Categorizing Cells on the Basis of their Chemical Profiles: Progress in Single-Cell Mass Spectrometry

Journal of the American Chemical Society

Volumn 139, Issue 11, 2017, Pages 3920-3929

  Comi, Troy J ^a   Do, Thanh D ^a   Rubakhin, Stanislav S ^a   Sweedler, Jonathan V ^a  

^a UNIVERSITY OF ILLINOIS AT URBANA CHAMPAIGN   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CYTOLOGY; MASS SPECTROMETRY; METABOLITES; RANDOM PROCESSES; SPECTROMETRY; STOCHASTIC SYSTEMS;

CELLULAR CONSTITUENTS; CELLULAR METABOLITES; CELLULAR POPULATIONS; CHEMICAL PROFILES; ENABLING TECHNOLOGIES; FIGURES OF MERITS; MICROENVIRONMENTS; SINGLE CELL MEASUREMENT;

CELLS;

CELL LINEAGE; CYTOMETRY; GENOMICS; HOMEOSTASIS; MARKOV CHAIN; MASS SPECTROMETRY; METABOLITE; MICROENVIRONMENT; SAMPLING; TRANSCRIPTOMICS; HUMAN; SINGLE CELL ANALYSIS;

HUMANS; MASS SPECTROMETRY; SINGLE-CELL ANALYSIS;

EID: 85016155171     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jacs.6b12822     Document Type: Review

References (106)

