Proteomic analysis of exosomal cargo: The challenge of high purity vesicle isolation

Molecular BioSystems

Volumn 12, Issue 5, 2016, Pages 1407-1419

  Abramowicz, Agata ^a   Widlak, Piotr ^a   Pietrowska, Monika ^a  

^a INSTITUTE OF ONCOLOGY   (Poland)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

PROTEOME;

ANIMAL; CELL FRACTIONATION; EXOSOME; HUMAN; MASS SPECTROMETRY; METABOLISM; PROCEDURES; PROTEOMICS; SECRETORY VESICLE;

ANIMALS; CELL FRACTIONATION; EXOSOMES; HUMANS; MASS SPECTROMETRY; PROTEOME; PROTEOMICS; SECRETORY VESICLES;

EID: 84966318628     PISSN: 1742206X     EISSN: 17422051     Source Type: Journal    
DOI: 10.1039/c6mb00082g     Document Type: Article

References (135)

1. E. G. Trams C. J. Lauter N. Salem Jr U. Heine Biochim. Biophys. Acta 1981 645 63 70
2. L. Urbanelli A. Magini S. Buratta A. Brozzi K. Sagini A. Polchi B. Tancini C. Emiliani Genes 2013 4 152 170
3. J. Kowal M. Tkach C. Théry Curr. Opin. Cell Biol. 2014 29 116 125
4. E. van der Pol A. N. Böing P. Harrison A. Sturk R. Nieuwland Pharmacol. Rev. 2012 64 676 705
5. G. Raposo W. Stoorvogel J. Cell Biol. 2013 200 373 383
6. E. Cocucci J. Meldolesi Trends Cell Biol. 2015 25 364 372
7. J. Lötvall A. F. Hill F. Hochberg E. I. Buzás D. Di Vizio C. Gardiner Y. S. Gho I. V. Kurochkin S. Mathivanan P. Quesenberry S. Sahoo H. Tahara M. H. Wauben K. W. Witwer C. Théry J. Extracell. Vesicles 2014 3 26913
8. M. P. Caby D. Lankar C. Vincendeau-Scherrer G. Rapso C. Bonnerot Int. Immunol. 2005 17 879 887
9. T. Matsumura K. Sugimachi H. Iinuma Y. Takahashi J. Kurashige G. Sawada M. Ueda R. Uchi H. Ueo Y. Takano Y. Shinden H. Eguchi H. Yamamoto Y. Doki M. Mori T. Ochiya K. Mimori Br. J. Cancer 2015 113 275 281
10. T. Pisitkun R. F. Shen M. A. Kneppe Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2004 101 13368 13373
11. S. Keller C. Rupp A. Stoeck S. Runz M. Fogel S. Lugert H. D. Hager M. S. Abdel-Bakky P. Gutwein P. Altevogt Kidney Int. 2007 72 1095 1102
12. M. A. Knepper T. Pisitkun Kidney Int. 2007 72 1043 1045
13. J. M. Street P. E. Barran C. L. Mackay S. Weidt C. Balmforth T. S. Walsh R. T. Chalmers D. J. Webb J. W. Dear J. Transl. Med. 2012 10 5
14. C. Lässer V. S. Alikhani K. Ekström M. Eldh P. T. Paredes A. Bossios M. Sjöstrand S. Gabrielsson J. Lötvall H. Valadi J. Transl. Med. 2011 9 9
15. P. Kucharzewska H. C. Christianson J. E. Welch K. J. Svensson E. Fredlund M. Ringnér Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013 110 7312 7317
16. G. Skogberg V. Lundberg M. Berglund J. Gudmundsdottir E. Telemo S. Lindgren O. Ekwall Immunol. Cell Biol. 2015 93 727 734
17. A. Gallo M. Tandon I. Alevizos G. G. Illei PLoS One 2012 7 e30679
