. Zhu J. Biol. Chem. 2011 286 32749 32761
37. T. Yago J. Lou T. Wu J. Yang J. J. Miner L. Coburn J. A. Lopez M. A. Cruz J. F. Dong L. V. McIntire R. P. McEver C. Zhu J. Clin. Invest. 2008 118 3195 3207
38. O. Yakovenko S. Sharma M. Forero V. Tchesnokova P. Aprikian B. Kidd A. Mach V. Vogel E. Sokurenko W. E. Thomas J. Biol. Chem. 2008 283 11596 11605
39. S. Rakshit Y. X. Zhang K. Manibog O. Shafraz S. Sivasankar Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012 109 18815 18820
40. W. Chen E. A. Evans R. P. McEver C. Zhu Biophys. J. 2008 94 694 701
41. W. Chen J. Lou E. A. Evans C. Zhu J. Cell Biol. 2012 199 497 512
42. E. Evans A. Leung V. Heinrich C. Zhu Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2004 101 11281 11286
43. J. Kim C.-Z. Zhang X. Zhang T. A. Springer Nature 2010 466 992 995
44. E. Evans Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 2001 30 105 128
45. E. A. Evans D. A. Calderwood Science 2007 316 1148 1153
46. G. Hummer A. Szabo Biophys. J. 2003 85 5 15
47. M. Schlierf H. B. Li J. M. Fernandez Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2004 101 7299 7304
48. J. Alegre-Cebollada P. Kosuri J. Andres Rivas-Pardo J. M. Fernandez Nat. Chem. 2011 3 882 887
49. P. Kosuri J. Alegre-Cebollada J. Feng A. Kaplan A. Ingles-Prieto C. L. Badilla B. R. Stockwell J. M. Sanchez-Ruiz A. Holmgren J. M. Fernandez Cell 2012 151 794 806
50. T. Bornschloegl and M. Rief, in Single Molecule Analysis: Methods and Protocols, ed., E. J. G. Peterman, and, G. J. L. Wuite, 2011, vol. 783, pp. 233-250
51. M. Carrion-Vazquez A. F. Oberhauser T. E. Fisher P. E. Marszalek H. B. Li J. M. Fernandez Prog. Biophys. Mol. Biol. 2000 74 63 91
52. P. Hinterdorfer W. Baumgartner H. J. Gruber K. Schilcher H. Schindler Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1996 93 3477 3481
53. T. V. Ratto K. C. Langry R. E. Rudd R. L. Balhorn M. J. Allen M. W. McElfresh Biophys. J. 2004 86 2430 2437
54. S. Sivasankar Y. X. Zhang W. J. Nelson S. Chu Structure 2009 17 1075 1081
55. Y. X. Zhang S. Sivasankar W. J. Nelson S. Chu Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009 106 109 114
56. C. Friedsam A. K. Wehle F. Kuhner H. E. Gaub J. Phys.: Condens. Matter 2003 15 S1709 S1723
57. T. A. Sulchek R. W. Friddle K. Langry E. Y. Lau H. Albrecht T. V. Ratto S. J. DeNardo M. E. Colvin A. Noy Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2005 102 16638 16643
58. M. L. Dustin D. Olive T. A. Springer J. Exp. Med. 1989 169 503 517
59. H. M. Mcconnell T. H. Watts R. M. Weis A. A. Brian Biochim. Biophys. Acta 1986 864 95 106
60. J. Y. Wong J. Majewski M. Seitz C. K. Park J. N. Israelachvili G. S. Smith Biophys. J. 1999 77 1445 1457
61. K. K. Sarangapani T. Yago A. G. Klopocki M. B. Lawrence C. B. Fieger S. D. Rosen R. P. McEver C. Zhu J. Biol. Chem. 2004 279 2291 2298
62. R. Merkel P. Nassoy A. Leung K. Ritchie E. Evans Nature 1999 397 50 53
63. D. A. Simson F. Ziemann M. Strigl R. Merkel Biophys. J. 1998 74 2080 2088
64. G. I. Bell Science 1978 200 618 627
65. O. K. Dudko G. Hummer A. Szabo Phys. Rev. Lett. 2006 96 108101
66. O. K. Dudko G. Hummer A. Szabo Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008 105 15755 15760
67. D. Bartolo I. Derenyi A. Ajdari Phys. Rev. E 2002 65 051910
