Coordination dynamics of zinc in proteins

Chemical Reviews

Volumn 109, Issue 10, 2009, Pages 4682-4707

  Maret, Wolfgang ^a,b,c   Li, Yuan ^b,d  

^a University of Texas Medical Branch School of Medicine   (United States)

^b Department of Community Health ^*  (United States)

^c KING'S COLLEGE LONDON   (United Kingdom)

^d HARVARD SCHOOL OF PUBLIC HEALTH   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CELLULAR DISTRIBUTIONS; COORDINATION DYNAMICS; CYTOPLASMIC MEMBRANE; PROTEOMES; SPECIAL CLASS; SUB-CELLULAR; ZINC CONCENTRATION; ZINC FINGER DOMAINS; ZINC IONS; ZINC TRANSPORT;

AMINES; CELL MEMBRANES; METAL IONS; NUCLEIC ACIDS; PROTEINS; TRANSITION METAL COMPOUNDS; ZINC METALLOGRAPHY;

ZINC;

LIGAND; METALLOPROTEIN; PROTEOME; ZINC;

ANIMAL; ARTICLE; CHEMISTRY; HUMAN; METABOLISM; PHYSICAL CHEMISTRY;

ANIMALS; HUMANS; LIGANDS; METALLOPROTEINS; PHYSICOCHEMICAL PROCESSES; PROTEOME; ZINC;

EID: 70350680995     PISSN: 00092665     EISSN: 15206890     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/cr800556u     Document Type: Article

References (254)

