A combined QM/MM study on the reductive half-reaction of xanthine oxidase: Substrate orientation and mechanism

Journal of the American Chemical Society

Volumn 131, Issue 41, 2009, Pages 14885-14902

  Metz, Sebastian ^a   Thiel, Walter ^a  

^a MAX PLANCK INSTITUT FÜR KOHLENFORSCHUNG   (Germany)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

MOLECULAR MODELING; QUANTUM THEORY;

ACTIVE SITE RESIDUES; COMPUTATIONAL RESULTS; DIFFERENT SUBSTRATES; INTRINSIC REACTIVITY; MULTI-STEP MECHANISM; QUANTUM MECHANICAL/MOLECULAR MECHANICAL; SUBSTRATE ORIENTATION; TETRAHEDRAL INTERMEDIATES;

HYDRIDES;

REACTIVE OXYGEN METABOLITE; XANTHINE OXIDASE;

ARTICLE; ELECTRICITY; ELECTRON TRANSPORT; ENZYME STRUCTURE; KINETICS; MOLECULAR MECHANICS; PH; PROTON TRANSPORT; QUANTUM MECHANICS;

EID: 70350054708     PISSN: 00027863     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja9045394     Document Type: Article

References (134)

1. Hille, R. Chem. Rev. 1996, 96, 2757-2816.
2. Schardinger, F. Z. Unters. Nahr. Genussm. 1902, 5, 1113-1121.
3. Massey, V.; Harris, C. M. Biochem. Soc. Trans. 1997, 25, 750-755.
4. Palmer, G.; Bray, R. C.; Beinert, H. J. Biol. Chem. 1964, 239, 2657-2666.
5. Bray, R. C.; Palmer, G.; Beinert, H. J. Biol. Chem. 1964, 239, 2667-2676.
6. Bray, R. C.; Knowles, P. F.; Pick, F. M.; Vanngard, T. Biochem. J. 1968, 107, 601.
7. Bray, R. C.; Vanngard, T. Biochem. J. 1969, 114, 725.
8. Swann, J. C.; Bray, R. C. Eur. J. Biochem. 1972, 26, 407.
9. Gutteridge, S.; Malthouse, J. P. G.; Bray, R. C. J. Inorg. Biochem. 1979, 11, 355-360.
10. Gutteridge, S.; Bray, R. C. Biochem. J. 1980, 189, 615-623.
11. Malthouse, J. P. G.; Gutteridge, S.; Bray, R. C. Biochem. J. 1980, 185, 767-770.
12. Malthouse, J. P. G.; Williams, J. W.; Bray, R. C. Biochem. J. 1981, 197, 421-425.
13. Manikandan, P.; Choi, E. Y.; Hille, R.; Hoffman, B. M. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 2658-2663.
14. Harrison, R. Free Radical Biol. Med. 2002, 33, 774-797.
15. Olson, J. S.; Ballou, D. P.; Palmer, G.; Massey, V. J. Biol. Chem. 1974, 249, 4350-4362.
16. Hille, R.; Massey, V. J. Biol. Chem. 1981, 256, 9090-9095.
17. Granger, D. N.; Rutili, G.; McCord, J. M. Gastroenterology. 1981, 81, 22-29.
18. Parks, D. A.; Bulkley, G. B.; Granger, D. N. Surgery 1983, 94, 415-422.
19. McCarty, D. J.; Hollander, J. L. Ann. Intern. Med. 1961, 54, 452-460.
20. Baker, B. R.; Hendrickson, J. L. J. Pharm. Sci. 1967, 56, 955-960.
21. Hille, R.; Massey, V. Pharmacol. Ther. 1981, 14, 249-263.
22. Hawkes, T. R.; George, G. N.; Bray, R. C. Biochem. J. 1984, 218, 961-968.
23. Truglio, J. J.; Theis, K.; Leimkühler, S.; Rappa, R.; Rajagopalan, K. V.; Kisker, C. Structure 2002, 10, 115-125.
24. Okamoto, K.; Eger, B. T.; Nishino, T.; Kondo, S.; Pai, E. F.; Nishino, T. J. Biol. Chem. 2003, 278, 1848-1855.
25. Fukunari, A.; Okamoto, K.; Nishino, T.; Eger, B. T.; Pai, E. F.; Kamezawa, M.; Yamada, I.; Kato, N. J. Pharmacol. Exp. Ther. 2004, 311, 519-528.
26. Pacher, P.; Nivorozhkin, A.; Szabo, C. Pharmacol. Rev. 2006, 58, 87-114.
27. Tamta, H.; Thilagavathi, R.; Chakraborti, A. K.; Mukhopadhyay, A. K. J. Enzyme Inhib. Med. Chem. 2005, 20, 317-324.
