Photocontrol of neural activity: Biophysical mechanisms and performance in vivo

Chemical Reviews

Volumn 108, Issue 5, 2008, Pages 1588-1602

  Sjulson, Lucas ^a   Miesenböck, Gero ^b  

^a YALE UNIVERSITY SCHOOL OF MEDICINE   (United States)

^b UNIVERSITY OF OXFORD   (United Kingdom)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ABLATION; BIOELECTRIC POTENTIALS; BIOLOGICAL MEMBRANES; BIOPHYSICS;

PHOTOABLATION; PHOTOCONTROL; PHOTOMANIPULATION;

NEUROLOGY;

ANIMAL; BIOPHYSICS; CELL MEMBRANE; CHEMISTRY; HUMAN; METABOLISM; NERVE CELL; PHOTOCHEMISTRY; REVIEW; TEMPERATURE;

ANIMALS; BIOPHYSICS; CELL MEMBRANE; HUMANS; NEURONS; PHOTOCHEMISTRY; TEMPERATURE;

EID: 44849127933     PISSN: 00092665     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/cr078221b     Document Type: Review

References (133)

1. Cohen, L. B.; Salzber, B. M.; Grinvald, A. Annu. Rev. Neurosci. 1978, 1, 171-182.
2. Tsien, R. Y. Anna. Rev. Neurosci. 1989, 12, 227-253.
3. Miesenböck, G. Curr. Opin. Neurobiol. 2004, 14, 395-402.
4. Miesenböck, G.; Kevrekidis, I. G. Annu. Rev. Neurosci. 2005, 28, 533-563.
5. Yuste, R.; Katz, L. C. Neuron 1991, 6, 333-344.
6. Ng, M.; Roorda, R. D.; Lima, S. Q.; Zemelman, B. V.; Morcillo, P.; Miesenböck, G. Neuron 2002, 36, 463-474.
7. Ohki, K.: Chung, S.; Ch'ng, Y. H.; Kara, P.; Reid, R. C. Nature 2005, 433, 597-603.
8. Zemelman, B. V.; Lee, G. A.; Ng, M.; Miesenböck, G. Neuron 2002, 33, 15-22.
9. Crick, F. Philos. Trans. R. Soc. London, Ser. B 1999, 354, 2021-2025.
10. Zemelman, B. V.; Nesnas, N.; Lee, G. A.; Miesenböck, G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 1352-1357.
11. Banghart, M.; Borges, K.; Isacoff, E.; Trauner, D.; Kramer, R. H. Nat. Nearosci. 2004, 7, 1381-1386.
12. Boyden, E. S.; Zhang, F.; Bamberg, E.; Nagel, G.; Deisseroth, K. Nat. Neurosci. 2005, 8, 1263-1268.
13. Li, X.; Gutierrez, D. V.; Hanson, M. G.; Han, J.; Mark, M. D.; Chiel, H.; Hegemann, P.; Landmesser, L. T.; Herlitze, S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 17816-17821.
14. Volgraf, M.; Gorostiza, P.; Numano, R.; Kramer, R. H.; Isacoff, E. Y.; Trauner, D. Nat. Chem. Biol. 2006, 2, 47-52.
15. Han, X.; Boyden, E. S. PLoS ONE 2007, 2, e299.
16. Zhang, F.; Wang, L. P.; Brauner, M.; Liewald, J. F.; Kay, K.; Watzke, N.; Wood, P. G,; Bamberg, E.; Nagel, G.; Gottschalk, A.; Deisseroth, K. Nature 2007, 446, 633-639.
17. Arenkiel, B. R.; Peca, J.; Davison, I. G.; Feliciano, C.; Deisseroth, K.; Augustine, G. J.; Ehlers, M. D.; Feng, G. Neuron 2007, 54, 205-218.
18. Petreanu, L.; Huber, D.; Sobczyk, A.; Svoboda, K. Nat. Neurosci. 2007, 10, 663-668.
19. Wang, H.; Peca, J.; Matsuzaki, M.; Matsuzaki, K.; Noguchi, J.; Qiu, L.; Wang, D.; Zhang, F.; Boyden, E.; Deisseroth, K.; Kasai, H.; Hall, W. C.; Feng, G.; Augustine, G. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 8143-8148.
20. Lima, S. Q.; Miesenböck, G. Cell. 2005, 121, 141-152.