68. M. Dembo D. C. Torney K. Saxman D. Hammer Proc. R. Soc. London, Ser. B 1988 234 55 83
69. M. Dembo, Lectures on Mathematics in the Life Sciences, Some Mathematical Problems in Biology, American Mathematical Society, Providence, Rhode Island, 1994, vol. 24, pp. 51-77
70. B. Akiyoshi K. K. Sarangapani A. F. Powers C. R. Nelson S. L. Reichow H. Arellano-Santoyo T. Gonen J. A. Ranish C. L. Asbury S. Biggins Nature 2010 468 576 579
71. B. Guo W. H. Guilford Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2006 103 9844 9849
72. F. Kong A. J. Garcia A. P. Mould M. J. Humphries C. Zhu J. Cell Biol. 2009 185 1275 1284
73. Y. Suzuki O. K. Dudko Phys. Rev. Lett. 2010 104 048101
74. O. E. Farrance E. Hann R. Kaminska N. G. Housden S. R. Derrington C. Kleanthous S. E. Radford D. J. Brockwell PLoS Biol. 2013 11 e1001489
75. R. Alon D. A. Hammer T. A. Springer Nature 1995 377 86
76. R. I. Litvinov V. Barsegov A. J. Schissler A. R. Fisher J. S. Bennett J. W. Weisel H. Shuman Biophys. J. 2011 100 165 173
77. M.-E. Aubin-Tam D. C. Appleyard E. Ferrari V. Garbin O. O. Fadiran J. Kunkel M. J. Lang J. Phys. Chem. 2011 115 3657 3664
78. E. Evans K. Ritchie Biophys. J. 1999 76 2439 2447
79. E. Evans K. Ritchie Biophys. J. 1997 72 1541 1555
80. O. K. Dudko A. E. Filippov J. Klafter M. Urbakh Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2003 100 11378 11381
81. G. Hummer A. Szabo Acc. Chem. Res. 2005 38 504 513
82. A. Janshoff M. Neitzert Y. Oberdorfer H. Fuchs Angew. Chem., Int. Ed. 2000 39 3213 3237
83. E. M. Puchner H. E. Gaub Curr. Opin. Struct. Biol. 2009 19 605 614
84. N. Willet, C. Lamprecht, C. Rankl, M. Rangl, R. Creasey, A. Ebner, N. H. Voelcker and P. Hinterdorfer, in Molecular Manipulation with Atomic Force Microscopy, ed., A.-S. Duwez, and, N. Willet, CRC Press, Boca Raton, FL, 2011
85. T. Hugel M. Seitz Macromol. Rapid Commun. 2001 22 989 1016
86. T. E. Fisher P. E. Marszalek J. M. Fernandez Nat. Struct. Biol. 2000 7 719 724
87. W. E. Thomas E. Trintchina M. Forero V. Vogel E. V. Sokurenko Cell 2002 109 913 923
88. E. B. Finger K. D. Puri R. Alon M. B. Lawrence U. H. vonAndrian T. A. Springer Nature 1996 379 266 269
89. Z. J. Li N. Mohamed J. M. Ross Biotechnol. Prog. 2000 16 1086 1090
90. T. A. Doggett G. Girdhar A. Lawshe D. W. Schmidtke I. J. Laurenzi S. L. Diamond T. G. Diacovo Biophys. J. 2002 83 194 205
91. Y. V. Pereverzev O. V. Prezhdo M. Forero E. V. Sokurenko W. E. Thomas Biophys. J. 2005 89 1446 1454
92. V. Barsegov D. Thirumalai Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2005 102 1835 1839
93. Y. Suzuki O. K. Dudko J. Chem. Phys. 2011 134 065102
94. S. S. Konda J. N. Brantley B. T. Varghese K. M. Wiggins C. W. Bielawski D. E. Makarov J. Am. Chem. Soc. 2013 135 12722 12729
95. Y. V. Pereverzev O. V. Prezhdo Phys. Rev. E 2006 73 050902
96. W. Thomas M. Forero O. Yakovenko L. Nilsson P. Vicini E. Sokurenko V. Vogel Biophys. J. 2006 90 753 764
97. Y. V. Pereverzev O. V. Prezhdo E. V. Sokurenko Phys. Rev. E 2009 79 051913
98. Y. V. Pereverzev O. V. Prezhdo E. V. Sokurenko J. Phys. Chem. 2010 114 11866 11874
99. M. T. Beste D. A. Hammer Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008 105 20716 20721
100. W. Chen J. Z. Lou J. Hsin K. Schulten S. C. Harvey C. Zhu PLoS Comput. Biol. 2011 7 e1001086
101. F. Liu Z. C. Ou-Yang M. Iwamoto Phys. Rev. E 2006 73 010901
