Intrinsically disordered proteins: The new sequence-structure-function relations

Wuli Huaxue Xuebao/ Acta Physico - Chimica Sinica

Volumn 26, Issue 8, 2010, Pages 2061-2072

  Huang, Young Qi ^a   Liu, Zhi Rong ^a  

^a PEKING UNIVERSITY   (China)

Author keywords

Drug design; Intrinsically disordered protein; Molecular recognition; Protein folding; Protein interaction; Protein structure prediction

Indexed keywords

EID: 77955046467     PISSN: 10006818     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: None     Document Type: Review

References (144)

1. Fischer, E. Ber. Dt. Chem. Ges., 1894, 27: 2985
2. Wu, H. Chin. J. Physiol., 1931, 1: 219
3. Mirsky, A. E.; Pauling, L. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A., 1936, 22: 439
4. Uversky, V. N. Protein Sci., 2002, 11: 739
5. Dunker, A. K.; Brown, C. J.; Lawson, J. D.; Iakoucheva, L. M.; Obradovic, Z. Biochemistry, 2002, 41: 6573
6. Wright, P. E.; Dyson, H. J. J. Mol. Biol., 1999, 293: 321
7. Schweers, O.; Schonbrunn-Hanebeck, E.; Marx, A.; Mandelkow, E. J. Biol. Chem., 1994, 269: 24290
8. Sickmeier, M.; Hamilton, J. A.; LeGall, T.; Vacic, V.; Cortese, M. S.; Tantos, A.; Szabo, B.; Tompa, P.; Chen, J.; Uversky, V. N.; Obradovic, Z.; Dunker, A. K. Nucleic Acids Res., 2007, 35: D786
9. Dunker, A. K.; Lawson, J. D.; Brown, C. J.; Williams, R. M.; Romero, P.; Oh, J. S.; Oldfield, C. J.; Campen, A. M.; Ratliff, C. M.; Hipps, K. W.; Ausio, J.; Nissen, M. S.; Reeves, R.; Kang, C.; Kissinger, C. R.; Bailey, R.W.; Griswold, M. D.; Chiu, W.; Garner, E. C.; Obradovic, Z. J. Mol. Graph. Model., 2001, 19: 26
10. Dyson, H. J.; Wright, P. E. Nat. Rev. Mol. Cell Biol., 2005, 6: 197
11. Eliezer, D. Curr. Opin. Struct. Biol., 2009, 19: 23
12. Receveur-Bréchot, V.; Bourhis, J. M.; Uversky, V. N.; Canard, B. Longhi, S. Proteins, 2006, 62: 24
13. Fontana, A.; Zambonin, M.; de Laureto, P. P.; DeFilippis, V.; Clementi, A.; Scaramella, E. J. Mol. Biol., 1997, 266: 223
14. Iakoucheva, L. M.; Kimzey, A. L.; Masselon, C. D.; Bruce, J. E.; Garner, E. C.; Brown, C. J.; Dunker, A. K.; Smith, R. D.; Ackerman, E. J. Protein Sci., 2001, 10: 560
15. Dyson, H. J.; Wright, P. E. Chem. Rev., 2004, 104: 3607
16. Muchmore, S. W.; Sattler, M.; Liang, H.; Meadows, R. P.; Harlan, J. E.; Yoon, H. S.; Nettesheim, D.; Chang, B. S.; Thompson, C. B.; Wong, S. L.; Ng, S. C.; Fesik, S. W. Nature, 1996, 381: 335
17. Li, C. G.; Charlton, L. M.; Lakkavaram, A.; Seagle, C.; Wang, G. F.; Young, G. B.; Macdonald, J. M.; Pielak, G. J. J. Am. Chem. Soc., 2008, 130: 6310
18. Yoon, M. K.; Venkatachalam, V.; Huang, A.; Choi, B. S.; Stultz, C. M.; Chou, J. J. Protein Sci., 2009, 18: 337
19. Radhakrishnan, I.; Pérez-Alvarado, G. C.; Dyson, H. J.; Wright, P. E. FEBS Lett., 1998, 430: 317
20. Fuxreiter, M.; Simon, I.; Friedrich, P.; Tompa, P. J. Mol. Biol., 2004, 338: 1015
21. Csizmók, V.; Bákor, M.; Banki, P.; Klement, T.; Medzihradszky, F.; Friedrich, P.; Tompa, K. A.; Tompa, P. Biochemistry, 2005, 44: 3955
