Ligand-dependent activation and deactivation of the human adenosine A 2A receptor

Journal of the American Chemical Society

Volumn 135, Issue 23, 2013, Pages 8749-8759

  Li, Jianing ^a   Jonsson, Amanda L ^a   Beuming, Thijs ^b   Shelley, John C ^b   Voth, Gregory A ^a  

^a UNIVERSITY OF CHICAGO   (United States)

^b SCHRÖDINGER INC   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ACTIVATION/DEACTIVATION; ACTIVATION/DEACTIVATION MECHANISM; CELLULAR SIGNAL TRANSDUCTION; CONFORMATIONAL CHANGE; CONFORMATIONAL TRANSITIONS; G PROTEIN COUPLED RECEPTORS; METADYNAMICS SIMULATIONS; STRUCTURE-BASED DESIGNS;

AMINO ACIDS; BIOCHEMISTRY; BIOLOGICAL MEMBRANES; MOLECULAR DYNAMICS; SIGNAL TRANSDUCTION;

LIGANDS;

ADENOSINE A2A RECEPTOR; LIGAND; TRYPTOPHAN;

ARTICLE; BINDING SITE; CONFORMATIONAL TRANSITION; CRYSTAL STRUCTURE; HYDROGEN BOND; LIGAND BINDING; MOLECULAR DYNAMICS; PROTEIN STRUCTURE; SIMULATION;

HUMANS; LIGANDS; MODELS, MOLECULAR; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATION; RECEPTOR, ADENOSINE A2A;

EID: 84878906754     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja404391q     Document Type: Article

References (77)