18. X. Huang T. Yuan M. Tschannen Z. Sun H. Jacob M. Du M. Liang R. L. Dittmar Y. Liu M. Liang M. Kohli S. N. Thibodeau L. Boardman L. Wang BMC Genomics 2013 14 319
19. H. Ipas A. Guttin J. P. Issartel MicroRNA 2015 4 131 145
20. C. Kahlert S. A. Melo A. Protopopov J. Tang S. Seth M. Koch J. Zhang J. Weitz L. Chin A. Futreal R. Kalluri J. Biol. Chem. 2014 289 3869 3875
21. B. K. Thakur H. Zhang A. Becker I. Matei Y. Huang B. Costa-Silva Y. Zheng A. Hoshino H. Brazier J. Xiang C. Williams R. Rodriguez-Barrueco J. M. Silva W. Zhang S. Hearn O. Elemento N. Paknejad K. Manova-Todorova K. Welte K J. Bromberg H. Peinado D. Lyden Cell Res. 2014 24 766 769
22. H. Ji D. W. Greening T. W. Barnes J. W. Lim B. J. Tauro A. Rai R. Xu C. Adda S. Mathivanan W. Zhao Y. Xue T. Xu H. J. Zhu R. J. Simpson Proteomics 2013 13 1672 1686
23. K. Jelonek A. Wojakowska L. Marczak A. Muer I. Tinhofer-Keilholz M. Lysek-Gladysinska P. Widlak M. Pietrowska Acta Biochim. Pol. 2015 62 265 272
24. A. K. Ludwig B. Giebel Int. J. Biochem. Cell Biol. 2012 44 11 15
25. E. Cervio L. Barile T. Moccetti G. Vassalli Stem Cells Int. 2015 2015 482171
26. A. Bobrie M. Colombo G. Raposo C. Théry Traffic 2011 12 1659 1668
27. P. D. Robbins A. E. Morelli Nat. Rev. Immunol. 2014 14 195 208
28. X. Zhang X. Yuan H. Shi L. Wu H. Qian W. Xu J. Hematol. Oncol. 2015 8 83
29. F. Momen-Heravi L. Balaj S. Alian P. Y. Mantel A. E. Halleck A. J. Trachtenberg C. E. Soria S. Oquin C. M. Bonebreak E. Saracoglu J. Skog W. P. Kuo J. Biol. Chem. 2013 394 1253 1262
30. E. Zeringer T. Barta M. Li A. V. Vlassov Cold Spring Harbor Protocols 2015 2015 319 323
31. K. Rekker M. Saare A. M. Roost A. L. Kubo N. Zarovni A. Chiesi Clin. Biochem. 2014 47 135 138
32. A. Liga A. D. Vliegenthart W. Oosthuyzen J. W. Dear M. Kersaudy-Kerhoas Lab Chip 2015 15 2388 2394
33. T. M. Annesley Clin. Chem. 2003 49 1041 1044
34. B. O. Keller J. Sui A. B. Young R. M. Whittal Anal. Chim. Acta 2008 627 71 81
35. R. M. Johnstone A. Bianchini K. Teng Blood 1989 74 1844 1851
36. G. Raposo H. W. Nijman W. Stoorvogel R. Liejendekker C. V. Harding C. J. Melief H. J. Geuze J. Exp. Med. 1996 183 1161 1172
37. A. Savina M. Vidal M. I. Colombo J. Cell Sci. 2002 115 2505 2515
38. C. Théry, S. Amigorena, G. Raposo and A. Clayton, Current Protocols in Cell Biology, 2006, DOI: 10.1002/0471143030.cb0322s30
39. O. G. de Jong M. C. Verhaar Y. Chen P. Vader H. Gremmels G. Posthuma R. M. Schiffelers M. Gucek B. W. van Balkom J. Extracell. Vesicles 2012 1 18396
40. E. Zeringer M. Li T. Barta J. Schageman K. Winther Pedersen A. Neurauter S. Magdaleno R. Setterquist A. V. Vlassov World J. Methodol. 2013 3 11 18