21. Schroll, C.; Riemensperger, T.; Bucher, D.; Ehmer, J.; Voller, T.; Erbguth, K.; Gerber, B.; Hendel, T.; Nagel, G.; Buchner, E.; Fiala, A. Curr. Biol. 2006, 16, 1741-1747.
22. Adamantidis, A. R.; Zhang, F.; Aravanis, A. M.; Deisseroth, K.; de Lecea, L. Nature 2007, 450, 420-424.
23. Suh, G, S.; Ben-Tabou de Leon, S.; Tanimoto, H.; Fiala, A.; Benzer, S.; Anderson, D. J. Curr. Biol. 2007, 17, 905-908.
24. Szobota, S.; Gorostiza, P.; Del Bene, F.; Wyatt, C.; Fortin, D. L.; Kolstad, K. D.; Tulyathan, O.; Volgraf, M.; Numano, R.; Aaron, H. L.; Scott, E. K.; Kramer, R. H.; Flannery, J.; Baier, H.; Trauner, D.; Isacoff, E. Y. Neuron 2007, 54, 535-545.
25. Clyne, J. D.; Miesenböck, G. Cell 2008, 133, 354-363.
26. Huber, D.; Petreanu, L.; Ghitani, N.; Ranade, S.; Hromadka, T.; Mainen, Z.; Svoboda, K. Nature 2008, 451, 61-64.
27. Lima, S. Q.; Hromadka, T.; Zador, A. M. Presented at CoSyNe, Salt Lake City, UT, 2008.
28. Sulston, J. E.; White, J. G. Dev. Biol. 1980, 78, 577-597.
29. Martin, J. P.; Logsdon, N. Photochem. Photobiol. 1987, 46, 45-53.
30. Miller, J. P.; Selverston, A. Science 1979, 206, 702-704.
31. Garber, S.; Camhi, J. M. Neuroreport 1991, 2, 181-184.
32. Kemenes, G.; Daykin, K.; Elliott, C. J. J. Neurosci. Methods 1991, 39, 207-216.
33. Marder, E. J. Exp. Biol. 1984, 112, 147-167.
34. Kemenes, G. Gen. Pharmacol. 1997, 29, 7-15.
35. Nirenberg, S.; Cepko, C. J. Neurosci. 1993, 13, 3238-3251
36. Nirenberg, S.; Meister, M. Neuron 1997, 18, 637-650.
37. Sinclair, J. R.; Jacobs, A. L.; Nirenberg, S. J. Neurosci. 2004, 24, 1459-1467.
38. Gao, W.; Xing, B.; Tsien, R. Y.; Rao, J, J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 11146-11147.
39. Wildt, S.; Deuschle, U. Nat. Biotechnol. 1999, 17, 1175-1178.
40. Feliciano, J.; Liu, Y.; Daunert, S. Biotechnol. Bioeng. 2006, 93, 989-997.
41. Stummer, W.; Stocker, S.; Novotny, A.; Heimann, A.; Sauer, O.; Kempski, O.; Plesnila, N.; Wietzorrek, J.; Reulen, H. J. J. Photochem. Photobiol. B 1998, 45, 160-169.
42. Jay, D. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1988, 85, 5454-5458.
43. Linden, K. G.; Liao, J. C.; Jay, D. G. Biophys, J. 1992, 61, 956-962.
44. Surrey, T.; Elowitz, M. B.; Wolf, P. E.; Yang, F.; Nedelec, F.; Shokat, K.; Leibler, S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1998, 95, 4293-4298.
45. Beck, S.; Sakurai, T.; Eustace, B. K.; Beste, G.; Schier, R.; Rudert, F.; Jay, D. G. Proteomics 2002, 2, 247-255.
46. Griffin, B. A.; Adams, S. R,; Tsien, R. Y. Science 1998, 281, 269-272.
47. Adams, S. R.; Campbell, R. E.; Gross, L. A.; Martin, B. R.; Walkup, G. K.; Yao, Y.; Llopis, J.; Tsien, R. Y. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 6063-6076.
48. Marek, K. W.; Davis, G. W. Neuron 2002, 36, 805-813.
49. Martin, B. R.; Giepmans, B. N.; Adams, S. R.; Tsien, R. Y. Nat. Biotechnol. 2005, 23, 1308-1314.