102. F. Liu Z.-C. Ou-Yang Phys. Rev. E 2006 74 051904
103. O. J. Harrison F. Bahna P. S. Katsamba X. S. Jin J. Brasch J. Vendome G. Ahlsen K. J. Carroll S. R. Price B. Honig L. Shapiro Nat. Struct. Mol. Biol. 2010 17 348 357
104. B. Nagar M. Overduin M. Ikura J. M. Rini Nature 1996 380 360 364
105. W. S. Somers J. Tang G. D. Shaw R. T. Camphausen Cell 2000 103 467 479
106. Y. V. Pereverzev E. Prezhdo E. V. Sokurenko Biophys. J. 2011 101 2026 2036
107. J. Z. Lou T. Yago A. G. Klopocki P. Mehta W. Chen V. I. Zarnitsyna N. V. Bovin C. Zhu R. P. McEver J. Cell Biol. 2006 174 1107 1117
108. J. Z. Lou C. Zhu Biophys. J. 2007 92 1471 1485
109. T. A. Springer J. Thromb. Haemostasis 2011 9 130 143
110. J. Oroz A. Valbuena A. Manuel Vera J. Mendieta P. Gomez-Puertas M. Carrion-Vazquez J. Biol. Chem. 2011 286 9405 9418
111. R. Liu F. Wu J. P. Thiery J. Biomol. Struct. Dyn. 2013 31 1137 1149
112. W. Baumgartner P. Hinterdorfer W. Ness A. Raab D. Vestweber H. Schindler D. Drenckhahn Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2000 97 4005 4010
113. E. Perret A. Leung H. Feracci E. Evans Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2004 101 16472 16477
114. Q. M. Shi Y. H. Chien D. Leckband J. Biol. Chem. 2008 283 28454 28463
115. P. Panorchan M. S. Thompson K. J. Davis Y. Tseng K. Konstantopoulos D. Wirtz J. Cell Sci. 2006 119 66 74
116. P. Panorchan J. P. George D. Wirtz J. Mol. Biol. 2006 358 665 674
117. Y. Tsukasaki K. Kitamura K. Shimizu A. H. Iwane Y. Takai T. Yanagida J. Mol. Biol. 2007 367 996 1006
118. M. V. Bayas A. Leung E. Evans D. Leckband Biophys. J. 2006 90 1385 1395
119. Y. H. Chien N. Jiang F. Li F. Zhang C. Zhu D. Leckband J. Biol. Chem. 2008 283 1848 1856
120. M. D. Langer H. B. Guo N. Shashikanth J. M. Pierce D. E. Leckband J. Cell Sci. 2012 125 2478 2485
121. Q. M. Shi V. Maruthamuthu F. Li D. Leckband Biophys. J. 2010 99 95 104
122. E. Perret A. M. Benoliel P. Nassoy A. Pierres V. Delmas J. P. Thiery P. Bongrand H. Feracci EMBO J. 2002 21 2537 2546
123. A. Pierres A. Prakasam D. Touchard A.-M. Benoliel P. Bongrand D. Leckband FEBS Lett. 2007 581 1841 1846
124. R. I. Litvinov A. Mekler H. Shuman J. S. Bennett V. Barsegov J. W. Weisel J. Biol. Chem. 2012 287 35275 35285
125. J. Vitte A. M. Benoliel P. Eymeric P. Bongrand A. Pierres Biophys. J. 2004 86 4059 4074
126. X. H. Zhang E. Wojcikiewicz V. T. Moy Biophys. J. 2002 83 2270 2279
127. E. Kokkoli S. E. Ochsenhirt M. Tirrell Langmuir 2004 20 2397 2404
128. X. H. Zhang S. E. Craig H. Kirby M. J. Humphries V. T. Moy Biophys. J. 2004 87 3470 3478
129. R. I. Litvinov J. S. Bennett J. W. Weisel H. Shuman Biophys. J. 2005 89 2824 2834
130. E. Evans K. Kinoshita S. Simon A. Leung Biophys. J. 2010 98 1458 1466
131. K. Kinoshita A. Leung S. Simon E. Evans Biophys. J. 2010 98 1467 1475
132. T. J. C. Harris U. Tepass Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2010 11 502 514
133. B. M. Gumbiner Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2005 6 622 634
134. J. Brasch O. J. Harrison B. Honig L. Shapiro Trends Cell Biol. 2012 22 299 310
135. L. Shapiro W. I. Weis Cold Spring Harbor Perspect. Biol. 2009 1 a003053
136. S. Pokutta W. I. Weis Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 2007 23 237 261
