Single-Molecule Patch-Clamp FRET Anisotropy Microscopy Studies of NMDA Receptor Ion Channel Activation and Deactivation under Agonist Ligand Binding in Living Cells

Journal of the American Chemical Society

Volumn 138, Issue 28, 2016, Pages 8789-8801

  Sasmal, Dibyendu Kumar ^a   Yadav, Rajeev ^a   Lu, H Peter ^a  

^a BOWLING GREEN STATE UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

AMINO ACIDS; ANISOTROPY; BINS; CONFORMATIONS; ELECTROPHYSIOLOGY; IONS; MOLECULES;

ANISOTROPY MEASUREMENTS; COMPUTATIONAL MODEL; DESENSITIZED STATE; FLUORESCENCE MEASUREMENTS; INTERMEDIATE STATE; LIGAND BINDING DOMAIN; N-METHYL-D-ASPARTATE; SINGLE-CHANNEL ELECTROPHYSIOLOGY;

LIGANDS;

GLUTAMIC ACID; GLYCINE; N METHYL DEXTRO ASPARTIC ACID RECEPTOR; LIGAND; PROTEIN BINDING;

ANISOTROPY; ARTICLE; CELL MEMBRANE; COMPARATIVE STUDY; CONFORMATIONAL TRANSITION; CONTROLLED STUDY; DISSOCIATION RATE CONSTANT; DRUG RECEPTOR BINDING; ELECTRIC CURRENT; FLUORESCENCE MICROSCOPY; HEK293 CELL LINE; LIGAND BINDING; MOLECULAR DOCKING; PROTEIN CONFORMATION; PROTEIN EXPRESSION; PROTEIN INDUCTION; SINGLE CHANNEL PATCH CLAMP; SINGLE MOLECULE PATCH CLAMP FLUORESCENCE RESONANCE ENERGY TRANSFER ANISOTROPY MICROSCOPY; AGONISTS; CELL SURVIVAL; CHEMISTRY; FLUORESCENCE RESONANCE ENERGY TRANSFER; HUMAN; KINETICS; METABOLISM; MICROSCOPY; MOLECULAR MODEL; PROTEIN DOMAIN;

ANISOTROPY; CELL SURVIVAL; FLUORESCENCE RESONANCE ENERGY TRANSFER; GLYCINE; HEK293 CELLS; HUMANS; KINETICS; LIGANDS; MICROSCOPY; MODELS, MOLECULAR; PROTEIN BINDING; PROTEIN DOMAINS; RECEPTORS, N-METHYL-D-ASPARTATE;

EID: 84979266089     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jacs.6b03496     Document Type: Article

References (93)