50. Tour, O.; Meijer, R. M.; Zacharias, D. A.; Adams, S. R.; Tsien, R. Y. Nat. Biotechnol. 2003, 21, 1505-1508.
51. Zhang, C.; Sriratana, A.; Minamikawa, T.; Nagley, P. Biochem, Biophys. Res. Commun. 1998, 242, 390-395.
52. Bulina, M. E.; Chudakov, D. M.; Britanova, O. V.; Yanushevich, Y. G.; Staroverov, D. B.; Chepurnykh, T. V.; Merzlyak, E. M.; Shkrob, M. A.; Lukyanov, S.: Lukyanov, K. A. Nat. Biotechnol. 2006, 24, 95-99.
53. Bulina, M. E.; Lukyanov, K. A.; Britanova, O. V.; Onichtchouk, D.; Lukyanov, S.; Chudakov, D. M. Nat. Protoc. 2006, 1, 947-953.
54. Baranano, D. E.; Rao, M.; Ferris, C. D.; Snyder, S. H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 16093-16098.
55. Sahoo, S. K.; Sawa, T.; Fang, J.; Tanaka, S.; Miyamoto, Y.; Akaike, T.; Maeda, H. Bioconjugate Chem. 2002, 13, 1031-1038.
56. Destexhe, A.; Rudolph, M.; Fellous, J. M.; Sejnowski, T. J. Neuroscience 2001, 107, 13-24.
57. Destexhe, A.; Rudolph, M.; Pare, D. Nat. Rev. Neurosci. 2003, 4, 739-751.
58. Destexhe, A.; Pare, D. J. Neurophysiol. 1999, 81, 1531-1547.
59. Hö, N.; Destexhe, A. J. Neurophysiol. 2000, 84, 1488-1496.
60. Rudolph, M.; Destexhe, A. Neurocomputing 2003, 52, 907-912.
61. Wells, J.; Kan, C.; Jansen, E. D.; Konrad, P.; Mahadevan-Jansen, A. J. Biomed. Opt. 2005, 10, 064003.
62. Wells, J.; Kao, C.; Konrad, P.; Milner, T.; Kim, J.; Mahadevan-Jansen, A.; Jansen, E. D. Biophys. J. 2007, 93, 2567-2580.
63. Voets, T.; Droogmans, G.; Wissenbach, U.; Janssens, A.; Flockerzi, V.; Nilius, B. Nature 2004, 430, 748-754.
64. Fork, R. L. Science 1971, 171, 907-909.
65. Hirase, H.; Nikolenko, V.; Goldberg, J. H.; Yuste, R. J Neurobiol. 2002, 51, 237-247.
66. Duprat, F.; Guillemare, E. Romey, G.; Fink, M.; Lesage, F.; Lazdunski, M.; Honore, E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1995, 92, 11796-11800.
67. Kourie, J. I. Am. J. Physiol. 1998, 275, C1-C24.
68. Farber, I. C.; Grinvald, A. Science 1983, 222, 1025-1027.
69. Callaway, E. M.; Katz, L. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1993, 90, 7661-7665.
70. Katz, L. C.; Dalva, M. B. J. Neurosci. Methods 1994, 54, 205-218.
71. Walker, J. W.; McCray, J. A.; Hess, G. P. Biochemistry 1986, 25, 1799-1805.
72. Milburn, T.; Matsubara, N.; Billington, A. P.; Udgaonkar, J. B.; Walker, J. W.; Carpenter, B. K.; Webb, W. W.; Marque, J.; Denk, W.; Mccray, J. A.; Hess, G. P. Biochemistry 1989, 28, 49-55.
73. Wieboldt, R.; Gee, K. R.; Niu, L.; Ramesh, D.; Carpenter, B. K.; Hess, G. P. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1994, 91, 8752-8756.
74. Dodt, H. U.; Frick, A.; Kampe, K.; Zieglgansberger, W. Eur. J. Neurosci. 1998, 10, 3351-3357.
75. Kandler, K.; Katz, L. C.; Kauer, J. A. Nat. Neurosci. 1998, 1, 119-123.
76. Schiller, I.; Schiller, Y.; Clapham, D. E. Nat. Neurosci. 1998, 1, 114-118.
77. Dalva, M. B.; Katz, L. C. Science 1994, 265, 255-258.
78. Dantzker, J. L.; Callaway, E. M. Nat. Neurosci. 2000, 3, 701-707.