1. Vauquelin, G. and von Mentzer, B. G protein-coupled receptors: molecular pharmacology from academic concept to pharmaceutical research; John Wiley & Sons: Chichester, 2007.
2. Dorsam, R. T.; Gutkind, J. S. Nat. Rev. Cancer 2007, 7, 79
3. Thathiah, A.; De Strooper, B. Nat. Rev. Neurosci. 2011, 12, 73
4. Vassart, G.; Costagliola, S. Nat. Rev. Endocrinol. 2011, 7, 362
5. Rask-Andersen, M.; Almen, M. S.; Schioth, H. B. Nat. Rev. Drug Discovery 2011, 10, 579
6. Congreve, M.; Langmead, C. J.; Mason, J. S.; Marshall, F. H. J. Med. Chem. 2011, 54, 4283
7. Langmead, C. J.; Andrews, S. P.; Congreve, M.; Errey, J. C.; Hurrell, E.; Marshall, F. H.; Mason, J. S.; Richardson, C. M.; Robertson, N.; Zhukov, A.; Weir, M. J. Med. Chem. 2012, 55, 1904
8. Schwartz, T. W.; Frimurer, T. M.; Holst, B.; Rosenkilde, M. M.; Elling, C. E. Annu. Rev. Pharmacol. Toxicol. 2006, 46, 481
9. Yao, X.; Parnot, C.; Deupi, X.; Ratnala, V. R. P.; Swaminath, G.; Farrens, D.; Kobilka, B. Nat. Chem. Biol. 2006, 2, 417
10. Hoffmann, C.; Zurn, A.; Bunemann, M.; Lohse, M. J. Br. J. Pharmacol. 2008, 153, S358
11. Ambrosio, M.; Zürn, A.; Lohse, M. J. Neuropharmacology 2011, 60, 45
12. Altenbach, C.; Yang, K.; Farrens, D. L.; Farahbakhsh, Z. T.; Khorana, H. G.; Hubbell, W. L. Biochemistry 1996, 35, 12470
13. Trincavelli, M. L.; Daniele, S.; Martini, C. Curr. Top. Med. Chem. 2010, 10, 860
14. Crozier, P. S.; Stevens, M. J.; Woolf, T. B. Proteins 2007, 66, 559
15. Bhattacharya, S.; Hall, S. E.; Vaidehi, N. J. Mol. Biol. 2008, 382, 539
16. Vanni, S.; Neri, M.; Tavernelli, I.; Rothlisberger, U. J. Mol. Biol. 2010, 397, 1339
17. Dror, R. O.; Arlow, D. H.; Maragakis, P.; Mildorf, T. J.; Pan, A. C.; Xu, H. F.; Borhani, D. W.; Shaw, D. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2011, 108, 18684
18. Goetz, A.; Lanig, H.; Gmeiner, P.; Clark, T. J. Mol. Biol. 2011, 414, 611
19. Lyman, E.; Higgs, C.; Kim, B.; Lupyan, D.; Shelley, J. C.; Farid, R.; Voth, G. A. Structure 2009, 17, 1660
20. Rodriguez, D.; Pinerio, A.; Gutierrez-de-Teran, H. Biochemistry 2011, 50, 4194
21. Lee, J. Y.; Lyman, E. Biophys. J. 2012, 102, 2114
22. Lee, J. Y.; Lyman, E. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 16512
23. Bartfai, T.; Benovic, J. L.; Bockaert, J.; Bond, R. A.; Bouvier, M.; Christopoulos, A.; Civelli, O.; Devi, L. A.; George, S. R.; Inui, A.; Kobilka, B.; Leurs, R.; Neubig, R.; Pin, J. P.; Quirion, R.; Roques, B. P.; Sakmar, T. P.; Seifert, R.; Stenkamp, R. E.; Strange, P. G. Nat. Rev. Drug Discovery 2004, 3, 574
24. Richardson, P. J.; Kase, H.; Jenner, P. G. Trends Pharmacol. Sci. 1997, 18, 338
25. Harrison, C. Nat. Rev. Drug Discovery 2008, 7, 722
26. Piirainen, H.; Ashok, Y.; Nanekar, R. T.; Jaakola, V. P. Biochim. Biophys. Acta, Biomembr. 2011, 1808, 1233
27. Shook, B. C.; Rassnick, S.; Wallace, N.; Crooke, J.; Ault, M.; Chakravarty, D.; Barbay, J. K.; Wang, A.; Powell, M. T.; Leonard, K.; Alford, V.; Scannevin, R. H.; Carroll, K.; Lampron, L.; Westover, L.; Lim, H.-K.; Russell, R.; Branum, S.; Wells, K. M.; Damon, S.; Youells, S.; Li, X.; Beauchamp, D. A.; Rhodes, K.; Jackson, P. F. J. Med. Chem. 2012, 55, 1402
28. Kulisevsky, J.; Poyurovsky, M. Eur. Neurol. 2012, 67, 4
29. Dore, A. S.; Robertson, N.; Errey, J. C.; Ng, I.; Hollenstein, K.; Tehan, B.; Hurrell, E.; Bennett, K.; Congreve, M.; Magnani, F.; Tate, C. G.; Weir, M.; Marshall, F. H. Structure 2011, 19, 1283