28. Nagamatsu, T.; Yamasaki, H.; Fujita, T.; Endo, K.; Machida, H. J. Chem. Soc., Perkin Trans. 1 1999, 1, 3117-3125.
29. Romão, M. J.; Archer, M.; Moura, I.; Moura, J. J. G.; Legall, J.; Engh, R.; Schneider, M.; Hof, P.; Huber, R. Science 1995, 270, 1170-1176.
30. Huber, R.; Hof, P.; Duarte, R. O.; Moura, J. J. G.; Moura, I.; Liu, M. Y.; LeGall, J.; Hille, R.; Archer, M.; Romão, M. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1996, 93, 8846-8851.
31. Okamoto, K.; Matsumoto, K.; Hille, R.; Eger, B. T.; Pai, E. F.; Nishino, T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 7931-7936.
32. Pauff, J. M.; Zhang, J. J.; Bell, C. E.; Hille, R. J. Biol. Chem. 2008, 283, 4818-4824.
33. Bergmann, F.; Dikstein, S. J. Biol. Chem. 1956, 223, 765-780.
34. Bergmann, F.; Kwietny, H.; Levin, G.; Brown, D. J. J. Am. Chem. Soc. 1960, 82, 598-605.
35. McWhirter, R. B.; Hille, R. J. Biol. Chem. 1991, 266, 23724-23731.
36. Kim, J. H.; Ryan, M. G.; Knaut, H.; Hille, R. J. Biol. Chem. 1996, 271, 6771-6780.
37. Stockert, A. L.; Shinde, S. S.; Anderson, R. F.; Hille, R. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 14554-14555.
38. Choi, E. Y.; Stockert, A. L.; Leimkühler, S.; Hille, R. J. Inorg. Biochem. 2004, 98, 841-848.
39. Yamaguchi, Y.; Matsumura, T.; Ichida, K.; Okamoto, K.; Nishino, T. J. Biochem. 2007, 141, 513-524.
40. Leimkühler, S.; Stockert, A. L.; Igarashi, K.; Nishino, T.; Hille, R. J. Biol. Chem. 2004, 279, 40437-40444.
41. Hille, R. Arch. Biochem. Biophys. 2005, 433, 107-116.
42. Pauff, J. M.; Hemann, C. F.; Jünemann, N.; Leimkühler, S.; Hille, R. J. Biol. Chem. 2007, 282, 12785-12790.
43. Hille, R.; Sprecher, H. J. Biol. Chem. 1987, 262, 10914-10917.
44. Doonan, C. J.; Stockert, A.; Hille, R.; George, G. N. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 4518-4522.
45. Sau, A. K.; Mondal, M. S.; Mitra, S. J. Chem. Soc., Dalton Trans. 2000, 3688-3692.
46. Metz, S.; Wang, D.; Thiel, W. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 4628-4640.
47. Mondal, M. S.; Mitra, S. Biochemistry 1994, 33, 10305-10312.
48. Edmondson, D.; Ballou, D.; Vanheuve, A.; Palmer, G.; Massey, V. J. Biol. Chem. 1973, 248, 6135-6144.
49. Olson, J. S.; Ballou, D. P.; Palmer, G.; Massey, V. J. Biol. Chem. 1974, 249, 4363-4382.
50. Kim, J. H.; Hille, R. J. Biol. Chem. 1993, 268, 44-51.
51. Michaelis, L.; Menten, M. Biochem. Z. 1913, 49, 333-369.
52. Briggs, G. E.; Haldane, J. B. S. Biochem. J. 1925, 19, 338-339.
53. Eyring, H. J. Chem. Phys. 1935, 3, 107-115.
54. Schopfer, L. M.; Massey, V.; Nishino, T. J. Biol. Chem. 1988, 263, 13528-13538.
55. Pauff, J. M.; Cao, H.; Hille, R. J. Biol. Chem. 2009, 284, 8760-8767.
56. Okamoto, K.; Eger, B. T.; Nishino, T.; Pai, E. P.; Nishino, T. Nucleosides, Nucleotides Nucleic Acids 2008, 27, 888-893.
57. Nishino, T.; Okamoto, K.; Eger, B. T.; Pai, E. F.; Nishino, T. FEBS J. 2008, 275, 3278-3289.
58. Bray, M. R.; Deeth, R. J. J. Chem. Soc., Dalton Trans. 1997, 4005-4009.
59. Voityuk, A. A.; Albert, K.; Romão, M. J.; Huber, R.; Rösch, N. Inorg. Chem. 1998, 37, 176-180.