79. Schubert, D.; Staiger, J. F.; Cho, N.; Kotter, R.; Zilles, K.; Luhmann, H. J. J. Neurosci. 2001, 21, 3580-3592.
80. Shepherd, G. M.; Pologruto, T. A.; Svoboda, K. Neuron 2003, 38, 277-289.
81. Yoshimura, Y.; Callaway, E. M. Nat. Neurosci. 2005, 8, 1552-1559.
82. Yoshimura, Y.; Dantzker, J. L.; Callaway, E. M. Nature 2005, 433, 868-873.
83. Adams, S. R.; Tsien, R. Y. Annu. Rev. Physiol. 1993, 55, 755-784.
84. Denk, W. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1994, 91, 6629-6633.
85. Pettit, D. L.; Wang, S. S.; Gee, K. R.; Augustine, G. J. Neuron 1997, 19, 465-471.
86. Wang, S. S.; Khiroug, L.; Augustine, G. J. Proc, Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2000, 97, 8635-9640.
87. Canepari, M.; Nelson, L.; Papageorgiou, G.; Corrie, J. E.; Ogden, D. J. Neurosci. Methods 2001, 112, 29-42.
88. Matsuzaki, M.; Ellis-Davies, G. C.; Nemoto, T.; Miyashita, Y.; Iino, M.; Kasai, H. Nat. Neurosci. 2001, 4, 1086-1092.
89. Nikolenko, V.; Poskanzer, K. E.; Yuste, R. Nat. Methods 2007, 4, 943-950.
90. Ellis-Davies, G. C.; Matsuzaki, M.; Paukert, M.; Kasai, H.; Bergles, D. E. J. Neurosci. 2007, 27, 6601-6604.
91. Matsuzaki, M.; Ellis-Davies, G. C.; Kasai, H. J. Neurophysiol. 2008, 99, 1535-1544.
92. Molnar, P.; Nadler, J. V. Eur. J. Pharmacol. 2000, 391, 255-262.
93. Pettit, D. L.; Augustine, G. J. J. Neurophysiol. 2000, 84, 28-38.
94. Cürten, B.; Kullmann, P. H.; Bier, M. E.; Kandler, K.; Schmidt, B. F. Photochem. Photobiol. 2005, 81, 641-648.
95. Aujard, L; Benbrahim, C.; Gouget, M.; Ruel, O.; Baudin, J. B.; Neveu, P.; Jullien, L. Chemistry 2006, 12, 6865-6879.
96. Reddy, G. D.; Saggau, P. J. Biomed. Opt. 2005, 10, 064038.
97. Rozsa, B.; Katona, G.; Vizi, E. S.; Varallyay, Z.; Saghy, A.; Valenta, L.; Maak, P.; Fekete, J.; Banyasz, A.; Szipocs, R. Appl. Opt. 2007, 46, 1860-1865.
98. Henderson, R.; Schertler, G. F. Philos. Trans. R. Soc. London, Ser. B 1990, 326, 379-e89.
99. Wald, G. Nature 1968, 219, 800-807.
100. Panda, S.; Nayak, S. K.; Campo, B.; Walker, J. R.; Hogenesch, J. B.; Jegla, T. Science 2005, 307, 600-604.
101. Melyan, Z.; Tarttelin, E. E.; Bellingham, J.; Lucas, R. J.; Hankins, M. W. Nature 2005, 433, 741-745.
102. Qiu, X.; Kumbalasiri, T.; Carlson, S. M.; Wong, K. Y.; Krishna, V.; Provencio, I.; Berson, D. M. Nature 2005, 433, 745-749.
103. Brueggernann, L. L; Sullivan, J. M. J. Gen. Physiol. 2002, 119, 593-612.
104. O'Brien, P. J.; Muellenberg, C. G. Biochemistry 1975, 14, 1695-700.
105. Sineshchekov, O. A.; Jung, K. H.; Spudich, J. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 8689-8694.
106. Nagel, G.; Szellas, T.; Huhn, W.; Kateriya, S.; Adeishvili, N.; Berthold, P.; Ollig, D.; Hegemann, P.; Bamberg, E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 13940-13945.