1. Frausto da Silva, J. J. R.; Williams, R. J. P. The Biological Chemistry of the Elements; Clarendon Press: Oxford, U.K., 1991; p 299.
2. Maret, W.; Vallee, B. L. Methods Enzymol. 1993, 226, 52.
3. Fragai, M.; Luchinat, C.; Parigi, G. Acc. Chem. Res. 2006, 39, 909.
4. Vallee, B. L.; Auld, D. S. Biochemistry 1990, 29, 5647.
5. Andreini, C.; Banci, L.; Bertini, I.; Rosato, A. J. Proteome Res. 2006, 5, 3173.
6. Andreini, C.; Banci, L.; Bertini, I.; Rosato, A. J. Proteome Res. 2006, 5, 196.
7. Maret, W. J. Anal. At. Spectrom. 2004, 19, 15.
8. van Roon, A. M.; Loening, N. M.; Obayashi, E.; Yang, J. C.; Newman, A. J.; Hernandez, H.; Nagai, K.; Neuhaus, D. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 9621.
9. Cavet, J. S.; Borrelly, G. P.; Robinson, N. J. FEMS Microbiol. ReV. 2003, 27, 165.
10. Tottey, S.; Waldron, K. J.; Firbank, S. J.; Reale, B.; Bessant, C.; Sato, K.; Cheek, T. R.; Gray, J.; Banfield, M. J.; Dennison, C.; Robinson, N. J. Nature 2008, 455, 1138.
11. Maret, W. Pure Appl. Chem. 2008, 80, 2679.
12. Karlin, S.; Zhu, Z. Y. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1997, 94, 14231.
13. Tamames, B.; Sousa, S. F.; Tamames, J.; Fernandes, P. A.; Ramos, M. J. Proteins 2007, 69, 466.
14. Maret, W. Biochemistry 2004, 43, 3301.
15. Myers, L. C.; Terranova, M. P.; Ferentz, A. E.; Wagner, G.; Verdine, G. L. Science 1993, 261, 1164.
16. Springman, E. B.; Angleton, E. L.; Birkedal-Hansen, H.; Van Wart, H. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1990, 87, 364.
17. Vallee, B. L.; Galdes, A. AdV. Enzymol. Relat. Areas Mol. Biol. 1984, 56, 283.
18. Lipscomb, W. N.; Strater, N. Chem. ReV. 1996, 96, 2375.
19. Parkin, G. Chem. ReV. 2004, 104, 699.
20. Auld, D. S. Encyclopedia of Inorganic Chemistry; Wiley: Chichester, U.K., 2005; p 5884.
21. Bertini, I.; Luchinat, C.; Maret, W.; Zeppezauer, M. Zinc Enzymes; Birkhauser: Boston, 1986.
22. Miller, J.; McLachlan, A. D.; Klug, A. EMBO J. 1985, 4, 1609.
23. Auld, D. S. Handbook of Metalloproteins; Wiley: Chichester, U.K., 2004; p 403.
24. Kwon, K.; Cao, C.; Stivers, J. T. J. Biol. Chem. 2003, 278, 19442.
25. Maret, W.; Jacob, C.; Vallee, B. L.; Fischer, E. H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1999, 96, 1936.
26. Gazaryan, I. G.; Krasinskaya, I. P.; Kristal, B. S.; Brown, A. M. J. Biol. Chem. 2007, 282, 24373.
27. Hogstrand, C.; Kille, P.; Nicholson, R. I.; Taylor, K. M. Trends Mol. Med. 2009, 15, 101.
28. Paoletti, P.; Vergnano, A. M.; Barbour, B.; Casado, M. Neuroscience 2009, 158, 126.
29. Krezel, A.; Maret, W. J. Biol. Inorg. Chem. 2008, 13, 401.
30. Haase, H.; Maret, W. Exp. Cell Res. 2003, 291, 289.
31. Costello, L. C.; Liu, Y.; Franklin, R. B.; Kennedy, M. C. J. Biol. Chem. 1997, 272, 28875.
32. Frey, D.; Braun, O.; Briand, C.; Vasak, M.; Grutter, M. G. Structure 2006, 14, 901.
33. Knipp, M.; Braun, O.; Gehrig, P. M.; Sack, R.; Vasak, M. J. Biol. Chem. 2003, 278, 3410.
34. Larsen, K. S.; Auld, D. S. Biochemistry 1989, 28, 9620.
35. Larsen, K. S.; Auld, D. S. Biochemistry 1991, 30, 2613.
36. Gomez-Ortiz, M.; Gomis-Ruth, F. X.; Huber, R.; Aviles, F. X. FEBS Lett. 1997, 400, 336.
37. Bukrinsky, J. T.; Bjerrum, M. J.; Kadziola, A. Biochemistry 1998, 37, 16555.
38. Debela, M.; Magdolen, V.; Grimminger, V.; Sommerhoff, C.; Messerschmidt, A.; Huber, R.; Friedrich, R.; Bode, W.; Goettig, P. J. Mol. Biol. 2006, 362, 1094.
39. Debela, M.; Goettig, P.; Magdolen, V.; Huber, R.; Schechter, N. M.; Bode, W. J. Mol. Biol. 2007, 373, 1017.