22. Fuxreiter, M.; Tompa, P.; Simon, I. Bioinformatics, 2007, 23: 950
23. Oldfield, C. J.; Cheng, Y. G.; Cortese, M. S.; Romero, P.; Uversky, V. N.; Dunker, A. K. Biochemistry, 2005, 44: 12454
24. Mohan, A.; Oldfield, C. J.; Radivojac, P.; Vacic, V.; Cortese, M. S.; Dunker, A. K.; Uversky, V. N. J. Mol. Biol., 2006, 362: 1043
25. Mészáros, B.; Simon, I.; Dosztányi, Z. PLoS Comput. Biol., 2009, 5: e1000376
26. Radhakrishnan, I.; Pérez-Alvarado, G. C.; Parker, D.; Dyson, H. J.; Montminy, M. R.; Wright, P. E. Cell, 1997, 91: 741
27. Sugase, K.; Dyson, H. J.; Wright, P. E. Nature, 2007, 447: 1021
28. Tompa, P.; Fuxreiter, M. Trends Biochem. Sci., 2008, 33: 2
29. Dosztányi, Z.; Csizómk, V.; Tompa, P.; Simon, I. J. Mol. Biol., 2005, 347: 827
30. Ellis, R. J.; Minton, A. P. Nature, 2003, 425: 27
31. McNulty, B. C.; Young, G. B.; Pielak, G. J. J. Mol. Biol., 2006, 355: 893
32. Flaugh, S. L.; Lumb, K. J. Biomacromolecules, 2001, 2: 538
33. Mouillon, J. M.; Eriksson, S. K.; Harryson, P. Plant Physiol., 2008, 148: 1925
34. Dedmon, M. M.; Patel, C. N.; Young, G. B.; Pielak, G. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A., 2002, 99: 12681
35. Croke, R. L.; Sallum, C. O.; Watson, E.; Watt, E. D.; Alexandrescu, A. T. Protein Sci., 2008, 17: 1434
36. Wang, W.; Xu, W. X.; Levy, Y.; Trizac, E.; Wolynes, P. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A., 2009, 106: 5517
37. Zhou, H. X. Arch. Biochem. Biophys., 2008, 469: 76
38. Meier, S.; Blackledge, M.; Grzesiek, S. J. Chem. Phys., 2008, 128: 052204
39. Shortle, D.; Ackerman, M. S. Science, 2001, 293: 487
40. Blackledge, M. Prog. Nucl. Magn. Reson. Spectrosc., 2005, 46: 23
41. Jensen, M. R.; Markwick, P. R. L.; Meier, S.; Griesinger, C.; Zweckstetter, M.; Grzesiek, S.; Bernad́, P.; Blackledge, M. Structure, 2009, 17: 1169
42. Bernadó, P.; Mylonas, E.; Petoukhov, M. V.; Blackledge, M.; Svergun, D. I. J. Am. Chem. Soc., 2007, 129: 5656
43. Mittag, T.; Forman-Kay, J. D. Curr. Opin. Struct. Biol., 2007, 17: 3
44. Chen, H. M.; Rhoades, E. Curr. Opin. Struct. Biol., 2008, 18: 51
45. Huang, F.; Rajagopalan, S.; Settanni, G.; Marsh, R. J.; Armoogum, D. A.; Nicolaou, N.; Bain, A. J.; Lerner, E.; Haas, E.; Ying, L.; Fersht, A. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A., 2009, 106: 20758
46. Hegedüs, T.; Serohijos, A. W. R.; Dokholyan, N. V.; He, L. H.; Riordan, J. R. J. Mol. Biol., 2008, 378: 1052
47. Solt, I.; Magyar, C.; Simon, I.; Tompa, P.; Fuxreiter, M. Proteins, 2006, 64: 749
48. Ganguly, D.; Chen, J. H. J. Am. Chem. Soc., 2009, 131: 5214
49. Smith, L. J. Methods, 2004, 34: 144
50. Huang, J. R.; Grzesiek, S. J. Am. Chem. Soc., 2010, 132: 694
51. Lindorff-Larsen, K.; Kristjansdottir, S.; Teilum, K.; Fieber, W.; Dobson, C. M.; Poulsen, F. M.; Vendruscolo, M. J. Am. Chem. Soc., 2004, 126: 3291
52. Mylonas, E.; Hascher, A.; Bernadó, P.; Blackledge, M.; Mandelkow, E.; Svergun, D. I. Biochemistry, 2008, 47: 10345
53. Choy, W. Y.; Forman-Kay, J. D. J. Mol. Biol., 2001, 308: 1011