60. Zhang, X. H.; Wu, Y. D. Inorg. Chem. 2005, 44, 1466-1471.
61. Ilich, P.; Hille, R. J. Phys. Chem. B 1999, 103, 5406-5412.
62. Ilich, P.; Hille, R. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 6796-6797.
63. Amano, T.; Ochi, N.; Sato, H.; Sakaki, S. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 8131-8138.
64. Alfaro, J. F.; Jones, J. P. J. Org. Chem. 2008, 73, 9469-9472.
65. Bayse, C. A. Dalton Trans. 2009, 2306-2314.
66. Ilich, P.; Hille, R. Inorg. Chim. Acta 1997, 263, 87-93.
67. Morris, G. M.; Goodsell, D. S.; Halliday, R. S.; Huey, R.; Hart, W. E.; Belew, R. K.; Olson, A. J. J. Comput. Chem. 1998, 19, 1639-1662.
68. Guex, N.; Peitsch, M. C. Electrophoresis 1997, 18, 2714-2723.
69. Schwede, T.; Kopp, J.; Guex, N.; Peitsch, M. C. Nucleic Acids Res. 2003, 31, 3381-3385.
70. Kopp, J.; Schwede, T. Nucleic Acids Res. 2004, 32, D230-D234.
71. Arnold, K.; Bordoli, L.; Kopp, J.; Schwede, T. Bioinformatics 2006, 22, 195-201.
72. Word, J. M.; Lovell, S. C.; Richardson, J. S.; Richardson, D. C. J. Mol. Biol. 1999, 285, 1735-1747.
73. http://www.ks.uiuc.edu/Development/MDTools/ionize.
74. Brooks, B. R.; Bruccoleri, R. E.; Olafson, B. D.; States, D. J.; Swaminathan, S.; Karplus, M. J. Comput. Chem. 1983, 4, 187-217.
75. MacKerell, A. D.; et al. J. Phys. Chem. B 1998, 102, 3586-3616.
76. Luo, G. B.; Andricioaei, I.; Xie, X. S.; Karplus, M. J. Phys. Chem. B 2006, 110, 9363-9367.
77. Kulikowska, E.; Kierdaszuk, B.; Shugar, D. Acta Biochim. Pol. 2004, 51, 493-531.
78. Kim, J. H.; Odutola, J. A.; Popham, J.; Jones, L.; von Laven, S. J. Inorg. Biochem. 2001, 84, 145-150.
79. Rogstad, K. N.; Jang, Y. H.; Sowers, L. C.; Goddard, W. A. Chem. Res. Toxicol. 2003, 16, 1455-1462.
80. Billeter, S. R.; Turner, A. J.; Thiel, W. Phys. Chem. Chem. Phys. 2000, 2, 2177-2186.
81. Sherwood, P.; et al. J. Mol. Struct. (THEOCHEM) 2003, 632, 1-28.
82. www.chemshell.org.
83. Ahlrichs, R.; Bär, M.; Häser, M.; Horn, H.; Kölmel, C. Chem. Phys. Lett. 1989, 162, 165-169.
84. Smith, W.; Forester, T. R. J. Mol. Graphics 1996, 14, 136-141.
85. Bakowies, D.; Thiel, W. J. Phys. Chem. 1996, 100, 10580-10594.
86. de Vries, A. H.; Sherwood, P.; Collins, S. J.; Rigby, A. M.; Rigutto, M.; Kramer, G. J. J. Phys. Chem. B 1999, 103, 6133-6141.
87. Sherwood, P.; de Vries, A. H.; Collins, S. J.; Greatbanks, S. P.; Burton, N. A.; Vincent, M. A.; Hillier, I. H. Faraday Discuss. Chem. Soc. 1997, 79-92.
88. Antes, I.; Thiel, W. In Hybrid Quantum Mechanical and Molecular Mechanical Methods; Gao, J.; Thompson, M. A., Eds.; ACS Symposium Series 712, American Chemical Society: Washington, DC, 1998; pp 50-56.
89. Klamt, A.; Schürmann, G. J. Chem. Soc., Perkin Trans. 2 1993, 5, 799-805.
90. Slater, J. C. Phys. Rev. 1951, 81, 385-390.
91. Vosko, S. H.; Wilk, L.; Nusair, M. Can. J. Phys. 1980, 58, 1200-1211.
92. Becke, A. D. Phys. Rev. A 1988, 38, 3098-3100.
93. Perdew, J. P. Phys. Rev. B 1986, 33, 8822-8824.
94. Perdew, J. P. Phys. Rev. B 1986, 34, 7406.
95. Eichkorn, K.; Treutler, O.; Öhm, H.; Häser, M.; Ahlrichs, R. Chem. Phys. Lett. 1995, 240, 283-289.