1. Li, F.; Tsien, J. Z. N. Engl. J. Med. 2009, 361 (3) 302 10.1056/NEJMcibr0902052
2. Traynelis, S. F.; Wollmuth, L. P.; McBain, C. J.; Menniti, F. S.; Vance, K. M.; Ogden, K. K.; Hansen, K. B.; Yuan, H.; Myers, S. J.; Dingledine, R. Pharmacol. Rev. 2010, 62 (3) 405 10.1124/pr.109.002451
3. Vance, K. M.; Simorowski, N.; Traynelis, S. F.; Furukawa, H. Nat. Commun. 2011, 2, 294 10.1038/ncomms1295
4. Yuan, H.; Myers, S. J.; Wells, G.; Nicholson, K. L.; Swanger, S. A.; Lyuboslavsky, P.; Tahirovic, Y. A.; Menaldino, D. S.; Ganesh, T.; Wilson, L. J.; Liotta, D. C.; Snyder, J. P.; Traynelis, S. F. Neuron 2015, 85 (6) 1305 10.1016/j.neuron.2015.02.008
5. Hansen, K. B.; Ogden, K. K.; Yuan, H.; Traynelis, S. F. Neuron 2014, 81 (5) 1084 10.1016/j.neuron.2014.01.035
6. Erreger, K.; Geballe, M. T.; Dravid, S. M.; Snyder, J. P.; Wyllie, D. J. A.; Traynelis, S. F. J. Neurosci. 2005, 25 (34) 7858 10.1523/JNEUROSCI.1613-05.2005
7. Banke, T. G.; Traynelis, S. F. Nat. Neurosci. 2003, 6 (2) 144 10.1038/nn1000
8. Hansen, K. B.; Burger, P.; Vance, K. M.; Snyder, J. P.; Clausen, R. P.; Traynelis, S. F. Biophys. J. 2010, 98 (3) 525a 10.1016/j.bpj.2009.12.2854
9. Lee, C.-H.; Lü, W.; Michel, J. C.; Goehring, A.; Du, J.; Song, X.; Gouaux, E. Nature 2014, 511 (7508) 191 10.1038/nature13548
10. Lee, C.-H.; Gouaux, E. PLoS One 2011, 6 (4) e19180 10.1371/journal.pone.0019180
11. Sobolevsky, A. I.; Rosconi, M. P.; Gouaux, E. Nature 2009, 462 (7274) 745 10.1038/nature08624
12. Jin, R.; Singh, S. K.; Gu, S.; Furukawa, H.; Sobolevsky, A. I.; Zhou, J.; Jin, Y.; Gouaux, E. EMBO J. 2009, 28 (12) 1812 10.1038/emboj.2009.140
13. Inanobe, A.; Furukawa, H.; Gouaux, E. Neuron 2005, 47 (1) 71 10.1016/j.neuron.2005.05.022
14. Furukawa, H.; Singh, S. K.; Mancusso, R.; Gouaux, E. Nature 2005, 438 (7065) 185 10.1038/nature04089
15. Furukawa, H.; Gouaux, E. EMBO J. 2003, 22 (12) 2873 10.1093/emboj/cdg303
16. Karakas, E.; Furukawa, H. Science 2014, 344 (6187) 992 10.1126/science.1251915
17. Jespersen, A.; Tajima, N.; Fernandez-Cuervo, G.; Garnier-Amblard, E. C.; Furukawa, H. Neuron 2014, 81 (2) 366 10.1016/j.neuron.2013.11.033
18. Amico-Ruvio, S. A.; Popescu, G. K. Biophys. J. 2010, 98 (7) 1160 10.1016/j.bpj.2009.12.4276
19. Popescu, G. K. J. Physiol. 2012, 590, 73 10.1113/jphysiol.2011.223750
20. Zhang, W.; Howe, J. R.; Popescu, G. K. Nat. Neurosci. 2008, 11 (12) 1373 10.1038/nn.2214
21. Das, U.; Kumar, J.; Mayer, M. L.; Plested, A. J. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010, 107 (18) 8463 10.1073/pnas.1000838107
22. Lipton, S. A. Nat. Neurosci. 2008, 11 (4) 381 10.1038/nn0408-381
23. Piña-Crespo, J. C.; Talantova, M.; Micu, I.; States, B.; Chen, H.-S. V.; Tu, S.; Nakanishi, N.; Tong, G.; Zhang, D.; Heinemann, S. F.; Zamponi, G. W.; Stys, P. K.; Lipton, S. A. J. Neurosci. 2010, 30 (34) 11501 10.1523/JNEUROSCI.1593-10.2010
24. Dai, J.; Zhou, H. X. Biophys. J. 2013, 104 (10) 2170 10.1016/j.bpj.2013.04.013