40. Debela, M.; Hess, P.; Magdolen, V.; Schechter, N. M.; Steiner, T.; Huber, R.; Bode, W.; Goettig, P. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 16086.
41. Ippolito, J. A.; Baird, T. T., Jr.; McGee, S. A.; Christianson, D. W.; Fierke, C. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1995, 92, 5017.
42. Maret, W. Handbook of Metalloproteins; Wiley: Chichester, U.K., 2004; p 432.
43. Kim, P. W.; Sun, Z. Y.; Blacklow, S. C.; Wagner, G.; Eck, M. J. Science 2003, 301, 1725.
44. Romir, J.; Lilie, H.; Egerer-Sieber, C.; Bauer, F.; Sticht, H.; Muller, Y. A. J. Mol. Biol. 2007, 365, 1417.
45. Solovyov, A.; Gilbert, H. F. Protein Sci. 2004, 13, 1902.
46. Korndorfer, I. P.; Brueckner, F.; Skerra, A. J. Mol. Biol. 2007, 370, 887.
47. Callaghan, A. J.; Redko, Y.; Murphy, L. M.; Grossmann, J. G.; Yates, D.; Garman, E.; Ilag, L. L.; Robinson, C. V.; Symmons, M. F.; McDowall, K. J.; Luisi, B. F. Biochemistry 2005, 44, 4667.
48. Gundelfinger, E. D.; Boeckers, T. M.; Baron, M. K.; Bowie, J. U. Trends Biochem. Sci. 2006, 31, 366.
49. Conrady, D. G.; Brescia, C. C.; Horii, K.; Weiss, A. A.; Hassett, D. J.; Herr, A. B. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 19456.
50. Dudev, T.; Lin, Y. L.; Dudev, M.; Lim, C. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 3168.
51. Vallee, B. L.; Williams, R. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1968, 59, 498.
52. Williams, R. J. Eur. J. Biochem. 1995, 234, 363.
53. Reddi, A. R.; Gibney, B. R. Biochemistry 2007, 46, 3745.
54. Petros, A. K.; Reddi, A. R.; Kennedy, M. L.; Hyslop, A. G.; Gibney, B. R. Inorg. Chem. 2006, 45, 9941.
55. Bal, W.; Schwerdtle, T.; Hartwig, A. Chem. Res. Toxicol. 2003, 16, 242.
56. Reddi, A. R.; Guzman, T. R.; Breece, R. M.; Tierney, D. L.; Gibney, B. R. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 12815.
57. Witkiewicz-Kucharczyk, A.; Bal, W. Toxicol. Lett. 2006, 162, 29.
58. Arseniev, A.; Schultze, P.; Worgotter, E.; Braun, W.; Wagner, G.; Vasak, M.; Kagi, J. H.; Wuthrich, K. J. Mol. Biol. 1988, 201, 637.
59. Robbins, A. H.; McRee, D. E.; Williamson, M.; Collett, S. A.; Xuong, N. H.; Furey, W. F.; Wang, B. C.; Stout, C. D. J. Mol. Biol. 1991, 221, 1269.
60. Zhang, X.; Tamaru, H.; Khan, S. I.; Horton, J. R.; Keefe, L. J.; Selker, E. U.; Cheng, X. Cell 2002, 111, 117.
61. Min, J.; Zhang, X.; Cheng, X.; Grewal, S. I.; Xu, R. M. Nat. Struct. Biol. 2002, 9, 828.
62. Krezel, A.; Maret, W. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 10911.
63. Yang, Y.; Maret, W.; Vallee, B. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2001, 98, 5556.
64. Krezel, A.; Maret, W. Biochem. J. 2007, 402, 551.
65. Vazquez, F.; Vasak, M. Biochem. J. 1988, 253, 611.
66. Vasak, M.; Kagi, J. H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1981, 78, 6709.
67. Cox, E. H.; McLendon, G. L. Curr. Opin. Chem. Biol. 2000, 4, 162.
68. Wommer, S.; Rival, S.; Heinz, U.; Galleni, M.; Frere, J. M.; Franceschini, N.; Amicosante, G.; Rasmussen, B.; Bauer, R.; Adolph, H. W. J. Biol. Chem. 2002, 277, 24142.
69. de Seny, D.; Heinz, U.; Wommer, S.; Kiefer, M.; Meyer-Klaucke, W.; Galleni, M.; Frere, J. M.; Bauer, R.; Adolph, H. W. J. Biol. Chem. 2001, 276, 45065.
70. Heinz, U.; Kiefer, M.; Tholey, A.; Adolph, H. W. J. Biol. Chem. 2005, 280, 3197.
71. Jacob, C.; Maret, W.; Vallee, B. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1998, 95, 3489.
72. Chong, C. R.; Auld, D. S. Biochemistry 2000, 39, 7580.
73. Chong, C. R.; Auld, D. S. J. Med. Chem. 2007, 50, 5524.