41. C. Lässer M. Eldh J. Lötvall J. Visualized Exp. 2012 59 e3037
42. R. J. Lobb M. Becker S. W. Wen C. S. Wong A. P. Wiegmans A. Leimgruber A. Möller J. Extracell. Vesicles 2015 4 27031
43. D. K. Jeppesen M. L. Hvam B. Primdahl-Bengtson A. T. Boysen B. Whitehead L. Dyrskjot T. F. Orntoft K. A. Howard M. S. Ostenfeld J. Extracell. Vesicles 2014 3 25011
44. A. Cvjetkovic J. Lötvall C. Lässer J. Extracell. Vesicles 2014 3 23111
45. F. Momen-Heravi L. Balaj S. Alian A. J. Trachtenberg F. H. Hochberg J. Skog W. P. Kuo Front. Physiol. 2012 3 162
46. R. Leberman Virology 1966 30 341 347
47. J. Yang F. Wei C. Schafer D. T. Wong PLoS One 2014 9 e110641
48. Q. Ge Y. Zhou J. Lu Y. Bai X. Xie Z. Lu Molecules 2014 19 1568 1575
49. C. Lee S. A. Mitsialis M. Aslam S. H. Vitali E. Vergadi G. Konstantinou K. Sdrimas A. Fernandez-Gonzalez S. Kourembanas Circulation 2012 126 2601 2611
50. L. Chen Y. Wang Y. Pan L. Zhang C. Shen G. Qin M. Ashraf N. Weintraub G. Ma Y. Tang Biochem. Biophys. Res. Commun. 2013 431 566 571
51. E. Scheerlinck M. Dhaenens A. Van Soom L. Peelman P. De Sutter K. Van Steendam D. Deforce Anal. Biochem. 2015 490 14 19
52. C. Zhao P. B. O'Connor Anal. Biochem. 2007 365 283 285
53. A. Tholey, M. Gluckmann, K. Seemann and M. Karas, in Proteomics sample preparation, ed., J. von Hagen, Wiley-VCH, Wenheim, 2008, vol. 4.2, pp. 79-91
54. S. P. RamachandraRao M. A. Matthias C. Kokoy-Mondragon E. Aghania C. Park C. Kong M. Ishaya A. Madrigal J. Horng R. Khoshaba A. Bounkhoun F. Basilico A. De Palma A. M. Agresta L. Awdishu R. K. Naviaux J. M. Vinetz P. Mauri PLoS Neglected Trop. Dis. 2015 9 e0003640
55. J. C. S. Yang M. W. Lin C. S. Rau S. F. Jeng T. H. Lu Y. C. Wu Y. C. Chen S. L. Tzeng C. J. Wu C. H. Hsieh J. Biomed. Sci. 2015 22 40
56. J. Kim H. Shin J. Kim J. Kim J. Park PLoS One 2015 10 e0129760
57. H. Shin C. Han J. M. Labuz J. Kim J. Kim S. Cho Y. S. Gho S. Takayama J. Park Sci. Rep. 2015 5 13103
58. A. Cheruvanky H. Zhou T. Pisitkun J. B. Kopp M. A. Knepper P. S. T. Yuen R. A. Star Am. J. Physiol.: Renal, Fluid Electrolyte Physiol. 2007 292 F1657 1661
59. I. M. Rood J. K. Deegens M. L. Merchant W. P. Tamboer D. W. Wilkey J. F. Wetzels J. B. Klein Kidney Int. 2010 78 810 816
60. M. L. Merchant D. W. Powell D. W. Wilkey T. D. Cummins J. K. Deegens I. M. Rood K. J. McAfee C. Fleischer E. Klein J. B. Klein Proteomics: Clin. Appl. 2010 4 84 96
61. A. N. Böing E. van der Pol A. E. Grootemaat F. A. Coumans A. Sturk R. Nieuwland J. Extracell. Vesicles 2014 3 23430
62. A. de Menezes-Neto M. J. Sáez I. Lozano-Ramos J. Segui-Barber L. Martin-Jaular J. M. Ullate C. Fernandez-Becerra F. E. Borrás H. A. Del Portillo J. Extracell. Vesicles 2015 4 27378
