The inhibition of liposaccharide heptosyltransferase WaaC with multivalent glycosylated fullerenes: A new mode of glycosyltransferase inhibition

Chemistry - A European Journal

Volumn 18, Issue 2, 2012, Pages 641-651

  Durka, Maxime ^a   Buffet, Kevin ^a   Iehl, Julien ^b   Holler, Michel ^b   Nierengarten, Jean François ^a,b   Vincent, Stéphane P ^a  

^a UNIVERSITY OF NAMUR   (Belgium)

^b UNIVERSITÉ DE STRASBOURG   (France)

Author keywords

cell wall; fullerenes; heptose; inhibitors; multivalence; virulence

Indexed keywords

ANTIBACTERIAL AGENT; CELL WALLS; CORE STRUCTURE; CYCLOADDITION REACTION; GLYCOLIPIDS; GLYCOSYL TRANSFERASE; GLYCOSYLATED; GLYCOSYLTRANSFERASES; HEPTOSE; LIPOPOLYSACCHARIDES; MANNOPYRANOSE; MICROMOLAR RANGE; MULTIMERS; MULTIVALENCE; MULTIVALENT EFFECT; VIRULENCE;

ACETYLENE; BIOCHEMISTRY; CORROSION INHIBITORS; CYCLOADDITION; FULLERENES; SYNTHESIS (CHEMICAL);

SUGARS;

ENZYME INHIBITOR; FULLERENE DERIVATIVE; GLYCOSYLTRANSFERASE; LIPOOLIGOSACCHARIDE 1,5 HEPTOSYLTRANSFERASE; LIPOOLIGOSACCHARIDE 1,5-HEPTOSYLTRANSFERASE;

ARTICLE; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; DRUG ANTAGONISM; DRUG EFFECT; ENZYMOLOGY; ESCHERICHIA COLI; GLYCOSYLATION; IC 50; METABOLISM; SYNTHESIS;

ENZYME INHIBITORS; ESCHERICHIA COLI; FULLERENES; GLYCOSYLATION; GLYCOSYLTRANSFERASES; INHIBITORY CONCENTRATION 50; MODELS, MOLECULAR;

EID: 84855309983     PISSN: 09476539     EISSN: 15213765     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/chem.201102052     Document Type: Article

References (110)