74. Lindskog, S.; Malmstrom, B. G. J. Biol. Chem. 1962, 237, 1129.
75. Nelbach, M. E.; Pigiet, V. P., Jr.; Gerhart, J. C.; Schachman, H. K. Biochemistry 1972, 11, 315.
76. Valentine, J. S.; Pantoliano, N. W. Copper Proteins; Wiley: New York, 1981; p 291.
77. Maret, W. Antioxid. Redox Signal. 2006, 8, 1419.
78. Maret, W.; Vallee, B. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1998, 95, 3478.
79. Giles, G. I.; Tasker, K. M.; Collins, C.; Giles, N. M.; O'Rourke, E.; Jacob, C. Biochem. J. 2002, 364, 579.
80. Alves de Sousa, R.; Galardon, E.; Rat, M.; Giorgi, M.; Artaud, I. J. Inorg. Biochem. 2005, 99, 690.
81. Garcia-Saez, I.; Docquier, J. D.; Rossolini, G. M.; Dideberg, O. J. Mol. Biol. 2008, 375, 604.
82. Jacob, C.; Maret, W.; Vallee, B. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1999, 96, 1910.
83. Chen, Y.; Maret, W. Eur. J. Biochem. 2001, 268, 3346.
84. Chen, Y.; Maret, W. Antioxid. Redox Signal. 2001, 3, 651.
85. Kroncke, K. D.; Fehsel, K.; Schmidt, T.; Zenke, F. T.; Dasting, I.; Wesener, J. R.; Bettermann, H.; Breunig, K. D.; Kolb-Bachofen, V. Biochem. Biophys. Res. Commun. 1994, 200, 1105.
86. Bernal, P. J.; Leelavanichkul, K.; Bauer, E.; Cao, R.; Wilson, A.; Wasserloos, K. J.; Watkins, S. C.; Pitt, B. R.; St Croix, C. M. Circ. Res. 2008, 102, 1575.
87. Chen, Y.; Irie, Y.; Keung, W. M.; Maret, W. Biochemistry 2002, 41, 8360.
88. Smirnova, J.; Zhukova, L.; Witkiewicz-Kucharczyk, A.; Kopera, E.; Oledzki, J.; Wyslouch-Cieszynska, A.; Palumaa, P.; Hartwig, A.; Bal, W. Chem. Res. Toxicol. 2008, 21, 386.
89. Wang, G.; Strang, C.; Pfaffinger, P. J.; Covarrubias, M. J. Biol. Chem. 2007, 282, 13637.
90. Levina, A.; Bailey, A. M.; Champion, G.; Lay, P. A. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 6208.
91. Schwerdtle, T.; Walter, I.; Hartwig, A. DNA Repair (Amst) 2003, 2, 1449.
92. Piatek, K.; Schwerdtle, T.; Hartwig, A.; Bal, W. Chem. Res. Toxicol. 2008, 21, 600.
93. Lee, S. H.; Maret, W. Antioxid. Redox Signal. 2001, 3, 531.
94. Koehler, C. M. Trends Biochem. Sci. 2004, 29, 1.
95. Ivanova, E.; Ball, M.; Lu, H. Proteins 2008, 71, 467.
96. Mesecke, N.; Bihlmaier, K.; Grumbt, B.; Longen, S.; Terziyska, N.; Hell, K.; Herrmann, J. M. EMBO Rep. 2008, 9, 1107.
97. Morgan, B.; Ang, S. K.; Yan, G.; Lu, H. J. Biol. Chem. 2009, 284, 6818.
98. Daithankar, V. N.; Farrell, S.; Thorpe, C. Biochemistry 2009, 48, 4828.
99. Hao, Q.; Maret, W. FEBS J. 2006, 273, 4300.
100. Wilker, J. J.; Lippard, S. J. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 8682.
101. Bombarda, E.; Cherradi, H.; Morellet, N.; Roques, B. P.; Mely, Y. Biochemistry 2002, 41, 4312.
102. Chiou, S. J.; Riordan, C. G.; Rheingold, A. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 3695.
103. Picot, D.; Ohanessian, G.; Frison, G. Inorg. Chem. 2008, 47, 8167.
104. Smith, J. N.; Shirin, Z.; Carrano, C. J. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 868.
105. Hightower, K. E.; Fierke, C. A. Curr. Opin. Chem. Biol. 1999, 3, 176.
106. Dauter, Z.; Wilson, K. S.; Sieker, L. C.; Moulis, J. M.; Meyer, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1996, 93, 8836.
107. Simonson, T.; Calimet, N. Proteins 2002, 49, 37.
108. Fabris, D.; Zaia, J.; Hathout, Y.; Fenselau, C. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 12242.
109. Maynard, A. T.; Covell, D. G. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 1047.
110. Kuchar, J.; Hausinger, R. P. Chem. ReV. 2004, 104, 509.
111. Thompson, R. B. Curr. Opin. Chem. Biol. 2005, 9, 526.