96. Eichkorn, K.; Weigend, F.; Treutler, O.; Ahlrichs, R. Theor. Chem. Acc. 1997, 97, 119-124.
97. Henkelman, G.; Uberuaga, B. P.; Jonsson, H. J. Chem. Phys. 2000, 113, 9901-9904.
98. Becke, A. D. J. Chem. Phys. 1993, 98, 5648-5652.
99. Stephens, P. J.; Devlin, F. J.; Chabalowski, C. F.; Frisch, M. J. J. Phys. Chem. 1994, 98, 11623-11627.
100. Lee, C. T.; Yang, W. T.; Parr, R. G. Phys. Rev. B 1988, 37, 785-789.
101. Hay, P. J.; Wadt, W. R. J. Chem. Phys. 1985, 82, 270-283.
102. Ehlers, A. W.; Böhme, M.; Dapprich, S.; Gobbi, A.; Höllwarth, A.; Jonas, V.; Köhler, K. F.; Stegmann, R.; Veldkamp, A.; Frenking, G. Chem. Phys. Lett. 1993, 208, 111-114.
103. Wadt, W. R.; Hay, P. J. J. Chem. Phys. 1985, 82, 284-298.
104. Höllwarth, A.; Böhme, M.; Dapprich, S.; Ehlers, A. W.; Gobbi, A.; Jonas, V.; Köhler, K. F.; Stegmann, R.; Veldkamp, A.; Frenking, G. Chem. Phys. Lett. 1993, 208, 237-240.
105. Hariharan, P. C.; Pople, J. A. Theor. Chim. Acta 1973, 28, 213-222.
106. Clark, T.; Chandrasekhar, J.; Spitznagel, G. W.; Schleyer, P. v. R. J. Comput. Chem. 1983, 4, 294-301.
107. Weigend, F. Phys. Chem. Chem. Phys. 2006, 8, 1057-1065.
108. Weigend, F.; Ahlrichs, R. Phys. Chem. Chem. Phys. 2005, 7, 3297-3305.
109. Ahlrichs, R.; May, K. Phys. Chem. Chem. Phys. 2000, 2, 943-945.
110. Lenthe, E. v.; Baerends, E. J.; Snijders, J. G. J. Chem. Phys. 1993, 99, 4597-4610.
111. Wüllen, C. V. J. Chem. Phys. 1998, 109, 392-399.
112. Douglas, M.; Kroll, N. M. Ann. Phys. 1974, 82, 89-155.
113. Hess, B. A. Phys. Rev. A 1985, 32, 756-763.
114. Hess, B. A. Phys. Rev. A 1986, 33, 3742-3748.
115. www.thch.uni-bonn.de/tc/orca.
116. Humphrey, W.; Dalke, A.; Schulten, K. J. Mol. Graphics 1996, 14, 33-38.
117. Cohen, A. J.; Mori-Sánchez, P.; Yang, W. Science 2008, 321, 792-794.
118. Koshland, D. E., Jr. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1958, 44, 98-104.
119. Koshland, D. E., Jr. Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 1994, 33, 2375-2378.
120. Sevastik, R.; Himo, F. Bioorg. Chem. 2007, 35, 444-457.
121. Hopmann, K. H.; Himo, F. J. Chem. Theory Comput. 2008, 4, 1129-1137.
122. Chen, S.-L.; Fang, W.-H.; Himo, F. Theor. Chem. Acc. 2008, 120, 515-522.
123. Siegbahn, P. E. M.; Himo, F. J. Biol. Inorg. Chem. 2009, 14, 643-651.
124. Warshel, A.; Åquist, J. Annu. Rev. Biophys. Biophys. Chem. 1991, 20, 267-298.
125. Simmons, T.; Brooks, C. L., III. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 8452-8458.
126. Siegbahn, P. E. M.; Blomberg, M. R. A. Chem. Rev. 2000, 100, 421-438.
127. Archer, D. G.; Wang, P. J. Phys. Chem. Ref. Data 1990, 19, 371-411.
128. Torres, R. A.; Korzekwa, K. R.; McMasters, D. R.; Fandozzi, C. M.; Jones, J. P. J. Med. Chem. 2007, 50, 4642-4647.
129. Halpern, J. Science 1982, 217, 401-407.
130. Massey, V.; Brumby, P. E.; Komai, H. J. Biol. Chem. 1969, 244, 1682-1691.
131. Jimenez, V.; Alderete, J. B. J. Mol. Struct. (THEOCHEM) 2005, 755, 209-214.
132. Shukla, M. K.; Mishra, P. C. J. Mol. Struct. 1996, 377, 247-259.
133. Allen, R. N.; Shukla, M. K.; Leszczynski, J. Int. J. Quantum Chem. 2004, 100, 801-809.
134. Finlayson, B.; Smith, A. J. Chem. Eng. Data 1974, 19, 94-97.