63. Y. Ogawa M. Kanai-Azuma Y. Akimoto H. Kawakami R. Yanoshita Biol. Pharm. Bull. 2008 31 1059 1062
64. V. Sokolova A. K. Ludwig S. Hornung O. Rotan P. A. Horn M. Epple B. Giebel Colloids Surf., B 2011 87 146 150
65. C. S. Hong L. Muller M. Boyiadzis T. L. Whiteside PLoS One 2014 9 e103310
66. S. Mathivanan R. J. Simpson Proteomics 2009 9 4997 5000
67. B. J. Tauro D. W. Greening R. A. Mathias S. Mathivanan H. Ji R. J. Simpson Mol. Cell. Proteomics 2013 12 587 598
68. M. P. Oksvold A. Kullmann L. Forfang B. Kierulf M. Li A. Brech A. V. Vlassov E. B. Smeland A. Neurauter K. W. Pedersen Clin. Ther. 2014 36 847 862
69. A. Clayton J. Court H. Navabi M. Adams M. D. Mason J. A. Hobot G. R. Newman B. Jasani J. Immunol. Methods 2001 247 163 174
70. D. D. Taylor C. Gercel-Taylor Gynecol. Oncol. 2008 110 13 21
71. M. P. Oksvold A. Neurauter K. W. Pedersen Methods Mol. Biol. 2015 1218 465 481
72. C. Chen J. Skog C. H. Hsu R. T. Lessard L. Balaj T. Wurdinger B. S. Carter X. O. Breakefield M. Toner D. Irimia Lab Chip 2010 10 505 511
73. S. S. Kanwar C. J. Dunlay D. M. Simeone S. Nagrath Lab Chip 2014 14 1891 1900
74. M. He J. Crow M. Roth Y. Zeng A. K. Godwin Lab Chip 2014 14 3773 3780
75. R. Vaidyanathan M. Naghibosadat S. Rauf D. Korbie L. G. Carrascosa M. J. Shiddiky M. Trau Anal. Chem. 2014 86 11125 11132
76. R. Antrobus G. H. Borner PLoS One 2011 6 e18218
77. M. M. Sousa K. W. Steen L. Hagen G. Slupphaug Proteome Sci. 2011 9 45
78. A. Ghosh M. Davey I. C. Chute S. G. Griffiths S. Lewis S. Chacko D. Barnett N. Crapoulet S. Fournier A. Joy M. C. Caissie A. D. Ferguson M. Daigle M. V. Meli S. M. Lewis R. J. Ouellette PLoS One 2014 9 e110443
79. L. Balaj N. A. Atai W. Chen D. Mu B. A. Tannous X. O. Breakefield J. Skog C. A. Maguire Sci. Rep. 2015 5 10266
80. J. Echevarria F. Royo R. Pazos L. Salazar J. M. Falcon-Perez N. C. Reichardt ChemBioChem 2014 15 1621 1626
81. M. Kosanović M. Janković Biotechniques 2014 57 143 149
82. R. Samsonov T. Shtam V. Burdakov A. Glotov E. Tsyrlina L. Berstein A. Nosov V. Evtushenko M. Filatov A. Malek Prostate 2016 76 68 79
83. A. Bobrie M. Colombo S. Krumeich G. Raposo C. Théry J. Extracell. Vesicles 2012 1 18397
84. J. M. Graham, Current Protocols in Cell Biology, 2001, DOI: 10.1002/0471143030.cb0304s04
85. B. Distel A. Krag Methods Mol. Biol. 2006 313 21 26
86. M. E. de Araùjo L. A. Huber T. Stasyk Methods Mol. Biol. 2008 424 317 331
87. J. Dijkstra and C. P. de Jager, Practical plant virology, Springer-Verlag, Berlin, Heidelberg, 1998, pp. 232-237
88. D. Sheenan, Physical Biochemistry: Principles and Applications, John Wiley & Sons Ltd, Chichester, 2009, pp. 273-274