112. Jiang, L. J.; Maret, W.; Vallee, B. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1998, 95, 3483.
113. Schneider, G.; Eklund, H.; Cedergren-Zeppezauer, E.; Zeppezauer, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1983, 80, 5289.
114. Rees, D. C.; Lipscomb, W. N. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1983, 80, 7151.
115. Hakansson, K.; Carlsson, M.; Svensson, L. A.; Liljas, A. J. Mol. Biol. 1992, 227, 1192.
116. Gomis-Ruth, F. X.; Grams, F.; Yiallouros, I.; Nar, H.; Kusthardt, U.; Zwilling, R.; Bode, W.; Stocker, W. J. Biol. Chem. 1994, 269, 17111.
117. Whittaker, M. M.; Whittaker, J. W. Biochemistry 2008, 47, 11625.
118. Selevsek, N.; Rival, S.; Tholey, A.; Heinzle, E.; Heinz, U.; Hemmingsen, L.; Adolph, H. W. J. Biol. Chem. 2009, 284, 16419.
119. Heinz, U.; Hemmingsen, L.; Kiefer, M.; Adolph, H. W. Chem.sEur. J. 2009, 15, 7350.
120. Thickman, K. R.; Davis, A.; Berg, J. M. Inorg. Chem. 2004, 43, 7897.
121. Roehm, P. C.; Berg, J. M. Biochemistry 1997, 36, 10240.
122. Wang, Z.; Feng, L. S.; Matskevich, V.; Venkataraman, K.; Parasuram, P.; Laity, J. H. J. Mol. Biol. 2006, 357, 1167.
123. Miseta, A.; Csutora, P. Mol. Biol. EVol. 2000, 17, 1232.
124. Butler, J. S.; Loh, S. N. Biochemistry 2007, 46, 2630.
125. Meplan, C.; Richard, M. J.; Hainaut, P. Oncogene 2000, 19, 5227.
126. Ostrakhovitch, E. A.; Olsson, P. E.; Jiang, S.; Cherian, M. G. FEBS Lett. 2006, 580, 1235.
127. Banci, L.; Bertini, I.; Durazo, A.; Girotto, S.; Gralla, E. B.; Martinelli, M.; Valentine, J. S.; Vieru, M.; Whitelegge, J. P. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 11263.
128. Noy, D.; Solomonov, I.; Sinkevich, O.; Arad, T.; Kjaer, K.; Sagi, I. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 1376.
129. Wilkinson-White, L. E.; Easterbrook-Smith, S. B. Biochemistry 2007, 46, 9123.
130. Villanueva, J.; Hoshino, M.; Katou, H.; Kardos, J.; Hasegawa, K.; Naiki, H.; Goto, Y. Protein Sci. 2004, 13, 797.
131. Eklund, H.; Samama, J. P.; Jones, T. A. Biochemistry 1984, 23, 5982.
132. Maret, W.; Andersson, I.; Dietrich, H.; Schneider-Bernlohr, H.; Einarsson, R.; Zeppezauer, M. Eur. J. Biochem. 1979, 98, 501.
133. Dietrich, H.; Maret, W.; Wallen, L.; Zeppezauer, M. Eur. J. Biochem. 1979, 100, 267.
134. Maret, W.; Zeppezauer, M. Biochemistry 1986, 25, 1584.
135. Maret, W.; Makinen, M. W. J. Biol. Chem. 1991, 266, 20636.
136. Makinen, M. W.; Maret, W.; Yim, M. B. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1983, 80, 2584.
137. Meijers, R.; Cedergren-Zeppezauer, E. S. Handbook of Metalloproteins; Wiley: Chichester, U.K., 2004; p 5.
138. Meijers, R.; Morris, R. J.; Adolph, H. W.; Merli, A.; Lamzin, V. S.; Cedergren-Zeppezauer, E. S. J. Biol. Chem. 2001, 276, 9316.
139. Sanghani, P. C.; Robinson, H.; Bosron, W. F.; Hurley, T. D. Biochemistry 2002, 41, 10778.
140. Sanghani, P. C.; Bosron, W. F.; Hurley, T. D. Biochemistry 2002, 41, 15189.
141. Ryde, U. Protein Sci. 1995, 4, 1124.
142. Hemmingsen, L.; Bauer, R.; Bjerrum, M. J.; Zeppezauer, M.; Adolph, H. W.; Formicka, G.; Cedergren-Zeppezauer, E. Biochemistry 1995, 34, 7145.
143. Eklund, H.; Horjales, E.; Jornvall, H.; Branden, C. I.; Jeffery, J. Biochemistry 1985, 24, 8005.
144. Maret, W.; Auld, D. S. Biochemistry 1988, 27, 1622.
145. Maret, W. Biochemistry 1989, 28, 9944.
146. Pauly, T. A.; Ekstrom, J. L.; Beebe, D. A.; Chrunyk, B.; Cunningham, D.; Griffor, M.; Kamath, A.; Lee, S. E.; Madura, R.; Mcguire, D.; Subashi, T.; Wasilko, D.; Watts, P.; Mylari, B. L.; Oates, P. J.; Adams, P. D.; Rath, V. L. Structure 2003, 11, 1071.