54. Marsh, J. A.; Neale, C.; Jack, F. E.; Choy, W. Y.; Lee, A. Y.; Crowhurst, K. A.; Forman-Kay, J. D. J. Mol. Biol., 2007, 367: 1494
55. Marsh, J. A.; Forman-Kay, J. D. J. Mol. Biol., 2009, 391: 359
56. Romero, P.; Obradovic, Z.; Li, X. H.; Garner, E. C.; Brown, C. J.; Dunker, A. K. Proteins, 2001, 42: 38
57. Radivojac, P.; Iakoucheva, L. M.; Oldfield, C. J.; Obradovic, Z.; Uversky, V. N.; Dunker, A. K. Biophys. J., 2007, 92: 1439
58. Galzitskaya, O. V.; Garbuzynskiy, S. O.; Lobanov, M. Y. J. Phys.-Condes. Matter, 2007, 19: 285225
59. Romero, P.; Obradovic, Z.; Kissinger, C.; Villafranca, J. E.; Dunker, A. K. Proc. IEEE Int. Conf. Neural Networks, 1997, 1: 90
60. Ferron, F.; Longhi, S.; Canard, B.; Karlin, D. Proteins, 2006, 65: 1
61. He, B.; Wang, K. J.; Liu, Y. L.; Xue, B.; Uversky, V. N.; Dunker, A. K. Cell Res., 2009, 19: 929
62. Prilusky, J.; Felder, C. E.; Zeev-Ben-Mordehai, T.; Rydberg, E. H.; Man, O.; Beckmann, J. S.; Silman, I.; Sussman, J. L. Bioinformatics, 2005, 21: 3435
63. Schlessinger, A.; Punta, M.; Rost, B. Bioinformatics, 2007, 23: 2376
64. Ward, J. J.; Sodhi, J. S.; McGuffin, L. J.; Buxton, B. F.; Jones, D. T. J. Mol. Biol., 2004, 337: 635
65. Linding, R.; Russell, R. B.; Neduva, V.; Gibson, T. J. Nucleic Acids Res., 2003, 31: 3701
66. Linding, R.; Jensen, L. J.; Diella, F.; Bork, P.; Gibson, T. J.; Russell, R. B. Structure, 2003, 11: 1453
67. Coeytaux, K.; Poupon, A. Bioinformatics, 2005, 21: 1891
68. Yang, Z. R.; Thomson, R.; McNeil, P.; Esnouf, R. M. Bioinformatics, 2005, 21: 3369
69. Bryson, K.; McGuffin, L. J.; Marsden, R. L.; Ward, J. J.; Sodhi, J. S.; Jones, D. T. Nucleic Acids Res., 2005, 33: W36
70. Vullo, A.; Bortolami, O.; Pollastri, G.; Tosatto, S. C. E. Nucleic Acids Res., 2006, 34: W164
71. Shimizu, K.; Muraoka, Y.; Hirose, S.; Tomii, K.; Noguchi, T. BMC Bioinformatics, 2007, 8: 78
72. Galzitskaya, O. V.; Garbuzynskiy, S. O.; Lobanov, M. Y. Bioinformatics, 2006, 22: 2948
73. Noivirt-Brik, O.; Prilusky, J.; Sussman, J. L. Proteins, 2009, 77: 210
74. Liu, J. G.; Perumal, N. B.; Oldfield, C. J.; Su, E. W.; Uversky, V. N.; Dunker, A. K. Biochemistry, 2006, 45: 6873
75. Iakoucheva, L. M.; Brown, C. J.; Lawson, J. D.; Obradović, Z.; Dunker, A. K. J. Mol. Biol., 2002, 323: 573
76. Cheng, Y. G.; LeGall, T.; Oldfield, C. J.; Dunker, A. K.; Uversky, V. N. Biochemistry, 2006, 45: 10448
77. Xie, H. B.; Vucetic, S.; Iakoucheva, L. M.; Oldfield, C. J.; Dunker, A. K.; Uversky, V. N.; Obradovic, Z. J. Proteome Res., 2007, 6: 1882
78. Galea, C. A.; Wang, Y.; Sivakolundu, S. G.; Kriwacki, R. W. Biochemistry, 2008, 47: 7598a
79. Uversky, V. N. Frontiers Biosci., 2009, 14: 5188
80. Ji, L. N.; Du, H. N.; Zhang, F.; Li, H. T.; Luo, X. Y.; Hu, J.; Hu, H. Y. Protein J., 2005, 24: 209
81. Kang, N.; Chen, D.; Wang, L.; Duan, L.; Liu, S. R.; Tang, L.; Liu, Q. F.; Cui, L. X.; He, W. Cell. Mol. Immunol., 2008, 5: 333
82. Zhang, M. S.; Pickart, C. M.; Coffino, P. EMBOJ., 2003, 22: 1488
83. Peña, M. M. O.; Melo, S. P.; Xing, Y. Y.; White, K.; Barbour, K. W.; Berger, F. G. J. Biol. Chem., 2009, 284: 31597