1. Hooke, R. Micrographia: or, Some physiological descriptions of minute bodies made by magnifying glasses. With observations and inquiries thereupon; J. Martyn and J. Allestry: London, 1665.
2. Aurelius, M. Meditations: A new translation; Modern Library: New York, 2002.
3. Ackermann, M. Nat. Rev. Microbiol. 2015, 13, 497-508 10.1038/nrmicro3491
4. Nemes, P.; Rubakhin, S. S.; Aerts, J. T.; Sweedler, J. V. Nat. Protoc. 2013, 8, 783-799 10.1038/nprot.2013.035
5. Zenobi, R. Science 2013, 342, 1243259 10.1126/science.1243259
6. Rubakhin, S. S.; Romanova, E. V.; Nemes, P.; Sweedler, J. V. Nat. Methods 2011, 8, S20-29 10.1038/nmeth.1549
7. Chen, X.; Love, J. C.; Navin, N. E.; Pachter, L.; Stubbington, M. J.; Svensson, V.; Sweedler, J. V.; Teichmann, S. A. Nat. Biotechnol. 2016, 34, 1111-1118 10.1038/nbt.3721
8. Edström, J.-E. Biochim. Biophys. Acta 1956, 22, 378-388 10.1016/0006-3002(56)90166-4
9. Matioli, G. T.; Niewisch, H. B. Science 1965, 150, 1824-1826 10.1126/science.150.3705.1824
10. Ruchel, R. J. Chromatogr. 1977, 132, 451-468 10.1016/S0021-9673(00)82909-X
11. Kupka, K. D.; Schropp, W. W.; Schiller, C.; Hillenkamp, F. Scan. Electron Microsc. 1980, 635-640
12. Meyer zum Gottesberge-Orsulakova, A.; Kaufmann, R. Scan. Electron Microsc. 1985, 393-405
13. Iliffe, T. M.; McAdoo, D. J.; Beyer, C. B.; Haber, B. J. Neurochem. 1977, 28, 1037-1042 10.1111/j.1471-4159.1977.tb10666.x
14. Herzenberg, L. A.; Parks, D.; Sahaf, B.; Perez, O.; Roederer, M.; Herzenberg, L. A. Clin. Chem. 2002, 48, 1819-1827
15. Mackler, S. A.; Brooks, B. P.; Eberwine, J. H. Neuron 1992, 9, 539-548 10.1016/0896-6273(92)90191-F
16. Shapiro, E.; Biezuner, T.; Linnarsson, S. Nat. Rev. Genet. 2013, 14, 618-630 10.1038/nrg3542
17. Wang, Y.; Navin, N. E. Mol. Cell 2015, 58, 598-609 10.1016/j.molcel.2015.05.005
18. Saliba, A. E.; Westermann, A. J.; Gorski, S. A.; Vogel, J. Nucleic Acids Res. 2014, 42, 8845-8860 10.1093/nar/gku555
19. Eberwine, J.; Sul, J. Y.; Bartfai, T.; Kim, J. Nat. Methods 2014, 11, 25-27 10.1038/nmeth.2769
20. Clausmeyer, J.; Schuhmann, W. TrAC, Trends Anal. Chem. 2016, 79, 46-59 10.1016/j.trac.2016.01.018
21. Li, X.; Dunevall, J.; Ewing, A. G. Acc. Chem. Res. 2016, 49, 2347-2354 10.1021/acs.accounts.6b00331
22. Kang, M.; Momotenko, D.; Page, A.; Perry, D.; Unwin, P. R. Langmuir 2016, 32, 7993-8008 10.1021/acs.langmuir.6b01932
23. Lord, S. J.; Lee, H. L.; Moerner, W. E. Anal. Chem. 2010, 82, 2192-2203 10.1021/ac9024889
24. Xia, T.; Li, N.; Fang, X. Annu. Rev. Phys. Chem. 2013, 64, 459-480 10.1146/annurev-physchem-040412-110127
25. Konig, I.; Zarrine-Afsar, A.; Aznauryan, M.; Soranno, A.; Wunderlich, B.; Dingfelder, F.; Stuber, J. C.; Pluckthun, A.; Nettels, D.; Schuler, B. Nat. Methods 2015, 12, 773-779 10.1038/nmeth.3475
26. Wang, X.; Li, X.; Deng, X.; Luu, D. T.; Maurel, C.; Lin, J. Nat. Protoc. 2015, 10, 2054-2063 10.1038/nprot.2015.132
27. Rubakhin, S. S.; Lanni, E. J.; Sweedler, J. V. Curr. Opin. Biotechnol. 2013, 24, 95-104 10.1016/j.copbio.2012.10.021
28. Webb, A. Anal. Chem. 2012, 84, 9-16 10.1021/ac201500v
29. Huang, W.-H.; Ai, F.; Wang, Z.-L.; Cheng, J.-K. J. Chromatogr. B: Anal. Technol. Biomed. Life Sci. 2008, 866, 104-122 10.1016/j.jchromb.2008.01.030
30. Frost, N. W.; Jing, M.; Bowser, M. T. Anal. Chem. 2010, 82, 4682-4698 10.1021/ac101151k
31. Kleparnik, K. Electrophoresis 2013, 34, 70-85 10.1002/elps.201200488