147. Baker, P. J.; Britton, K. L.; Fisher, M.; Esclapez, J.; Pire, C.; Bonete, M. J.; Ferrer, J.; Rice, D. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 779.
148. Rosenblum, G.; Meroueh, S.; Toth, M.; Fisher, J. F.; Fridman, R.; Mobashery, S.; Sagi, I. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 13566.
149. Sousa, S. F.; Fernandes, P. A.; Ramos, M. J. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 1378.
150. Koutmos, M.; Pejchal, R.; Bomer, T. M.; Matthews, R. G.; Smith, J. L.; Ludwig, M. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 3286.
151. Xiang, S.; Short, S. A.; Wolfenden, R.; Carter, C. W., Jr. Biochemistry 1996, 35, 1335.
152. Akabayov, B.; Lee, S. J.; Akabayov, S. R.; Rekhi, S.; Zhu, B.; Richardson, C. C. Biochemistry 2009, 48, 1763.
153. Andersson, I.; Maret, W.; Zeppezauer, M.; Brown, R. D., III; Koenig, S. H. Biochemistry 1981, 20, 3433.
154. Schneider, G.; Zeppezauer, M. J. Inorg. Biochem. 1983, 18, 59.
155. Andersson, I.; Bauer, R.; Demeter, I. Inorg. Chim. Acta 1982, 67, 53.
156. Martin, R. B. J. Chem. Educ. 1987, 64, 402.
157. Hemmingsen, L.; Damblon, C.; Antony, J.; Jensen, M.; Adolph, H. W.; Wommer, S.; Roberts, G. C.; Bauer, R. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 10329.
158. Sawada, N.; Nagahara, N.; Sakai, T.; Nakajima, Y.; Minami, M.; Kawada, T. J. Biol. Inorg. Chem. 2005, 10, 199.
159. Leszczyszyn, O. I.; Schmid, R.; Blindauer, C. A. Proteins 2007, 68, 922.
160. Margoshes, M.; Vallee, B. L. J. Am. Chem. Soc. 1957, 79, 4813.
161. Kagi, J. H.; Kojima, Y. Exp. Suppl. 1987, 52, 25.
162. Feng, W.; Benz, F. W.; Cai, J.; Pierce, W. M.; Kang, Y. J. J. Biol. Chem. 2006, 281, 681.
163. Nettesheim, D. G.; Engeseth, H. R.; Otvos, J. D. Biochemistry 1985, 24, 6744.
164. Maret, W.; Larsen, K. S.; Vallee, B. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1997, 94, 2233.
165. Li, T. Y.; Kraker, A. J.; Shaw, C. F., III; Petering, D. H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1980, 77, 6334.
166. Krezel, A.; Maret, W. J. Biol. Inorg. Chem. 2006, 11, 1049.
167. Li, Y.; Maret, W. J. Anal. At. Spectrom. 2008, 23, 1055.
168. Hao, Q.; Hong, S. H.; Maret, W. J. Cell. Physiol. 2007, 210, 428.
169. Chung, R. S.; Penkowa, M.; Dittmann, J.; King, C. E.; Bartlett, C.; Asmussen, J. W.; Hidalgo, J.; Carrasco, J.; Leung, Y. K.; Walker, A. K.; Fung, S. J.; Dunlop, S. A.; Fitzgerald, M.; Beazley, L. D.; Chuah, M. I.; Vickers, J. C.; West, A. K. J. Biol. Chem. 2008, 283, 15349.
170. Stewart, A. J.; Blindauer, C. A.; Berezenko, S.; Sleep, D.; Sadler, P. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 3701.
171. Churchich, J. E.; Scholz, G.; Kwok, F. Biochim. Biophys. Acta 1989, 996, 181.
172. Radtke, F.; Heuchel, R.; Georgiev, O.; Hergersberg, M.; Gariglio, M.; Dembic, Z.; Schaffner, W. EMBO J. 1993, 12, 1355.
173. Zhao, H.; Eide, D. J. Mol. Cell. Biol. 1997, 17, 5044.
174. Zhao, H.; Butler, E.; Rodgers, J.; Spizzo, T.; Duesterhoeft, S.; Eide, D. J. Biol. Chem. 1998, 273, 28713.
175. Bird, A. J.; Zhao, H.; Luo, H.; Jensen, L. T.; Srinivasan, C.; Evans-Galea, M.; Winge, D. R.; Eide, D. J. EMBO J. 2000, 19, 3704.
176. Bird, A.; Evans-Galea, M. V.; Blankman, E.; Zhao, H.; Luo, H.; Winge, D. R.; Eide, D. J. J. Biol. Chem. 2000, 275, 16160.
177. Giedroc, D. P.; Arunkumar, A. I. Dalton Trans. 2007, 3107.
178. Changela, A.; Chen, K.; Xue, Y.; Holschen, J.; Outten, C. E.; O'Halloran, T. V.; Mondragon, A. Science 2003, 301, 1383.