89. H. G. Lamparski A. Metha-Damani J. Y. Yao S. Patel D. H. Hsu C. Ruegg J. B. Le Pecq J. Immunol. Methods 2002 270 211 226
90. S. Kruger Z. Y. Abd Elmageed D. H. Hawke P. M. Wörner D. A. Jansen A. B. Abdel-Mageed E. U. Alt R. Izadpanah BMC Cancer 2014 14 44
91. Z. Zhang C. Wang T. Li Z. Liu L. Li Oncol. Lett. 2014 8 1701 1706
92. J. Paggetti F. Haderk M. Seiffert B. Janji U. Distler W. Ammerlaan Y. J. Kim J. Adam P. Lichter E. Solary G. Berchem E. Moussay Blood 2015 126 1106 1117
93. M. W. Graner O. Alzate A. M. Dechkovskaia J. D. Keene J. H. Sampson D. A. Mitchell D. D. Bigner FASEB J. 2009 23 1541 1557
94. R. Cantin J. Diou D. Bélanger A. M. Tremblay C. Gilbert J. Immunol. Methods 2008 338 21 30
95. T. Yamashita Y. Takahashi M. Nishikawa Y. Takakura Eur. J. Pharm. Biopharm. 2016 98 1 8
96. J. W. Kim E. Wieckowski D. D. Taylor T. E. Reichert S. Watkins T. L. Whiteside Clin. Cancer Res. 2005 11 1010 1020
97. L. Muller C. S. Hong D. B. Stolz S. C. Watkins T. L. Whiteside J. Immunol. Methods 2014 411 55 65
98. C. S. Hong L. Muller T. L. Whiteside M. Boyiadzis Front. Immunol. 2014 5 160
99. G. V. Shelke C. Lässer Y. S. Gho J. Lötvall J. Extracell. Vesicles 2014 3 24783
100. S. Pirkmajer A. V. Chibalin Am. J. Physiol.: Cell Physiol. 2011 301 C272 279
101. J. Webber A. Clayton J. Extracell. Vesicles 2013 2 19861
102. A. Bodzon-Kulakowska A. Bierczynska-Krzysik T. Dylag A. Drabik P. Suder M. Noga J. Jarzebinska J. Silberring J. Chromatogr. B: Anal. Technol. Biomed. Life Sci. 2007 849 1 31
103. R. L. Gundry, M. Y. White, C. I. Murray, L. A. Kane, Q. Fu, B. A. Stanley and J. E. Van Eyk, Current Protocols in Molecular Biology, 2009, DOI: 10.1002/0471142727.mb1025s88
104. P. Feist A. B. Hummon Int. J. Mol. Sci. 2015 16 3537 3563
105. C. Théry A. Regnault J. Garin J. Wolfers L. Zitvogel P. Ricciardi-Castagnoli G. Raposo S. Amigorena J. Cell Biol. 1999 147 599 610
106. C. Théry M. Boussac P. Véron P. Ricciardi-Castagnoli G. Raposo J. Garin S. Amigorena J. Immunol. 2001 166 7309 7318
107. R. Mears R. A. Craven S. Hanrahan N. Totty C. Upton S. L. Young P. Patel P. J. Selby R. E. Banks Proteomics 2004 4 4019 4031
108. P. A. Gonzales T. Pisitkun J. D. Hoffert D. Tchapyjnikov R. A. Star R. Kleta N. S. Wang M. A. Knepper J. Am. Soc. Nephrol. 2009 20 363 379
109. L. M. Epple S. G. Griffiths A. M. Dechkovskaia N. L. Dusto J. White R. J. Ouellette T. J. Anchordoquy L. T. Bemis M. W. Graner PLoS One 2012 7 e42064
110. Y. Yao W. Wei J. Sun L. Chen X. Deng L. Ma S. Hao Eur. J. Med. Res. 2015 20 8
111. F. Raimondo L. Morosi S. Corbetta C. Chinello P. Brambilla P. Della Mina A. Villa G. Albo C. Battaglia S. Bosari F. Magni M. Pitto Mol. BioSyst. 2013 9 1220 1233