84. Liao, S. H.; Shang, Q.; Zhang, X. C.; Zhang, J. H.; Xu, C.; Tu, X. M. Biochem. J., 2009, 422: 207
85. Kriwacki, R. W.; Hengst, L.; Tennant, L.; Reed, S. I.; Wright, P. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A., 1996, 93: 11504
86. Dames, S. A.; Martinez-Yamout, M.; De Guzman, R. N.; Dyson, H. J.; Wright, P. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A., 2002, 99: 5271
87. Elkins, J. M.; Hewitson, K. S.; McNeill, L. A.; Seibel, J. F.; Schlemminger, I.; Pugh, C. W.; Ratcliffe, P. J.; Schofield, C. J. J. Biol. Chem., 2003, 278: 1802
88. Dunker, A. K.; Cortese, M. S.; Romero, P.; Iakoucheva, L. M.; Uversky, V. N. FEBS J., 2005, 272: 5129
89. Haynes, C.; Oldfield, C. J.; Ji, F.; Klitgord, N.; Cusick, M. E.; Radivojac, P.; Uversky, V. N.; Vidal, M.; Iakoucheva, L. M. PLoS Comput. Biol., 2006, 2: e100
90. Singh, G. P.; Ganapathi, M.; Dash, D. Proteins, 2007, 66: 761
91. Patil, A.; Nakamura, H. FEBS Lett., 2006, 580: 2041
92. Tompa, P.; Szász, C.; Buday, L. Trends Biochem. Sci., 2005, 30: 484
93. Mészáros, B.; Tompa, P.; Simon, I.; Dosztányi, Z. J. Mol. Biol., 2007, 372: 549
94. Gunasekaran, K.; Tsai, C. J.; Kumar, S.; Zanuy, D.; Nussinov, R. Trends Biochem. Sci., 2003, 28: 81
95. Schreiber, G.; Haran, G.; Zhou, H. X. Chem. Rev., 2009, 109: 839
96. Shoemaker, B. A.; Portman, J. J.; Wolynes, P. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A., 2000, 97: 8868
97. Wang, J.; Zhang, K.; Lu, H. Y.; Wang, E. K. Phys. Rev. Lett., 2006, 96: 168101
98. Wang, J.; Zhang, K.; Lu, H. Y.; Wang, E. K. Biophys. J., 2006, 91: 866
99. Levy, Y.; Onuchic, J. N.; Wolynes, P. G. J. Am. Chem. Soc., 2007, 129: 738
100. Turjanski, A. G.; Gutkind, J. S.; Best, R. B.; Hummer, G. PLoS Comput. Biol., 2008, 4: e1000060
101. Crespin, M. O.; Boys, B. L.; Konermann, L. FEBS Lett., 2005, 579: 271
102. Huang, Y. Q.; Liu, Z. R. J. Mol. Biol., 2009, 393: 1143
103. Iakoucheva, L. M.; Radivojac, P.; Brown, C. J.; O'Connor, T. R.; Sikes, J. G.; Obradovic, Z.; Dunker, A. K. Nucleic Acids Res., 2004, 32: 1037
104. Ferrell Jr., J. E. Trends Biochem. Sci., 1996, 21: 460
105. Borg, M.; Mittag, T.; Pawson, T.; Tyers, M.; Forman-Kay, J. D.; Chan, H. S. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A., 2007, 104: 9650
106. Zor, T.; Mayr, B. M.; Dyson, H. J.; Montminy, M. R.; Wright, P. E. J. Biol. Chem., 2002, 277: 42241
107. Liu, J. T.; Faeder, J. R.; Camacho, C. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A., 2009, 106: 19819
108. Singh, G. P.; Dash, D. Proteins, 2007, 68: 602
109. Shimizu, K.; Toh, H. J. Mol. Biol., 2009, 392: 1253
110. Staneva, I.; Wallin, S. J. Mol. Biol., 2009, 393: 1118
111. Hu, X.; Lee, M. S.; Wallqvist, A. Biochemistry, 2009, 48: 11158
112. Kleerekoper, Q. K.; Putkey, J. A. J. Biol. Chem., 2009, 284: 7455
113. Chen, X.; Solomon, W. C.; Kang, Y.; Cerda-Maira, F.; Darwin, K. H.; Walters, K. J. J. Mol. Biol., 2009, 392: 208
114. Wells, M.; Tidow, H.; Rutherford, T. J.; Markwick, P.; Jensen, M. R.; Mylonas, E.; Svergun, D. I.; Blackledge, M.; Fersht, A. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A., 2008, 105: 5762