179. Outten, C. E.; Outten, F. W.; O'Halloran, T. V. J. Biol. Chem. 1999, 274, 37517.
180. Ansari, A. Z.; Bradner, J. E.; O'Halloran, T. V. Nature 1995, 374, 371.
181. Patzer, S. I.; Hantke, K. J. Biol. Chem. 2000, 275, 24321.
182. Outten, C. E.; Tobin, D. A.; Penner-Hahn, J. E.; O'Halloran, T. V. Biochemistry 2001, 40, 10417.
183. Lucarelli, D.; Russo, S.; Garman, E.; Milano, A.; Meyer-Klaucke, W.; Pohl, E. J. Biol. Chem. 2007, 282, 9914.
184. Robinson, N. J.; Gupta, A.; Fordham-Skelton, A. P.; Croy, R. R.; Whitton, B. A.; Huckle, J. W. Proc. Biol. Sci. 1990, 242, 241.
185. Blindauer, C. A.; Harrison, M. D.; Parkinson, J. A.; Robinson, A. K.; Cavet, J. S.; Robinson, N. J.; Sadler, P. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2001, 98, 9593.
186. Cook, W. J.; Kar, S. R.; Taylor, K. B.; Hall, L. M. J. Mol. Biol. 1998, 275, 337.
187. VanZile, M. L.; Chen, X.; Giedroc, D. P. Biochemistry 2002, 41, 9765.
188. VanZile, M. L.; Chen, X.; Giedroc, D. P. Biochemistry 2002, 41, 9776.
189. Eicken, C.; Pennella, M. A.; Chen, X.; Koshlap, K. M.; VanZile, M. L.; Sacchettini, J. C.; Giedroc, D. P. J. Mol. Biol. 2003, 333, 683.
190. Chen, X.; Agarwal, A.; Giedroc, D. P. Biochemistry 1998, 37, 11152.
191. Chen, X.; Chu, M.; Giedroc, D. P. Biochemistry 1999, 38, 12915.
192. Bittel, D. C.; Smirnova, I. V.; Andrews, G. K. J. Biol. Chem. 2000, 275, 37194.
193. Chen, X.; Zhang, B.; Harmon, P. M.; Schaffner, W.; Peterson, D. O.; Giedroc, D. P. J. Biol. Chem. 2004, 279, 4515.
194. Bozym, R. A.; Thompson, R. B.; Stoddard, A. K.; Fierke, C. A. ACS Chem. Biol. 2006, 1, 103.
195. Zhang, B.; Georgiev, O.; Hagmann, M.; Gunes, C.; Cramer, M.; Faller, P.; Vasak, M.; Schaffner, W. Mol. Cell. Biol. 2003, 23, 8471.
196. Bird, A. J.; McCall, K.; Kramer, M.; Blankman, E.; Winge, D. R.; Eide, D. J. EMBO J. 2003, 22, 5137.
197. Pavletich, N. P.; Pabo, C. O. Science 1993, 261, 1701.
198. Bird, A. J.; Swierczek, S.; Qiao, W.; Eide, D. J.; Winge, D. R. J. Biol. Chem. 2006, 281, 25326.
199. Blencowe, D. K.; Morby, A. P. FEMS Microbiol. ReV. 2003, 27, 291.
200. Hantke, K. Biometals 2001, 14, 239.
201. Banci, L.; Bertini, I.; Ciofi-Baffoni, S.; Finney, L. A.; Outten, C. E.; O'Halloran, T. V. J. Mol. Biol. 2002, 323, 883.
202. Mitra, B.; Sharma, R. Biochemistry 2001, 40, 7694.
203. Liu, J.; Dutta, S. J.; Stemmler, A. J.; Mitra, B. Biochemistry 2006, 45, 763.
204. Dutta, S. J.; Liu, J.; Hou, Z.; Mitra, B. Biochemistry 2006, 45, 5923.
205. Liu, T.; Reyes-Caballero, H.; Li, C.; Scott, R. A.; Giedroc, D. P. Biochemistry 2007, 46, 11057.
206. Wei, Y.; Li, H.; Fu, D. J. Biol. Chem. 2004, 279, 39251.
207. Wei, Y.; Fu, D. J. Biol. Chem. 2005, 280, 33716.
208. Wei, Y.; Fu, D. J. Biol. Chem. 2006, 281, 23492.
209. Lu, M.; Fu, D. Science 2007, 317, 1746.
210. Cherezov, V.; Hofer, N.; Szebenyi, D. M.; Kolaj, O.; Wall, J. G.; Gillilan, R.; Srinivasan, V.; Jaroniec, C. P.; Caffrey, M. Structure 2008, 16, 1378.
211. Chandra, B. R.; Yogavel, M.; Sharma, A. J. Mol. Biol. 2007, 367, 970.
212. Yatsunyk, L. A.; Easton, J. A.; Kim, L. R.; Sugarbaker, S. A.; Bennett, B.; Breece, R. M.; Vorontsov, I. I.; Tierney, D. L.; Crowder, M. W.; Rosenzweig, A. C. J. Biol. Inorg. Chem. 2008, 13, 271.
213. Wei, B.; Randich, A. M.; Bhattacharyya-Pakrasi, M.; Pakrasi, H. B.; Smith, T. J. Biochemistry 2007, 46, 8734.
214. Banerjee, S.; Wei, B.; Bhattacharyya-Pakrasi, M.; Pakrasi, H. B.; Smith, T. J. J. Mol. Biol. 2003, 333, 1061.
215. Peck, E. J., Jr.; Ray, W. J., Jr. J. Biol. Chem. 1971, 246, 1160.