25. Yao, Y.; Belcher, J.; Berger, A. J.; Mayer, M. L.; Lau, A. Y. Structure 2013, 21 (10) 1788 10.1016/j.str.2013.07.011
26. MacDermott, A. B.; Mayer, M. L.; Westbrook, G. L.; Smith, S. J.; Barker, J. L. Nature 1986, 321 (6069) 519 10.1038/321519a0
27. Foucaud, B.; Laube, B.; Schemm, R.; Kreimeyer, A.; Goeldner, M.; Betz, H. J. Biol. Chem. 2003, 278 (26) 24011 10.1074/jbc.M300219200
28. Rambhadran, A.; Gonzalez, J.; Jayaraman, V. J. Biol. Chem. 2010, 285 (20) 15296 10.1074/jbc.M109.085035
29. Sobczyk, A.; Scheuss, V.; Svoboda, K. J. Neurosci. 2005, 25, 6037 10.1523/JNEUROSCI.1221-05.2005
30. Mayer, M. L. Structure 2011, 19 (10) 1370 10.1016/j.str.2011.08.009
31. Dai, J.; Wollmuth, L.; Zhou, H.-X. J. Phys. Chem. B 2015, 119 (34) 10934 10.1021/acs.jpcb.5b00521
32. Sasmal, D. K.; Lu, H. P. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136 (37) 12998 10.1021/ja506231j
33. Sobolevsky, A. I.; Prodromou, M. L.; Yelshansky, M. V.; Wollmuth, L. P. J. Gen. Physiol. 2007, 129 (6) 509 10.1085/jgp.200609718
34. Mayer, M. L. Nature 2006, 440 (7083) 456 10.1038/nature04709
35. Cummings, K. A.; Popescu, G. K. J. Gen. Physiol. 2015, 145 (6) 513 10.1085/jgp.201411302
36. Nicastro, G.; Margiocco, P.; Cardinali, B.; Stagnaro, P.; Cauglia, F.; Cuniberti, C.; Collini, M.; Thomas, D.; Pastore, A.; Rocco, M. Biophys. J. 2004, 87 (2) 1227 10.1529/biophysj.104.040931
37. Weatherill, E. E.; Wallace, M. I. J. Mol. Biol. 2015, 427 (1) 146 10.1016/j.jmb.2014.07.007
38. Wang, Y.; Liu, Y.; Deberg, H. A.; Nomura, T.; Hoffman, M. T.; Rohde, P. R.; Schulten, K.; Martinac, B.; Selvin, P. R. eLife 2014, 3, e01834 10.7554/eLife.01834
39. Song, W.; Pang, P.; He, J.; Lindsay, S. ACS Nano 2013, 7 (1) 689 10.1021/nn3050598
40. Kong, L.; Harrington, L.; Li, Q.; Cheley, S.; Davis, B. G.; Bayley, H. Nat. Chem. 2013, 5, 651 10.1038/nchem.1695
41. Miranda, P.; Contreras, J. E.; Plested, A. J. R.; Sigworth, F. J.; Holmgren, M.; Giraldez, T. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110 (13) 5217 10.1073/pnas.1219611110
42. Rajapaksha, S. P.; Wang, X.; Lu, H. P. Anal. Chem. 2013, 85 (19) 8951 10.1021/ac401342u
43. Bartsch, P.; Walter, C.; Selenschik, P.; Honigmann, A.; Wagner, R. Materials 2012, 5 (12) 2705 10.3390/ma5122705
44. Castell, O. K.; Berridge, J.; Wallace, M. I. Angew. Chem., Int. Ed. 2012, 51 (13) 3134 10.1002/anie.201107343
45. Schmauder, R.; Kosanic, D.; Hovius, R.; Vogel, H. ChemBioChem 2011, 12 (16) 2431 10.1002/cbic.201100302
46. Leptihn, S.; Thompson, J. R.; Ellory, J. C.; Tucker, S. J.; Wallace, M. I. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133 (24) 9370 10.1021/ja200128n
47. Hall, L. T.; Hill, C. D.; Cole, J. H.; Städler, B.; Caruso, F.; Mulvaney, P.; Wrachtrup, J.; Hollenberg, L. C. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010, 107 (44) 18777 10.1073/pnas.1002562107
48. Ide, T. ChemPhysChem 2010, 11 (16) 3408 10.1002/cphc.201000560