1. Y. M. Chabre, R. Roy, Adv. Carbohydrate Chem. and Biochem. 2010, 63, 165.
2. T. Da Ros, M. Prato, Chem. Commun. 1999, 663
3. E. Nakamura, H. Isobe, Acc. Chem. Res. 2003, 36, 807
4. S. Bosi, T. Da Ros, G. Spalluto, M. Prato, Eur. J. Med. Chem. 2003, 38, 913
5. A. Bianco, T. Da Ros, in Fullerenes: Principles and Applications (Eds.:, F. Langa, J.-F. Nierengarten,), RSC Nanoscience and Nanotechnology Series, Cambridge, 2007, pp. 301-328.
6. A. Vasella, P. Uhlmann, C. A. A. Waldraff, F. Diederich, C. Thielgen, Angew. Chem. 1992, 104, 1383
7. Angew. Chem. Int. Ed. Engl. 1992, 31, 1388
8. Y. Wang, J. Cao, D. I. Schuster, S. R. Wilson, Tetrahedron Lett. 1995, 36, 6843
9. M. R. Banks, J. I. G. Cadogan, I. Gosney, P. K. G. Hodgson, P. R. R. Langridge-Smith, J. R. A. Millar, A. T. Taylor, J. Chem. Soc. Chem. Commun. 1995, 885
10. A. Yashiro, Y. Nishida, M. Ohno, S. Eguchi, K. Kobayashi, Tetrahedron Lett. 1998, 39, 9031
11. F. Cardullo, F. Diederich, L. Echegoyen, T. Habicher, N. Jayaraman, R. M. Leblanc, J. F. Stoddart, S. Wang, Langmuir 1998, 14, 1955
12. H. Kato, A. Yashiro, A. Mizuno, Y. Nishida, K. Kobayashi, H. Shinohara, Bioorg. Med. Chem. Lett. 2001, 11, 2935
13. A. Dondoni, A. Marra, Tetrahedron Lett. 2002, 43, 1649
14. Y. Mikata, S. Takagi, M. Tanahashi, S. Ishii, M. Obata, Y. Miyamoto, K. Wakita, T. Nishisaka, T. Hirano, T. Ito, M. Hoshino, C. Ohtsuki, M. Tanihara, S. Yano, Bioorg. Med. Chem. Lett. 2003, 13, 3289
15. H. Ito, T. Tada, M. Sudo, Y. Ishida, T. Hino, K. Saigo, Org. Lett. 2003, 5, 2643
16. H. Isobe, H. Mashima, H. Yorimitsu, E. Nakamura, Org. Lett. 2003, 5, 4461
17. Y. Nishida, A. Mizuno, H. Kato, A. Yashiro, T. Ohtake, K. Kobayashi, Chem. Biodiversity 2004, 1, 1452
18. H. Kato, N. Kaneta, S. Nii, K. Kobayashi, N. Fukui, H. Shinohara, Y. Nishida, Chem. Biodiversity 2005, 2, 1232
19. H. Kato, C. Böttcher, A. Hirsch, Eur. J. Org. Chem. 2007, 2659
20. S. Tanimoto, S. Sakai, S. Matsumura, D. Takahashi, K. Toshima, Chem. Commun. 2008, 5767.
21. H. Isobe, K. Cho, N. Solin, D. B. Werz, P. H. Seeberger, E. Nakamura, Org. Lett. 2007, 9, 4611
22. G. Rocha Pereira, L. J. Santos, I. Luduvico, R. Brondi Alves, R. Pereira de Freitas, Tetrahedron Lett. 2010, 51, 1022.
23. J.-F. Nierengarten, J. Iehl, V. Oerthel, M. Holler, B. M. Illescas, A. Munoz, N. Martin, J. Rojo, M. Sanchez-Navarro, S. Cecioni, S. Vidal, K. Buffet, M. Durka, S. P. Vincent, Chem. Commun. 2010, 46, 3860.
24. For a review on fullerene hexa-adducts, see:, A. Hirsch, O. Vostrowsky, Eur. J. Org. Chem. 2001, 829.
25. M. Durka, K. Buffet, J. Iehl, M. Holler, J.-F. Nierengarten, J. Taganna, J. Bouckaert, S. P. Vincent, Chem. Commun. 2011, 47, 1321.
26. M. Sánchez-Navarro, A. Muñoz, B. M. Illescas, J. Rojo, N. Martín, Chem. Eur. J. 2011, 17, 766