32. Zhong, X.; Zhang, Z.; Jiang, S.; Li, L. Electrophoresis 2014, 35, 1214-1225 10.1002/elps.201300451
33. Passarelli, M. K.; Ewing, A. G. Curr. Opin. Chem. Biol. 2013, 17, 854-859 10.1016/j.cbpa.2013.07.017
34. Watrous, J. D.; Dorrestein, P. C. Nat. Rev. Microbiol. 2011, 9, 683-694 10.1038/nrmicro2634
35. Musat, N.; Foster, R.; Vagner, T.; Adam, B.; Kuypers, M. M. FEMS Microbiol. Rev. 2012, 36, 486-511 10.1111/j.1574-6976.2011.00303.x
36. Ong, T. H.; Tillmaand, E. G.; Makurath, M.; Rubakhin, S. S.; Sweedler, J. V. Biochim. Biophys. Acta, Proteins Proteomics 2015, 1854, 732-740 10.1016/j.bbapap.2015.01.008
37. Spengler, B. Anal. Chem. 2015, 87, 64-82 10.1021/ac504543v
38. Sanchez-Freire, V.; Ebert, A. D.; Kalisky, T.; Quake, S. R.; Wu, J. C. Nat. Protoc. 2012, 7, 829-838 10.1038/nprot.2012.021
39. Yin, H.; Marshall, D. Curr. Opin. Biotechnol. 2012, 23, 110-119 10.1016/j.copbio.2011.11.002
40. Glish, G. L.; Vachet, R. W. Nat. Rev. Drug Discovery 2003, 2, 140-150 10.1038/nrd1011
41. Maher, S.; Jjunju, F. P. M.; Taylor, S. Rev. Mod. Phys. 2015, 87, 113-135 10.1103/RevModPhys.87.113
42. Liu, J. X.; Aerts, J. T.; Rubakhin, S. S.; Zhang, X. X.; Sweedler, J. V. Analyst 2014, 139, 5835-5842 10.1039/C4AN01133C
43. Rubakhin, S. S.; Garden, R. W.; Fuller, R. R.; Sweedler, J. V. Nat. Biotechnol. 2000, 18, 172-175 10.1038/72622
44. Marshall, A. G.; Hendrickson, C. L.; Jackson, G. S. Mass Spectrom. Rev. 1998, 17, 1-35 10.1002/(SICI)1098-2787(1998)17:1<1::AID-MAS1>3.0.CO;2-K
45. Nikolaev, E. N.; Kostyukevich, Y. I.; Vladimirov, G. N. Mass Spectrom. Rev. 2016, 35, 219-258 10.1002/mas.21422
46. Eliuk, S.; Makarov, A. Annu. Rev. Anal. Chem. 2015, 8, 61-80 10.1146/annurev-anchem-071114-040325
47. Römpp, A.; Spengler, B. Histochem. Cell Biol. 2013, 139, 759-783 10.1007/s00418-013-1097-6
48. Boxer, S. G.; Kraft, M. L.; Weber, P. K. Annu. Rev. Biophys. 2009, 38, 53-74 10.1146/annurev.biophys.050708.133634
49. Ostrowski, S. G.; Van Bell, C. T.; Winograd, N.; Ewing, A. G. Science 2004, 305, 71-73 10.1126/science.1099791
50. Fletcher, J. S.; Rabbani, S.; Henderson, A.; Blenkinsopp, P.; Thompson, S. P.; Lockyer, N. P.; Vickerman, J. C. Anal. Chem. 2008, 80, 9058-9064 10.1021/ac8015278
51. Passarelli, M. K.; Ewing, A. G.; Winograd, N. Anal. Chem. 2013, 85, 2231-2238 10.1021/ac303038j
52. Passarelli, M. K.; Winograd, N. Surf. Interface Anal. 2011, 43, 269-271 10.1002/sia.3529
53. Tucker, K. R.; Li, Z.; Rubakhin, S. S.; Sweedler, J. V. J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2012, 23, 1931-1938 10.1007/s13361-012-0472-1
54. Kraft, M. L.; Klitzing, H. A. Biochim. Biophys. Acta, Mol. Cell Biol. Lipids 2014, 1841, 1108-1119 10.1016/j.bbalip.2014.03.003
55. Popa, R.; Weber, P. K.; Pett-Ridge, J.; Finzi, J. A.; Fallon, S. J.; Hutcheon, I. D.; Nealson, K. H.; Capone, D. G. ISME J. 2007, 1, 354-360 10.1038/ismej.2007.44
56. Musat, N.; Halm, H.; Winterholler, B.; Hoppe, P.; Peduzzi, S.; Hillion, F.; Horreard, F.; Amann, R.; Jorgensen, B. B.; Kuypers, M. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008, 105, 17861-17866 10.1073/pnas.0809329105
57. Ghosal, S.; Fallon, S. J.; Leighton, T. J.; Wheeler, K. E.; Kristo, M. J.; Hutcheon, I. D.; Weber, P. K. Anal. Chem. 2008, 80, 5986-5992 10.1021/ac8006279
58. Finzi-Hart, J. A.; Pett-Ridge, J.; Weber, P. K.; Popa, R.; Fallon, S. J.; Gunderson, T.; Hutcheon, I. D.; Nealson, K. H.; Capone, D. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009, 106, 9931-9931 10.1073/pnas.0904281106