112. A. Shevchenko H. Tomas J. Havlis J. V. Olsen M. Mann Nat. Protoc. 2006 1 2856 2860
113. B. Granvogl M. Plösche L. A. Eichacker Anal. Bioanal. Chem. 2007 389 991 1002
114. W. Choksawangkarn N. Edwards Y. Wang P. Gutierrez C. Fenselau J. Proteome Res. 2012 11 3030 3034
115. D. A. Raj I. Fiume G. Capasso G. Pocsfalvi Kidney Int. 2012 81 1263 1272
116. K. L. Schey J. M. Luther K. L. Rose Methods 2015 87 75 82
117. D. G. Meckes Jr H. P. Gunawardena R. M. Dekroon P. R. Heaton R. H. Edwards S. Ozgur Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013 110 E2925 2933
118. F. Raimondo F S. Corbetta L. Morosi C. Chinello E. Gianazza G. Castoldi C. Di Gioia C. Bombardi A. Stella C. Battaglia C. Bianchi F. Magni M. Pitto Mol. BioSyst. 2013 9 1139 1146
119. K. F. Medzihradszky Methods Enzymol. 2005 405 50 65
120. D. M. Simpson R. J. Beynon J. Proteome Res. 2010 9 444 450
121. S. Camerini P. Mauri J. Chromatogr. A 2015 1381 1 12
122. L. L. Manza S. L. Stamer A. J. Ham S. G. Codreanu D. C. Liebler Proteomics 2005 5 1742 1745
123. J. R. Wiśniewski A. Zougman N. Nagaraj M. Mann Nat. Methods 2009 6 359 362
124. J. R. Wiśniewski J. Visualized Exp. 2013 79 e50589
125. E. Hoffman and V. Stroobant, Mass spectrometry: Principles and applications, John Wiley & Sons LTD, Chinchester, 2007, pp. 307-309
126. K. W. Witwer E. I. Buzás L. T. Bemis A. Bora C. Lässer J. Lötvall E. N. Nolte-'t Hoen M. G. Piper S. Sivaraman J. Skog C. Théry M. H. Wauben F. Hochberg J. Extracell. Vesicles 2013 2 20360
127. B. J. Tauro D. W. Greening R. A. Mathias H. Ji S. Mathivanan A. M. Scott R. J. Simpson Methods 2012 56 293 304
128. J. Van Deun P. Mestdagh R. Sormunen V. Cocquyt K. Vermaelen J. Vandesompele M. Bracke O. De Wever A. Hendrix J. Extracell. Vesicles 2014 3 24858
129. H. Kalra C. G. Adda M. Liem C. S. Ang A. Mechler R. J. Simpson M. D. Hulett S. Mathivanan Proteomics 2013 13 3354 3364
130. R. E. Lane D. Korbie W. Anderson R. Vaidyanathan M. Trau Sci. Rep. 2015 5 7639
131. M. L. Alvarez M. Khosroheidari R. Kanchi Ravi J. K. DiStefano Kidney Int. 2012 82 1024 1032
132. E. van der Pol F. A. Coumans A. E. Grootemaat C. Gardiner I. L. Sargent P. Harrison A. Sturk T. G. van Leeuwen R. Nieuwland J. Thromb. Haemostasis 2014 12 1182 1192
133. S. L. Maas J. De Vrij M. L. Broekman J. Visualized Exp. 2014 92 e51623
134. A. Mehdiani A. Maier A. Pinto M. Barth P. Akhyari A. Lichtenberg J. Visualized Exp. 2015 95 50974
135. V. Pospichalova J. Svoboda Z. Dave A. Kotrbova K. Kaiser D. Klemova L. Ilkovics A. Hampl I. Crha E. Jandakova L. Minar V. Weinberger V. Bryja J. Extracell. Vesicles 2015 4 25530