27. S. Cecioni, V. Oerthel, J. Iehl, M. Holler, D. Goyard, J.-P. Praly, A. Imberty, J.-F. Nierengarten, S. Vidal, Chem. Eur. J. 2011, 17, 3252.
28. P. Compain, C. Decroocq, J. Iehl, M. Holler, D. Hazelard, T. Mena Barragán, C. Ortiz Mellet, J.-F. Nierengarten, Angew. Chem. 2010, 122, 5889
29. Angew. Chem. Int. Ed. 2010, 49, 5753.
30. D. H. Dube, C. R. Bertozzi, Nat. Rev. Drug Discov. 2005, 4, 477.
31. E. E. Simanek, G. J. McGarvey, J. A. Jablonowski, C. H. Wong, Chem. Rev. 1998, 98, 833.
32. S. Berg, D. Kaur, M. Jackson, P. J. Brennan, Glycobiology 2007, 17, 35r.
33. P. Compain, O. R. Martin, Bioorg. Med. Chem. 2001, 9, 3077
34. M. L. Mitchell, F. Tian, L. V. Lee, C. H. Wong, Angew. Chem. 2002, 114, 3167
35. Angew. Chem. Int. Ed. 2002, 41, 3041
36. S. H. Khan, S. C. Crawley, O. Kanie, O. Hindsgaul, J. Biol. Chem. 1993, 268, 2468
37. B. Müller, C. Schaub, R. R. Schmidt, Angew. Chem. 1998, 110, 3021
38. Angew. Chem. Int. Ed. 1998, 37, 2893
39. M. M. Palcic, L. D. Heerze, O. P. Srivastava, O. Hindsgaul, J. Biol. Chem. 1989, 264, 17174
40. T. Kajimoto, M. Node, Synthesis 2009, 3179
41. M. D. Burkart, S. P. Vincent, C.-H. Wong, Chem. Commun. 1999, 1525
42. H. Y. Sun, S. W. Lin, T. P. Ko, J. F. Pan, C. L. Liu, C. N. Lin, A. H. J. Wang, C. H. Lin, J. Biol. Chem. 2007, 282, 9973
43. K. Takaya, N. Nagahori, M. Kurogochi, T. Furuike, N. Miura, K. Monde, Y. C. Lee, S. I. Nishimura, J. Med. Chem. 2005, 48, 6054
44. L. V. Lee, M. L. Mitchell, S. J. Huang, V. V. Fokin, K. B. Sharpless, C. H. Wong, J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 9588
45. K. Hosoguchi, T. Maeda, J. Furukawa, Y. Shinohara, H. Hinou, M. Sekiguchi, H. Togame, H. Takemoto, H. Kondo, S. I. Nishimura, J. Med. Chem. 2010, 53, 5607
46. T. Pesnot, R. Jorgensen, M. M. Palcic, G. K. Wagner, Nat. Chem. Biol. 2010, 6, 321
47. N. L. Rose, G. C. Completo, S.-H. Lin, M. McNeil, M. Palcic, T. L. Lowary, J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 6721
48. M. B. Lazarus, Y. Nam, J. Jiang, P. Sliz, S. Walker, Nature 2011, 469, 564.
49. J. C. Errey, S. S. Lee, R. P. Gibson, C. M. Fleites, C. S. Barry, P. M. J. Jung, A. C. O'Sullivan, B. G. Davis, G. J. Davies, Angew. Chem. 2010, 122, 1256
50. Angew. Chem. Int. Ed. 2010, 49, 1234
51. J. F. May, R. A. Splain, C. Brotschi, L. L. Kiessling, Proc. Nat. Acad. Sci. USA 2009, 106, 11851
52. L. L. Lairson, B. Henrissat, G. J. Davies, S. G. Withers, Annu. Rev. Biochem. 2008, 77, 521
53. C. Breton, L. Snajdrova, C. Jeanneau, J. Koca, A. Imberty, Glycobiology 2006, 16, 29R
54. T.-S. A. Wang, T. J. Lupoli, Y. Sumida, H. Tsukamoto, Y. Wu, Y. Rebets, D. E. Kahne, S. Walker, J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 8528.
55. S. G. Withers, Carbohydr. Polym. 2001, 21, 325
56. L. L. Lairson, C. P. C. Chiu, H. D. Ly, S. He, W. W. Wakarchuk, N. C. J. Strynadka, S. G. Withers, J. Biol. Chem. 2004, 279, 28339