30. Lane, J. R.; Klaasse, E.; Lin, J.; van Bruchem, J.; Beukers, M. W.; Ijzerman, A. P. Biochem. Pharmacol. 2010, 80, 1180
31. Lane, J. R.; Herenbrink, C. K.; van Westen, G. J. P.; Spoorendonk, J. A.; Hoffmann, C.; Ijzerman, A. P. Mol. Pharmacol. 2012, 81, 475
32. Ballesteros, J. A.; Weinstein, H. Methods Neurosci. 1995, 25, 366
33. Visiers, I.; Braunheim, B. B.; Weinstein, H. Protein Eng. 2000, 13, 603
34. Ballesteros, J. A.; Weinstein, H. Biophys. J. 1992, 62, 107
35. Sankararamakrishnan, R.; Sansom, M. S. P. Biopolymers 1994, 34, 1647
36. Xu, F.; Wu, H. X.; Katritch, V.; Han, G. W.; Jacobson, K. A.; Gao, Z. G.; Cherezov, V.; Stevens, R. C. Science 2011, 332, 322
37. Jaakola, V. P.; Griffith, M. T.; Hanson, M. A.; Cherezov, V.; Chien, E. Y. T.; Lane, J. R.; Ijzerman, A. P.; Stevens, R. C. Science 2008, 322, 1211
38. Rasmussen, S. G. F.; Choi, H. J.; Fung, J. J.; Pardon, E.; Casarosa, P.; Chae, P. S.; DeVree, B. T.; Rosenbaum, D. M.; Thian, F. S.; Kobilka, T. S.; Schnapp, A.; Konetzki, I.; Sunahara, R. K.; Gellman, S. H.; Pautsch, A.; Steyaert, J.; Weis, W. I.; Kobilka, B. K. Nature 2011, 469, 175
39. Cherezov, V.; Rosenbaum, D. M.; Hanson, M. A.; Rasmussen, S. G. F.; Thian, F. S.; Kobilka, T. S.; Choi, H. J.; Kuhn, P.; Weis, W. I.; Kobilka, B. K.; Stevens, R. C. Science 2007, 318, 1258
40. Scheerer, P.; Park, J. H.; Hildebrand, P. W.; Kim, Y. J.; Krauss, N.; Choe, H. W.; Hofmann, K. P.; Ernst, O. P. Nature 2008, 455, 497
41. Rasmussen, S. G. F.; DeVree, B. T.; Zou, Y. Z.; Kruse, A. C.; Chung, K. Y.; Kobilka, T. S.; Thian, F. S.; Chae, P. S.; Pardon, E.; Calinski, D.; Mathiesen, J. M.; Shah, S. T. A.; Lyons, J. A.; Caffrey, M.; Gellman, S. H.; Steyaert, J.; Skiniotis, G.; Weis, W. I.; Sunahara, R. K.; Kobilka, B. K. Nature 2011, 477, 549
42. Ibrisimovic, E.; Drobny, H.; Yang, Q.; Höfer, T.; Boehm, S.; Nanoff, C.; Schicker, K. Purinergic Signalling 2012, 8, 677
43. Klinger, M.; Kuhn, M.; Just, H.; Stefan, E.; Palmer, T.; Freissmuth, M.; Nanoff, C. Naunyn-Schmiedeberg's Arch. Pharmacol. 2002, 366, 287
44. Vilardaga, J.-P.; Bunemann, M.; Krasel, C.; Castro, M.; Lohse, M. J. Nat. Biotechnol. 2003, 21, 807
45. Vilardaga, J.-P.; Steinmeyer, R.; Harms, G. S.; Lohse, M. J. Nat. Chem. Biol. 2005, 1, 25
46. Yao, X. J.; Parnot, C.; Deupi, X.; Ratnala, V. R. P.; Swaminath, G.; Farrens, D.; Kobilka, B. Nat. Chem. Biol. 2006, 2, 417
47. Ballesteros, J. A.; Jensen, A. D.; Liapakis, G.; Rasmussen, S. G. F.; Shi, L.; Gether, U.; Javitch, J. A. J. Biol. Chem. 2001, 276, 29171
48. Ahuja, S.; Hornak, V.; Yan, E. C. Y.; Syrett, N.; Goncalves, J. A.; Hirshfeld, A.; Ziliox, M.; Sakmar, T. P.; Sheves, M.; Reeves, P. J.; Smith, S. O.; Eilers, M. Nat. Struct. Mol. Biol. 2009, 16, 168
49. Zhu, X.; Lopes, P. E. M.; Shim, J.; MacKerell, A. D. J. Chem. Inf. Model. 2012, 52, 1559
50. Sakmar, T. P.; Menon, S. T.; Marin, E. P.; Awad, E. S. Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 2002, 31, 443
51. Provasi, D.; Artacho, M. C.; Negri, A.; Mobarec, J. C.; Filizola, M. PLoS Comput. Biol. 2011, 7, e1002193
52. Shan, J.; Khelashvili, G.; Mondal, S.; Mehler, E. L.; Weinstein, H. PLoS Comput. Biol. 2012, 8, e1002473
53. Selent, J.; Sanz, F.; Pastor, M.; De Fabritiis, G. PLoS Comput. Biol. 2010, 6, e1000884