49. Zhao, Y.; Terry, D.; Shi, L.; Weinstein, H.; Blanchard, S. C.; Javitch, J. A. Nature 2010, 465 (7295) 188 10.1038/nature09057
50. Nakajo, K.; Ulbrich, M. H.; Kubo, Y.; Isacoff, E. Y. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010, 107 (44) 18862 10.1073/pnas.1010354107
51. Heron, A. J.; Thompson, J. R.; Cronin, B.; Bayley, H.; Wallace, M. I. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131 (5) 1652 10.1021/ja808128s
52. Lu, H. P. Methods Cell Biol. 2008, 90, 435 10.1016/S0091-679X(08)00819-4
53. Zheng, J. Physiology 2006, 21 (1) 6 10.1152/physiol.00041.2005
54. Peng, S.; Publicover, N. G.; Kargacin, G. J.; Duan, D.; Airey, J. A.; Sutko, J. L. Biophys. J. 2004, 86, 134 10.1016/S0006-3495(04)74091-6
55. Chandler, E. L.; Smith, A. L.; Burden, L. M.; Kasianowicz, J. J.; Burden, D. L. Langmuir 2004, 20 (3) 898 10.1021/la035728i
56. Harms, G.; Orr, G.; Lu, H. P. Appl. Phys. Lett. 2004, 84 (10) 1792 10.1063/1.1652228
57. Selvin, P. R. Biophys. J. 2003, 84 (1) 1 10.1016/S0006-3495(03)74827-9
58. Peters, R. Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 2003, 32, 47 10.1146/annurev.biophys.32.110601.142429
59. Harms, G. S.; Orr, G.; Montal, M.; Thrall, B. D.; Colson, S. D.; Lu, H. P. Biophys. J. 2003, 85 (3) 1826 10.1016/S0006-3495(03)74611-6
60. Borisenko, V.; Lougheed, T.; Hesse, J.; Füreder-Kitzmüller, E.; Fertig, N.; Behrends, J. C.; Woolley, G. A.; Schütz, G. J. Biophys. J. 2003, 84 (1) 612 10.1016/S0006-3495(03)74881-4
61. Ide, T.; Takeuchi, Y.; Yanagida, T. Single Mol. 2002, 3, 33 10.1002/1438-5171(200204)3:1<33::AID-SIMO33>3.0.CO;2-U
62. Sonnleitner, A.; Mannuzzu, L. M.; Terakawa, S.; Isacoff, E. Y. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2002, 99 (20) 12759 10.1073/pnas.192261499
63. Zou, H.; Lifshitz, L. M.; Tuft, R. A.; Fogarty, K. E.; Singer, J. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2002, 99 (9) 6404 10.1073/pnas.092654999
64. Lougheed, T.; Borisenko, V.; Hand, C. E.; Woolley, G. A. Bioconjugate Chem. 2001, 12 (4) 594 10.1021/bc010006t
65. Harms, G. S.; Cognet, L.; Lommerse, P. H.; Blab, G. A.; Kahr, H.; Gamsjäger, R.; Spaink, H. P.; Soldatov, N. M.; Romanin, C.; Schmidt, T. Biophys. J. 2001, 81 (5) 2639 10.1016/S0006-3495(01)75907-3
66. Zheng, J.; Zagotta, W. N. Neuron 2000, 28 (2) 369 10.1016/S0896-6273(00)00117-3
67. Ide, T.; Yanagida, T. Biochem. Biophys. Res. Commun. 1999, 265 (2) 595 10.1006/bbrc.1999.1720
68. Veatch, W.; Stryer, L. J. Mol. Biol. 1977, 113 (1) 89 10.1016/0022-2836(77)90042-0
69. Lu, Q.; Lu, H. P.; Wang, J. Phys. Rev. Lett. 2007, 98, 128105 10.1103/PhysRevLett.98.128105
70. Wang, Y.; Tang, C.; Wang, E.; Wang, J. PLoS Comput. Biol. 2012, 8 (4) e1002471 10.1371/journal.pcbi.1002471
71. Wang, Y.; Gan, L.; Wang, E.; Wang, J. J. Chem. Theory Comput. 2013, 9 (1) 84 10.1021/ct300720s
72. Wang, Y.; Chu, X.; Longhi, S.; Roche, P.; Han, W.; Wang, E.; Wang, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110 (40) E3743 10.1073/pnas.1308381110