57. M. D. Burkart, S. P. Vincent, A. Düffels, B. W. Murray, S. V. Ley, C.-H. Wong, Bioorg. Med. Chem. 2000, 8, 1937
58. P. A. Frantom, J. K. Coward, J. S. Blanchard, J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 6626.
59. M. Lahmann, Top Curr. Chem. 2009, 288, 17
60. J. J. Lundquist, E. J. Toone, Chem. Rev. 2002, 102, 555
61. R. J. Pieters, Org. Biomol. Chem. 2009, 7, 2013
62. M. Touaibia, R. Roy, in Application of Multivalent Mannosylated Dendrimers in Glycobiology, Vol. 3 (Ed.:, J. P. Kamerling,), Elsevier, Oxford, 2007, pp. 781-829
63. V. H. Lillelund, H. H. Jensen, J. Liang, M. Bols, Chem. Rev. 2002, 102, 515
64. S. Cecioni, O. A. Argintaru, T. Docsa, P. Gergely, J. P. Praly, S. Vidal, New J. Chem. 2009, 33, 148
65. A. Imberty, Y. M. Chabre, R. Roy, Chem. Eur. J. 2008, 14, 7490
66. L. L. Kiessling, J. E. Gestwicki, L. E. Strong, Angew. Chem. 2006, 118, 2408
67. Angew. Chem. Int. Ed. 2006, 45, 2348.
68. S. Gronow, H. Brade, J. Endotoxin Res. 2001, 7, 3
69. A. Silipo, A. Molinaro, T. Ierano, A. De Soyza, L. Sturiale, D. Garozzo, C. Aldridge, P. A. Corris, C. M. A. Khan, R. Lanzetta, M. Parrilli, Chem. Eur. J. 2007, 13, 3501.
70. C. M. Kahler, A. Datta, Y.-L. Tzeng, R. W. Carlson, D. S. Stephens, Glycobiology 2005, 15, 409.
71. E. T. Rietschel, T. Kirikae, F. U. Schade, U. Mamat, G. Schmidt, H. Loppnow, A. J. Ulmer, U. Zähringer, U. Seydel, F. Di Padova, M. Schreier, H. Brade, FASEB J. 1994, 8, 217.
72. W. G. Coleman, Jr., L. Leive, J. Bacteriol. 1979, 139, 899
73. S. Escaich, Curr. Opin. Chem. Biol. 2008, 12, 400
74. F. Moreau, N. Desroy, J. M. Genevard, V. Vongsouthi, V. Gerusz, G. Le Fralliec, C. Oliveira, S. Floquet, A. Denis, S. Escaich, K. Wolf, M. Busemann, A. Aschenbrenner, Bioorg. Med. Chem. Lett. 2008, 18, 4022.
75. A. Zamyatina, S. Gronow, C. Oertelt, M. Puchberger, H. Brade, P. Kosma, Angew. Chem. 2000, 112, 4322
76. Angew. Chem. Int. Ed. 2000, 39, 4150.
77. H. Dohi, R. Périon, M. Durka, M. Bosco, Y. Roué, F. Moreau, S. Grizot, A. Ducruix, S. Escaich, S. P. Vincent, Chem. Eur. J. 2008, 14, 9530.
78. S. Grizot, M. Salem, V. Vongsouthi, L. Durand, F. Moreau, H. Dohi, S. Vincent, S. Escaich, A. Ducruix, J. Mol. Biol. 2006, 363, 383.
79. S. Oscarson, in Glycoscience Synthesis of Oligosaccharides and Glycoconjugates, Vol. 186 (Eds.:, H. Driguez, J. Thiem,), Springer, Berlin, 1997, p. 171
80. S. Oscarson, Carbohydr. Polym. 2001, 44, 305
81. T. Ohara, A. Adibekian, D. Esposito, P. Stallforth, P. H. Seeberger, Chem. Commun. 2010, 4106
82. D. Crich, A. Banerjee, J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 8078.
83. G. J. P. H. Boons, M. Overhand, G. A. van der Marel, J. H. van Boom, Carbohydr. Res. 1989, 192, c 1
84. G. J. P. H. Boons, M. Overhand, G. A. van der Marel, J. H. van Boom, Angew. Chem. 1989, 101, 1538