59. Liu, W. T.; Yang, Y. L.; Xu, Y. Q.; Lamsa, A.; Haste, N. M.; Yang, J. Y.; Ng, J.; Gonzalez, D.; Ellermeier, C. D.; Straight, P. D.; Pevzner, P. A.; Pogliano, J.; Nizet, V.; Pogliano, K.; Dorrestein, P. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010, 107, 16286-16290 10.1073/pnas.1008368107
60. Angerer, T. B.; Blenkinsopp, P.; Fletcher, J. S. Int. J. Mass Spectrom. 2015, 377, 591-598 10.1016/j.ijms.2014.05.015
61. Lanni, E. J.; Masyuko, R. N.; Driscoll, C. M.; Dunham, S. J.; Shrout, J. D.; Bohn, P. W.; Sweedler, J. V. Anal. Chem. 2014, 86, 10885-10891 10.1021/ac5030914
62. Dertinger, J. J.; Walker, A. V. J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2013, 24, 348-355 10.1007/s13361-012-0568-7
63. Fitzgerald, J. J.; Kunnath, P.; Walker, A. V. Anal. Chem. 2010, 82, 4413-4419 10.1021/ac100133c
64. Svara, F. N.; Kiss, A.; Jaskolla, T. W.; Karas, M.; Heeren, R. M. Anal. Chem. 2011, 83, 8308-8313 10.1021/ac202222h
65. Giesen, C.; Wang, H. A.; Schapiro, D.; Zivanovic, N.; Jacobs, A.; Hattendorf, B.; Schuffler, P. J.; Grolimund, D.; Buhmann, J. M.; Brandt, S.; Varga, Z.; Wild, P. J.; Gunther, D.; Bodenmiller, B. Nat. Methods 2014, 11, 417-422 10.1038/nmeth.2869
66. Angelo, M.; Bendall, S. C.; Finck, R.; Hale, M. B.; Hitzman, C.; Borowsky, A. D.; Levenson, R. M.; Lowe, J. B.; Liu, S. D.; Zhao, S.; Natkunam, Y.; Nolan, G. P. Nat. Med. 2014, 20, 436-442 10.1038/nm.3488
67. Lin, Y.; Trouillon, R.; Safina, G.; Ewing, A. G. Anal. Chem. 2011, 83, 4369-4392 10.1021/ac2009838
68. Lapainis, T.; Rubakhin, S. S.; Sweedler, J. V. Anal. Chem. 2009, 81, 5858-5864 10.1021/ac900936g
69. Han, X.; Wang, Y.; Aslanian, A.; Bern, M.; Lavallee-Adam, M.; Yates, J. R., 3rd Anal. Chem. 2014, 86, 11006-11012 10.1021/ac503439n
70. Wang, Y.; Fonslow, B. R.; Wong, C. C.; Nakorchevsky, A.; Yates, J. R., 3rd Anal. Chem. 2012, 84, 8505-8513 10.1021/ac301091m
71. Sun, L.; Dubiak, K. M.; Peuchen, E. H.; Zhang, Z.; Zhu, G.; Huber, P. W.; Dovichi, N. J. Anal. Chem. 2016, 88, 6653-6657 10.1021/acs.analchem.6b01921
72. Lombard-Banek, C.; Moody, S. A.; Nemes, P. Angew. Chem., Int. Ed. 2016, 55, 2454-2458 10.1002/anie.201510411
73. Lombard-Banek, C.; Reddy, S.; Moody, S. A.; Nemes, P. Mol. Cell. Proteomics 2016, 15, 2756-2768 10.1074/mcp.M115.057760
74. Chen, S.; Lillard, S. J. Anal. Chem. 2001, 73, 111-118 10.1021/ac0009088
75. Marc, P. J.; Sims, C. E.; Allbritton, N. L. Anal. Chem. 2007, 79, 9054-9059 10.1021/ac7017519
76. Li, X.; Li, Y.; Zhao, L.; Shen, J.; Zhang, Y.; Bao, J. J. Electrophoresis 2014, 35, 2778-2784 10.1002/elps.201400081
77. Kohl, F. J.; Sanchez-Hernandez, L.; Neususs, C. Electrophoresis 2015, 36, 144-158 10.1002/elps.201400368
78. Bai, L.; Sheeley, S.; Sweedler, J. V. Bioanal. Rev. 2009, 1, 7-24 10.1007/s12566-009-0001-2
79. Domalain, V.; Hubert-Roux, M.; Tognetti, V.; Joubert, L.; Lange, C. M.; Rouden, J.; Afonso, C. Chem. Sci. 2014, 5, 3234-3239 10.1039/c4sc00443d
80. Warnke, S.; Seo, J.; Boschmans, J.; Sobott, F.; Scrivens, J. H.; Bleiholder, C.; Bowers, M. T.; Gewinner, S.; Schollkopf, W.; Pagel, K.; von Helden, G. J. Am. Chem. Soc. 2015, 137, 4236-4242 10.1021/jacs.5b01338
81. Bendall, S. C.; Nolan, G. P.; Roederer, M.; Chattopadhyay, P. K. Trends Immunol. 2012, 33, 323-332 10.1016/j.it.2012.02.010
82. Bjornson, Z. B.; Nolan, G. P.; Fantl, W. J. Curr. Opin. Immunol. 2013, 25, 484-494 10.1016/j.coi.2013.07.004