73. Tsytlonok, M.; Craig, P. O.; Sivertsson, E.; Serquera, D.; Perrett, S.; Best, R. B.; Wolynes, P. G.; Itzhaki, L. S. Structure 2013, 21 (11) 1954 10.1016/j.str.2013.08.028
74. Li, J.; Jonsson, A. L.; Beuming, T.; Shelley, J. C.; Voth, G. A. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135 (23) 8749 10.1021/ja404391q
75. Dryga, A.; Chakrabarty, S.; Vicatos, S.; Warshel, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109 (9) 3335 10.1073/pnas.1121094109
76. Katira, S.; Mandadapu, K. K.; Vaikuntanathan, S.; Smit, B.; Chandler, D. eLife 2016, 5, e13150 10.7554/eLife.13150
77. Landes, C. F.; Rambhadran, A.; Taylor, J. N.; Salatan, F.; Jayaraman, V. Nat. Chem. Biol. 2011, 7 (3) 168 10.1038/nchembio.523
78. Dürr, K. L.; Chen, L.; Stein, R. A.; De Zorzi, R.; Folea, I. M.; Walz, T.; Mchaourab, H. S.; Gouaux, E. Cell 2014, 158 (4) 778 10.1016/j.cell.2014.07.023
79. Cleary, L.; Chen, H.; Chuang, C.; Silbey, R. J.; Cao, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110 (21) 8537 10.1073/pnas.1218270110
80. Gopich, I. V.; Szabo, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109 (20) 7747 10.1073/pnas.1205120109
81. Wang, S.; Vafabakhsh, R.; Borschel, W. F.; Ha, T.; Nichols, C. G. Nat. Struct. Mol. Biol. 2016, 23, 31 10.1038/nsmb.3138
82. Cai, E.; Ge, P.; Lee, S. H.; Jeyifous, O.; Wang, Y.; Liu, Y.; Wilson, K. M.; Lim, S. J.; Baird, M. A.; Stone, J. E.; Lee, K. Y.; Davidson, M. W.; Chung, H. J.; Schulten, K.; Smith, A. M.; Green, W. N.; Selvin, P. R. Angew. Chem., Int. Ed. 2014, 53 (46) 12484 10.1002/anie.201405735
83. Abdelfattah, A. S.; Farhi, S. L.; Zhao, Y.; Brinks, D.; Zou, P.; Ruangkittisakul, A.; Platisa, J.; Pieribone, V. A.; Ballanyi, K.; Cohen, A. E.; Campbell, R. E. J. Neurosci. 2016, 36 (8) 2458 10.1523/JNEUROSCI.3484-15.2016
84. Dani, A.; Huang, B.; Bergan, J.; Dulac, C.; Zhuang, X. Neuron 2010, 68 (5) 843 10.1016/j.neuron.2010.11.021
85. Venkatachalam, V.; Cohen, A. E. Biophys. J. 2014, 107 (7) 1554 10.1016/j.bpj.2014.08.020
86. Lu, H. P. Chem. Soc. Rev. 2014, 43 (4) 1118 10.1039/C3CS60191A
87. Morris, G. M.; Huey, R.; Lindstrom, W.; Sanner, M. F.; Belew, R. K.; Goodsell, D. S.; Olson, A. J. J. Comput. Chem. 2009, 30 (16) 2785 10.1002/jcc.21256
88. Morris, G. M.; Goodsell, D. S.; Halliday, R. S.; Huey, R.; Hart, W. E.; Belew, R. K.; Olson, A. J. J. Comput. Chem. 1998, 19 (14) 1639 10.1002/(SICI)1096-987X(19981115)19:14<1639::AID-JCC10>3.0.CO;2-B
89. Chandler, D.; Percus, J. K. Introduction to Modern Statistical Mechanics; Oxford University Press: Oxford, U.K., 1988; Vol. 41.
90. Lester, R. A.; Tong, G.; Jahr, C. E. J. Neurosci. 1993, 13 (3) 1088
91. Perrais, D.; Veran, J.; Mulle, C. Trends Pharmacol. Sci. 2010, 31 (11) 516 10.1016/j.tips.2010.08.004
92. Chaudhry, C.; Weston, M. C.; Schuck, P.; Rosenmund, C.; Mayer, M. L. EMBO J. 2009, 28 (10) 1518 10.1038/emboj.2009.86
93. Lin, F.; Stevens, C. F. J. Neurosci. 1994, 14 (4) 2153