216. Simons, T. J. J. Membr. Biol. 1991, 123, 63.
217. Adebodun, F.; Post, J. F. J. Cell. Physiol. 1995, 163, 80.
218. Benters, J.; Flogel, U.; Schafer, T.; Leibfritz, D.; Hechtenberg, S.; Beyersmann, D. Biochem. J. 1997, 322, 793.
219. Outten, C. E.; O'Halloran, T. V. Science 2001, 292, 2488.
220. Brand, I. A.; Kleineke, J. J. Biol. Chem. 1996, 271, 1941.
221. Li, Y.; Maret, W. Exp. Cell Res. 2009, 315, 2463.
222. Colvin, R. A.; Bush, A. I.; Volitakis, I.; Fontaine, C. P.; Thomas, D.; Kikuchi, K.; Holmes, W. R. Am. J. Physiol. Cell Physiol. 2008, 294, C726.
223. Krezel, A.; Hao, Q.; Maret, W. Arch. Biochem. Biophys. 2007, 463, 188.
224. Thomas, R. C.; Coles, J. A.; Deitmer, J. W. Nature 1991, 350, 564.
225. Palmiter, R. D.; Findley, S. D. EMBO J. 1995, 14, 639.
226. Atar, D.; Backx, P. H.; Appel, M. M.; Gao, W. D.; Marban, E. J. Biol. Chem. 1995, 270, 2473.
227. Smith, P. J.; Wiltshire, M.; Davies, S.; Chin, S. F.; Campbell, A. K.; Errington, R. J. Am. J. Physiol. Cell Physiol. 2002, 283, C609.
228. Turan, B.; Fliss, H.; Desilets, M. Am. J. Physiol. 1997, 272, H2095.
229. Maret, W. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2001, 98, 12325.
230. Nord, F. F. Chem. ReV. 1940, 26, 423.
231. O'Halloran, T. V.; Culotta, V. C. J. Biol. Chem. 2000, 275, 25057.
232. Nies, D. H. Science 2007, 317, 1695.
233. Otvos, J. D.; Liu, X.; Li, H.; Shen, G.; Basti, M. Metallothionein III: Biological roles and medical implications; Birkhauser: Basel, Switzerland, 2008; p 57.
234. Falchuk, K. H.; Montorzi, M. Biometals 2001, 14, 385.
235. Pai, M. T.; Tzeng, S. R.; Kovacs, J. J.; Keaton, M. A.; Li, S. S.; Yao, T. P.; Zhou, P. J. Mol. Biol. 2007, 370, 290.
236. Lee, B. M.; Buck-Koehntop, B. A.; Martinez-Yamout, M. A.; Dyson, H. J.; Wright, P. E. J. Mol. Biol. 2007, 371, 1274.
237. Cohen, S. R.; Wilson, I. B. Biochemistry 1966, 5, 904.
238. Baker, J. O.; Prescott, J. M. Biochem. Biophys. Res. Commun. 1985, 130, 1154.
239. Kleemann, S. G.; Keung, W. M.; Riordan, J. F. J. Inorg. Biochem. 1986, 26, 93-106.
240. Coleman, J. E.; Vallee, B. L. J. Biol. Chem. 1961, 236, 2244.
241. Hirose, J.; Iwamoto, H.; Nagao, I.; Enmyo, K.; Sugao, H.; Kanemitu, N.; Ikeda, K.; Takeda, M.; Inoue, M.; Ikeda, T.; Matsuura, F.; Fukasawa, K. M.; Fukasawa, K. Biochemistry 2001, 40, 11860.
242. Sellin, S.; Mannervik, B. J. Biol. Chem. 1984, 259, 11426.
243. Ray, W. J., Jr. J. Biol. Chem. 1967, 242, 3737.
244. Simons, T. J. Eur. J. Biochem. 1995, 234, 178.
245. Day, E. S.; Wen, D.; Garber, E. A.; Hong, J.; Avedissian, L. S.; Rayhorn, P.; Shen, W.; Zeng, C.; Bailey, V. R.; Reilly, J. O.; Roden, J. A.; Moore, C. B.; Williams, K. P.; Galdes, A.; Whitty, A.; Baker, D. P. Biochemistry 1999, 38, 14868.
246. Voordouw, G.; Milo, C.; Roche, R. S. Anal. Biochem. 1976, 70, 313.
247. Feder, J.; Garrett, L. R.; Kochavi, D. Biochim. Biophys. Acta 1971, 235, 370.
248. Hunt, J. A.; Ahmed, M.; Fierke, C. A. Biochemistry 1999, 38, 9054.
249. Hunt, J. A.; Fierke, C. A. J. Biol. Chem. 1997, 272, 20364.
250. Kiefer, L. L.; Fierke, C. A. Biochemistry 1994, 33, 15233.
251. Lesburg, C. A.; Huang, C.; Christianson, D. W.; Fierke, C. A. Biochemistry 1997, 36, 15780.
252. Kiefer, L. L.; Krebs, J. F.; Paterno, S. A.; Fierke, C. A. Biochemistry 1993, 32, 9896.
253. Kiefer, L. L.; Paterno, S. A.; Fierke, C. A. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 6831.
254. Huang, C. C.; Lesburg, C. A.; Kiefer, L. L.; Fierke, C. A.; Christianson, D. W. Biochemistry 1996, 35, 3439.