83. Bandura, D. R.; Baranov, V. I.; Ornatsky, O. I.; Antonov, A.; Kinach, R.; Lou, X.; Pavlov, S.; Vorobiev, S.; Dick, J. E.; Tanner, S. D. Anal. Chem. 2009, 81, 6813-6822 10.1021/ac901049w
84. Di Palma, S.; Bodenmiller, B. Curr. Opin. Biotechnol. 2015, 31, 122-129 10.1016/j.copbio.2014.07.004
85. Atkuri, K. R.; Stevens, J. C.; Neubert, H. Drug Metab. Dispos. 2015, 43, 227-233 10.1124/dmd.114.060798
86. Krutzik, P. O.; Crane, J. M.; Clutter, M. R.; Nolan, G. P. Nat. Chem. Biol. 2008, 4, 132-142 10.1038/nchembio.2007.59
87. Krutzik, P. O.; Nolan, G. P. Nat. Methods 2006, 3, 361-368 10.1038/nmeth872
88. Bodenmiller, B.; Zunder, E. R.; Finck, R.; Chen, T. J.; Savig, E. S.; Bruggner, R. V.; Simonds, E. F.; Bendall, S. C.; Sachs, K.; Krutzik, P. O.; Nolan, G. P. Nat. Biotechnol. 2012, 30, 858-867 10.1038/nbt.2317
89. Bendall, S. C.; Simonds, E. F.; Qiu, P.; Amir, E.-a. D.; Krutzik, P. O.; Finck, R.; Bruggner, R. V.; Melamed, R.; Trejo, A.; Ornatsky, O. I.; Balderas, R. S.; Plevritis, S. K.; Sachs, K.; Pe’er, D.; Tanner, S. D.; Nolan, G. P. Science 2011, 332, 687-696 10.1126/science.1198704
90. Chattopadhyay, P. K.; Gierahn, T. M.; Roederer, M.; Love, J. C. Nat. Immunol. 2014, 15, 128-135 10.1038/ni.2796
91. Newell, E. W.; Sigal, N.; Bendall, S. C.; Nolan, G. P.; Davis, M. M. Immunity 2012, 36, 142-152 10.1016/j.immuni.2012.01.002
92. Behbehani, G. K.; Bendall, S. C.; Clutter, M. R.; Fantl, W. J.; Nolan, G. P. Cytometry, Part A 2012, 81, 552-566 10.1002/cyto.a.22075
93. Newell, E. W.; Sigal, N.; Nair, N.; Kidd, B. A.; Greenberg, H. B.; Davis, M. M. Nat. Biotechnol. 2013, 31, 623-629 10.1038/nbt.2593
94. Tomita, M.; Kami, K. Science 2012, 336, 990-991 10.1126/science.1223066
95. Amir, E.-a. D.; Davis, K. L.; Tadmor, M. D.; Simonds, E. F.; Levine, J. H.; Bendall, S. C.; Shenfeld, D. K.; Krishnaswamy, S.; Nolan, G. P.; Pe’er, D. Nat. Biotechnol. 2013, 31, 545-552 10.1038/nbt.2594
96. Fujita, H.; Esaki, T.; Masujima, T.; Hotta, A.; Kim, S. H.; Noji, H.; Watanabe, T. M. RSC Adv. 2015, 5, 16968-16971 10.1039/C4RA12021C
97. Urban, P. L.; Jefimovs, K.; Amantonico, A.; Fagerer, S. R.; Schmid, T.; Madler, S.; Puigmarti-Luis, J.; Goedecke, N.; Zenobi, R. Lab Chip 2010, 10, 3206-3209 10.1039/c0lc00211a
98. Ibanez, A. J.; Fagerer, S. R.; Schmidt, A. M.; Urban, P. L.; Jefimovs, K.; Geiger, P.; Dechant, R.; Heinemann, M.; Zenobi, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, 8790-8794 10.1073/pnas.1209302110
99. Krismer, J.; Sobek, J.; Steinhoff, R. F.; Fagerer, S. R.; Pabst, M.; Zenobi, R. Appl. Environ. Microbiol. 2015, 81, 5546-5551 10.1128/AEM.01201-15
100. Fagerer, S. R.; Schmid, T.; Ibanez, A. J.; Pabst, M.; Steinhoff, R.; Jefimovs, K.; Urban, P. L.; Zenobi, R. Analyst 2013, 138, 6732-6736 10.1039/c3an01135f
101. Ong, T. H.; Kissick, D. J.; Jansson, E. T.; Comi, T. J.; Romanova, E. V.; Rubakhin, S. S.; Sweedler, J. V. Anal. Chem. 2015, 87, 7036-7042 10.1021/acs.analchem.5b01557
102. Jansson, E. T.; Comi, T. J.; Rubakhin, S. S.; Sweedler, J. V. ACS Chem. Biol. 2016, 11, 2588-2595 10.1021/acschembio.6b00602
103. Pan, N.; Rao, W.; Kothapalli, N. R.; Liu, R.; Burgett, A. W.; Yang, Z. Anal. Chem. 2014, 86, 9376-9380 10.1021/ac5029038
104. Page, J. S.; Sweedler, J. V. Anal. Chem. 2002, 74, 6200-6204 10.1021/ac025898k
105. Rubakhin, S. S.; Sweedler, J. V. Anal. Chem. 2008, 80, 7128-7136 10.1021/ac8010389
106. Quine, W. V. Theories and things; Harvard University Press: Cambridge, MA, 1981.