85. Angew. Chem. Int. Ed. Engl. 1989, 28, 1504
86. G. J. P. H. Boons, G. A. van der Marel, J. H. van Boom, J. T. Poolman, Recl. Trav. Chim. Pays-Bas 1989, 108, 339.
87. M. Durka, A. Tikad, R. Périon, M. Bosco, M. Andaloussi, S. Floquet, E. Malacain, F. Moreau, M. Oxoby, V. Gerusz, S. P. Vincent, Chem. Eur. J. 2011, 17, 11305.
88. J. Iehl, J. F. Nierengarten, Chem. Eur. J. 2009, 15, 7306.
89. J. Iehl, R. Pereira de Freitas, B. Delavaux-Nicot, J.-F. Nierengarten, Chem. Commun. 2008, 2450.
90. J. Iehl, J.-F. Nierengarten, Chem. Commun. 2010, 46, 4160
91. J. Iehl, M. Holler, J.-F. Nierengarten, K. Yoosaf, J. M. Malicka, N. Armaroli, J.-M. Strub, A. Van Dorsselaer, B. Delavaux-Nicot, Aust. J. Chem. 2011, 64, 153
92. P. Fortgang, E. Maisonhaute, C. Amatore, B. Delavaux-Nicot, J. Iehl, J.-F. Nierengarten, Angew. Chem. 2011, 123, 2412
93. Angew. Chem. Int. Ed. 2011, 50, 2364.
94. D. J. Harvey, Mass Spectrom. Rev. 1999, 18, 349.
95. R. Kessinger, J. Crassous, A. Herrmann, M. Rüttiman, L. Echegoyen, F. Diederich, Angew. Chem. 1998, 110, 2022
96. Angew. Chem. Int. Ed. 1998, 37, 1919
97. N. N. P. Moonen, C. Thilgen, L. Echegoyen, F. Diederich, Chem. Commun. 2000, 335.
98. D. Felder, H. Nierengarten, J.-P. Gisselbrecht, C. Boudon, E. Leize, J.-F. Nicoud, M. Gross, A. Van Dorsselaer, J.-F. Nierengarten, New J. Chem. 2000, 24, 687
99. Y. Rio, G. Enderlin, C. Bourgogne, J.-F. Nierengarten, J.-P. Gisselbrecht, M. Gross, G. Accorsi, N. Armaroli, Inorg. Chem. 2003, 42, 8783
100. M. Gutierrez-Nava, G. Accorsi, P. Masson, N. Armaroli, J.-F. Nierengarten, Chem. Eur. J. 2004, 10, 5076
101. H. Herschbach, K. Hosomizu, U. Hahn, E. Leize, A. Van Dorsselaer, H. Imahori, J.-F. Nierengarten, Anal. Bioanal. Chem. 2006, 386, 46
102. J. Iehl, M. Vartanian, M. Holler, J.-F. Nierengarten, B. Delavaux-Nicot, J.-M. Strub, A. Van Dorsselaer, Y. Wu, J. Mohanraj, K. Yoosaf, N. Armaroli, J. Mater. Chem. 2011, 21, 1562.
103. B. A. Johns, C. R. Johnson, Tetrahedron Lett. 1998, 39, 749.
104. A. Lohse, K. B. Jensen, K. Lundgren, M. Bols, Bioorg. Med. Chem. 1999, 7, 1965.
105. T. Wennekes, R. J. B. H. N. van den Berg, K. M. Bonger, W. E. Donker-Koopman, A. Ghisaidoobe, G. A. van der Marel, A. Strijland, J. M. F. G. Aerts, H. S. Overkleeft, Tetrahedron: Asymmetry 2009, 20, 836
106. A. J. Cagnoni, O. Varela, S. G. Gouin, J. Kovensky, M. L. Uhrig, J. Org. Chem. 2011, 76, 3064.
107. J. Diot, M. I. Garcia-Moreno, S. G. Gouin, C. Ortiz Mellet, K. Haupt, J. Kovensky, Org. Biomol. Chem. 2009, 7, 357.
108. J. E. Gestwicki, C. W. Cairo, L. E. Strong, K. A. Oetjen, L. L. Kiessling, J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 14922
109. C. Ferrandiz-Huertas, J. Isac-García, F. Pérez-Balderas, F. Santoyo- González, Synthesis 2005, 6, 939.
110. Y. Yamada, K. Matsuura, K. Kobayashi, Bioorg. Med. Chem. 2005, 13, 1913.