54. Bonomi, M.; Barducci, A.; Parrinello, M. J. Comput. Chem. 2009, 30, 1615
55. Zhukov, A.; Andrews, S. P.; Errey, J. C.; Robertson, N.; Tehan, B.; Mason, J. S.; Marshall, F. H.; Weir, M.; Congreve, M. J. Med. Chem. 2011, 54, 4312
56. Jaakola, V. P.; Lane, J. R.; Lin, J. Y.; Katritch, V.; Ijzerman, A. P.; Stevens, R. C. J. Biol. Chem. 2010, 285, 13032
57. Lebon, G.; Warne, T.; Edwards, P. C.; Bennett, K.; Langmead, C. J.; Leslie, A. G. W.; Tate, C. G. Nature 2011, 474, 521
58. Jiang, Q.; Van Rhee, A. M.; Kim, J.; Yehle, S.; Wess, J.; Jacobson, K. A. Mol. Pharmacol. 1996, 50, 512
59. Kim, J.; Wess, J.; van Rhee, A. M.; Schöneberg, T.; Jacobson, K. A. J. Biol. Chem. 1995, 270, 13987
60. Jiang, Q.; Lee, B. X.; Glashofer, M.; van Rhee, A. M.; Jacobson, K. A. J. Med. Chem. 1997, 40, 2588
61. Kim, J.; Jiang, Q.; Glashofer, M.; Yehle, S.; Wess, J.; Jacobson, K. A. Mol. Pharmacol. 1996, 49, 683
62. Xu, F.; Stevens, R. C. Structure 2011, 19, 1204
63. Ongini, E.; Dionisotti, S.; Gessi, S.; Irenius, E.; Fredholm, B. B. Naunyn-Schmiedeberg's Arch. Pharmacol. 1999, 359, 7
64. Klotz, K. N.; Hessling, J.; Hegler, J.; Owman, C.; Kull, B.; Fredholm, B. B.; Lohse, M. J. Naunyn-Schmiedeberg's Arch. Pharmacol. 1998, 357, 1
65. Congreve, M.; Andrews, S. P.; Doré, A. S.; Hollenstein, K.; Hurrell, E.; Langmead, C. J.; Mason, J. S.; Ng, I. W.; Tehan, B.; Zhukov, A.; Weir, M.; Marshall, F. H. J. Med. Chem. 2012, 55, 1898
66. Krissinel, E.; Henrick, K. J. Mol. Biol. 2007, 372, 774
67. Beukers, M. W.; Chang, L. C. W.; von Frijtag Drabbe Künzel, J. K.; Mulder-Krieger, T.; Spanjersberg, R. F.; Brussee, J.; Ijzerman, A. P. J. Med. Chem. 2004, 47, 3707
68. Guo, D.; Mulder-Krieger, T.; IJzerman, A. P.; Heitman, L. H. Br. J. Pharmacol. 2012, 166, 1846
69. MacKerell, A. D.; Bashford, D.; Bellott, M.; Dunbrack, R. L.; Evanseck, J. D.; Field, M. J.; Fischer, S.; Gao, J.; Guo, H.; Ha, S.; Joseph-McCarthy, D.; Kuchnir, L.; Kuczera, K.; Lau, F. T. K.; Mattos, C.; Michnick, S.; Ngo, T.; Nguyen, D. T.; Prodhom, B.; Reiher, W. E.; Roux, B.; Schlenkrich, M.; Smith, J. C.; Stote, R.; Straub, J.; Watanabe, M.; Wiórkiewicz-Kuczera, J.; Yin, D.; Karplus, M. J. Phys. Chem. B 1998, 102, 3586
70. Bowers, K. J.; Chow, E.; Xu, H.; Dror, R. O.; Eastwood, M. P.; Gregersen, B. A.; Klepeis, J. L.; Kolossvary, I.; Moraes, M. A.; Sacerdoti, F. D.; Salmon, J. K.; Shan, Y.; Shaw, D. E. In Proceedings of the 2006 ACM/IEEE conference on Supercomputing; ACM: Tampa, FL, 2006; p 84.
71. Durrant, J. D.; de Oliveira, C. A.; McCammon, J. A. J. Mol. Graphics Modell. 2011, 29, 773
72. Humphrey, W.; Dalke, A.; Schulten, K. J. Mol. Graphics Modell. 1996, 14, 33
73. The PyMOL Molecular Graphics System, version 1.5.0.4; Schrödinger, LLC.
74. Mackerell, A. D.; Feig, M.; Brooks, C. L. J. Comput. Chem. 2004, 25, 1400
75. Klauda, J. B.; Venable, R. M.; Freites, J. A.; O'Connor, J. W.; Tobias, D. J.; Mondragon-Ramirez, C.; Vorobyov, I.; MacKerell, A. D., Jr.; Pastor, R. W. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 7830
76. Vanommeslaeghe, K.; Hatcher, E.; Acharya, C.; Kundu, S.; Zhong, S.; Shim, J.; Darian, E.; Guvench, O.; Lopes, P.; Vorobyov, I.; MacKerell, A. D. J. Comput. Chem. 2010, 31, 671
77. Desmond Molecular Dynamics System, version 3.0; D. E. Shaw Research: New York, 2011. Maestro-Desmond Interoperability Tools, version 3.0; Schrödinger: New York, 2011.