107. Suzuki, T.; Yamasaki, K.; Fujita, S.; Oda, K.; Iseki, M.; Yoshida, K.; Watanabe, M.; Daiyasu, H.; Toh, H.; Asamizu, E.; Tabata, S.; Miura, K.; Fukuzawa, H.; Nakamura, S.; Takahashi, T. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2003, 301, 711-717.
108. Bamann, C.; Kirsch, T.; Nagel, G.; Bamberg, E. J. Mol. Biol. 2008, 375, 686-694.
109. Heginbotham, L.; MacKinnon, R. Biophys. J. 1993, 65, 2089-2096.
110. Nagel, G.; Brauner, M.; Liewald, J. F.; Adeishvili, N.; Bamberg, E.; Gottschalk, A. Curr. Biol. 2005, 15, 2279-2284.
111. Gradinaru, V.; Thompson, K. R.; Zhang, F.; Mogri, M.; Kay, K.; Schneider, M. B.; Deisseroth, K. J. Neurosci. 2007, 27, 14231-14238.
112. Bi, A.; Cui, J.; Ma, Y. P.; Olshevskaya, E.; Pu, M.; Dizhoor, A. M.; Pan, Z. H. Neuron 2006, 50, 23-33.
113. Otmakhov, N.; Shirke, A. M.; Malinow, R. Neuron 1993, 10, 1101-1111.
114. Gorostiza, P.; Volgraf, M.; Numano, R.; Szobota, S.; Trauner, D.; Isacoff, E. Y. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 10865-10870.
115. Caterina, M. J.; Schumacher, M. A.; Tominaga, M.; Rosen, T. A.; Levine, J. D.; Julius, D. Nature 1997, 389, 816-824.
116. McKemy, D. D.; Neuhausser, W. M.; Julius, D. Nature 2002, 416, 52-58.
117. Peier, A. M.; Moqrich, A.; Hergarden, A. C.; Reeve, A. J.; Andersson, D, A.; Story, G. M.; Earley, T. J.; Dragoni, L; McIntyre, P.; Bevan, S.; Patapoutian, A. Cell 2002, 108, 705-715.
118. Zhao, J.; Gover, T. D.; Muralidharan, S.; Auston, D. A.; Weinreich, D.; Kao, J. P. Biochemistry 2006, 45, 4915-4926.
119. Gilbert, D.; Funk, K.; Dekowski, B.; Lechler, R.; Keller, S.; Mohrlen, F.; Frings, S.; Hagen, V. ChemBioChem 2007, 8, 89-97.
120. Mezey, E.; Toth, Z. E.; Cortright, D. N.; Arzubi, M. K.; Krause, J. E.; Elde, R.; Gun, A.; Blumberg. P. M.; Szallasi, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2000, 97, 3655-3660.
121. Arenkiel, B. R.; Klein, M. E.; Davison, I. G.; Katz, L. C.; Ehlers, M. D. Nat. Methods 2008, 5, 299-302.
122. Brake, A. J.; Wagenbach, M. J.; Julius, D. Nature 1994, 371, 519-523.
123. Valera, S.; Hussy, N.; Evans, R. J.; Adami, N.; North, R. A.; Surprenant, A.; Buell, G. Nature 1994, 371, 516-519.
124. Kaplan, J. H.; Forbush, B.; Hoffman, J. F. Biochemistry 1978, 17, 1929-1935.
125. McCray, J. A.; Trentham, D. R. Annu. Rev. Biophys. Biophys. Chem. 1989, 18, 239-270.
126. Ding, S.; Sachs, F. J. Gen. Physiol. 1999, 113, 695-720.
127. Dowdall, M. J.; Boyne, A. F.; Whittaker, V. P. Biochem. J. 1974, 140, 1-12.
128. Isacoff, E. Y.; Jan, Y. N.; Jan, L. Y. Nature 1990, 345, 530-534.
129. Kobertz, W. R.; Miller, C. Nat. Struct. Biol. 1999, 6, 1122-1125.
130. Sutherland, M. L.; Williams, S. H.; Abedi, R.; Overbeek, P. A.; Pfaffinger, P. J.; Noebels, J. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1999, 96, 2451-2455.
131. Nadeau, H.; McKinney, S.; Anderson, D. J.; Lester, H. A. J. Neurophysiol. 2000, 84, 1062-1075.
132. Howe, J. R. J. Neurophysiol. 1996, 76, 510-519.
133. Shannon, C. E. IEEE Trans. Inf. Theory 1956, 2, 3.