137. T. J. Boggon J. Murray S. Chappuis-Flament E. Wong B. M. Gumbiner L. Shapiro Science 2002 296 1308 1313
138. S. Sivasankar B. Gumbiner D. Leckband Biophys. J. 2001 80 1758 1768
139. B. Zhu S. Chappuis-Flament E. Wong I. E. Jensen B. M. Gumbiner D. Leckband Biophys. J. 2003 84 4033 4042
140. S. J. Hong R. B. Troyanovsky S. M. Troyanovsky J. Cell Biol. 2011 192 1073 1083
141. R. P. McEver K. L. Moore R. D. Cummings J. Biol. Chem. 1995 270 11025 11028
142. R. P. McEver Curr. Opin. Cell Biol. 2002 14 581 586
143. T. A. Springer Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009 106 91 96
144. T. T. Waldron T. A. Springer Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009 106 85 90
145. M. Shimaoka J. Takagi T. A. Springer Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 2002 31 485 516
146. I. D. Campbell M. J. Humphries Cold Spring Harbor Perspect. Biol. 2011 3 a00499
147. B. H. Luo C. V. Carman T. A. Springer Annu. Rev. Immunol. 2007 25 619 647
148. M. Jin L. Andricioaei T. A. Springer Structure 2004 12 2137 2147
149. W. Chen J. Z. Lou C. Zhu J. Biol. Chem. 2010 285 35967 35978
150. A. Chigaev T. Buranda D. C. Dwyer E. R. Prossnitz L. A. Sklar Biophys. J. 2003 85 3951 3962
151. C. Zhu J. Z. Lou R. P. McEver Biorheology 2005 42 443 462
152. R. Alon M. L. Dustin Immunity 2007 26 17 27
153. R. P. McEver C. Zhu Nat. Immunol. 2007 8 1035 1037
154. F. Kong Z. H. Li W. M. Parks D. W. Dumbauld A. J. Garcia A. P. Mould M. J. Humphries C. Zhu Mol. Cell 2013 49 1060 1068
155. B. Savage E. Saldivar Z. M. Ruggeri Cell 1996 84 289 297
156. R. E. Isaacson P. C. Fusco C. C. Brinton H. W. Moon Infect. Immun. 1978 21 392 397
157. I. Ofek D. Mirelman N. Sharon Nature 1977 265 623 625
158. B. R. Keith L. Maurer P. A. Spears P. E. Orndorff Infect. Immun. 1986 53 693 696
159. I. Le Trong P. Aprikian B. A. Kidd M. Forero-Shelton V. Tchesnokova P. Rajagopal V. Rodriguez G. Interlandi R. Klevit V. Vogel R. E. Stenkamp E. V. Sokurenko W. E. Thomas Cell 2010 141 645 655
160. M. Forero W. E. Thomas C. Bland L. M. Nilsson E. V. Sokurenko V. Vogel Nano Lett. 2004 4 1593 1597
161. W. E. Thomas L. M. Nilsson M. Forero E. V. Sokurenko V. Vogel Mol. Microbiol. 2004 53 1545 1557
162. P. Aprikian V. Tchesnokova B. Kidd O. Yakovenko V. Yarov-Yarovoy E. Trinchina V. Vogel W. Thomas E. Sokurenko J. Biol. Chem. 2007 282 23437 23446
163. L. M. Nilsson W. E. Thomas E. V. Sokurenko V. Vogel Structure 2008 16 1047 1058
164. R. P. McEver C. Zhu Curr. Top. Membr. 2009 64 195 220
165. C. S. Chen J. Tan J. Tien Annu. Rev. Biomed. Eng. 2004 6 275 302
166. A. Katsumi A. W. Orr E. Tzima M. A. Schwartz J. Biol. Chem. 2004 279 12001 12004
167. S. Bajpai J. Correia Y. F. Feng J. Figueiredo S. X. Sun G. D. Longmore G. Suriano D. Wirtz Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008 105 18331 18336
168. G. A. Gomez R. W. McLachlan A. S. Yap Trends Cell Biol. 2011 21 499 505
169. S. Huveneers J. de Rooij J. Cell Sci. 2013 126 403 413
170. A. J. Xu T. A. Springer J. Biol. Chem. 2013 288 6317 6324
171. K. J. Green C. L. Simpson J. Invest. Dermatol. 2007 127 2499 2515
172. C. M. Niessen J. Invest. Dermatol. 2007 127 2525 2532
173. Y. Takai J. Miyoshi W. Ikeda H. Ogita Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2008 9 603 615
174. U. Rutishauser Nat. Rev. Neurosci. 2008 9 26 35