115. Vajda, S.; Weng, Z. P.; Rosenfeld, R.; DeLisi, C. Biochemistry, 1994, 33: 13977
116. Gupta, N.; Irbäck, A. J. Chem. Phys., 2004, 120: 3983
117. Wang, J.; Lu, Q.; Lu, H. P. PLoS Comput. Biol., 2006, 2: e78
118. Levy, Y.; Wolynes, P. G.; Onuchic, J. N. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A., 2004, 101: 511
119. Verkhivker, G. M.; Bouzida, D.; Gehlhaar, D. K.; Rejto, P. A.; Freer, S. T.; Rose, P. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A., 2003, 100: 5148
120. Chen, H. F.; Luo, R. J. Am. Chem. Soc., 2007, 129: 2930
121. Chen, H. F. J. Chem. Theory Comput., 2008, 4: 1360
122. Qin, F.; Chen, Y.; Li, Y. X.; Chen, H. F. J. Chem. Phys., 2009, 131: 115103
123. Wang, K. Y. Chem. Life, 2006, 26: 199
124. Chen, H. F. PLoS ONE, 2009, 4: e6516
125. Cao, Z. X.; Wang, J. H. J. Biomol. Struct. Dyn., 2010, 5: 651
126. Wang, J. H.; Cao, Z. X.; Li, S. Q. Curr. Comput. Aided Drug Des.2009, 5: 280
127. Ng, K. P.; Potikyan, G.; Savene, R. O. V.; Denny, C. T.; Uversky, V. N.; Lee, K. A. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A., 2007, 104: 479
128. Smith, L. J.; Fiebig, K. M.; Schwalbe, H.; Dobson, C. M. Folding Des., 1996, 1: R95
129. Adams, M.; Joachimiak, A.; Kim, R.; Montelione, G. T.; Norvell, J. J. Struct. Funct. Genomics, 2004, 5: 1
130. Bandaru, V.; Cooper, W.; Wallace, S. S.; Doublie, S. Acta Crystallogr. Sect. D-Biol. Crystallogr., 2004, 60: 1142
131. Lippow, S. M.; Tidor, B. Curr. Opin. Biotech., 2007, 18: 305
132. Floudas, C. A.; Fung, H. K.; McAllister, S. R.; Mönigmann, M.; Rajgaria, R. Chem. Eng. Sci., 2006, 61: 966
133. Kim, D. E.; Blum, B.; Bradley, P.; Baker, D. J. Mol. Biol., 2009, 393: 249
134. Liu, S.; Liu, S. Y.; Zhu, X. L.; Liang, H. H.; Cao, A. N.; Chang, Z. J.; Lai, L. H. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A., 2007, 104: 5330
135. Zheng, C. J.; Han, L. Y.; Yap, C. W.; Ji, Z. L.; Cao, Z. W.; Chen, Y. Z. Pharmacol. Rev., 2006, 58: 259
136. Chène, P. Mol. Cancer Res., 2004, 2: 20
137. Wasylyk, C.; Salvi, R.; Argentini, M.; Dureuil, C.; Delumeau, I.; Abecassis, J.; Debussche, L.; Wasylyk, B. Oncogene, 1999, 18: 1921
138. Chène, P.; Fuchs, J.; Bohn, J.; García-Echeverría, C.; Furet, P.; Fabbro, D. J. Mol. Biol., 2000, 299: 245
139. Vassilev, L. T. Cell Cycle, 2004, 3: 419
140. Best, J. L.; Amezcua, C. A.; Mayr, B.; Flechner, L.; Murawsky, C. M.; Emerson, B.; Zor, T.; Gardner, K. H.; Montminy, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A., 2004, 101: 17622
141. Cheng, Y.; LeGall, T.; Oldfield, C. J.; Mueller, J. P.; Van, Y. Y. J.; Romero, P.; Cortese, M. S.; Uversky, V. N.; Dunker, A. K. Trends Biotech., 2006, 24: 435
142. Cortese, M. S.; Uversky, V. N.; Dunker, A. K. Prog. Biophys. Mol. Biol., 2008, 98: 85
143. Horn, J. R.; Kraybill, B.; Petro, E. J.; Coales, S. J.; Morrow, J. A.; Hamuro, Y.; Kossiakoff, A. A. Biochemistry, 2006, 45: 8488
144. Vamvaca, K.; Jelesarov, I.; Hilvert, D. J. Mol. Biol., 2008, 382: 971