NMR Method for Characterizing Microsecond-to-Millisecond Chemical Exchanges Utilizing Differential Multiple-Quantum Relaxation in High Molecular Weight Proteins

Journal of the American Chemical Society

Volumn 138, Issue 7, 2016, Pages 2302-2311

  Toyama, Yuki ^a,b   Osawa, Masanori ^a,c   Yokogawa, Mariko ^a,c   Shimada, Ichio ^a  

^a UNIVERSITY OF TOKYO   (Japan)

^b Japan Biological Informatics Consortium   (Japan)

^c KEIO UNIVERSITY   (Japan)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CHEMICAL SHIFT; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; PROTEINS;

BIOLOGICAL FUNCTIONS; CHEMICAL EXCHANGE; DOUBLE RESONANCE; HIGH MOLECULAR WEIGHT PROTEIN; QUANTITATIVE EVALUATION; QUANTUM RELAXATION; RELAXATION RATES; TRANSVERSE RELAXATION;

CHEMICAL ANALYSIS;

CELL NUCLEUS; LEISURE; MOLECULAR WEIGHT; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; PROTON NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; CHEMISTRY; MOLECULAR MODEL; QUANTUM THEORY; TIME FACTOR;

MALTOSE BINDING PROTEIN; MEMBRANE PROTEIN;

MALTOSE-BINDING PROTEINS; MEMBRANE PROTEINS; MODELS, MOLECULAR; MOLECULAR WEIGHT; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE, BIOMOLECULAR; QUANTUM THEORY; TIME FACTORS;

EID: 84959450584     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jacs.5b12954     Document Type: Article

References (91)

1. Baldwin, A. J.; Kay, L. E. Nat. Chem. Biol. 2009, 5, 808-814 10.1038/nchembio.238
2. Osawa, M.; Takeuchi, K.; Ueda, T.; Nishida, N.; Shimada, I. Curr. Opin. Struct. Biol. 2012, 22, 660-669 10.1016/j.sbi.2012.08.007
3. Palmer, A. G.; Kroenke, C. D.; Loria, J. P. Methods Enzymol. 2001, 339, 204-238 10.1016/S0076-6879(01)39315-1
4. Eaton, W. A.; Munoz, V.; Hagen, S. J.; Jas, G. S.; Lapidus, L. J.; Henry, E. R.; Hofrichter, J. Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 2000, 29, 327-359 10.1146/annurev.biophys.29.1.327
5. Hammes, G. G. Biochemistry 2002, 41, 8221-8228 10.1021/bi0260839
6. Montelione, G. T.; Wagner, G. J. Am. Chem. Soc. 1989, 111, 3096-3098 10.1021/ja00190a072
7. Farrow, N. A.; Zhang, O. W.; Formankay, J. D.; Kay, L. E. J. Biomol. NMR 1994, 4, 727-734 10.1007/BF00404280
8. Vallurupalli, P.; Bouvignies, G.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 8148-8161 10.1021/ja3001419
9. Carver, J. P.; Richards, R. E. J. Magn. Reson. 1972, 6, 89-105 10.1016/0022-2364(72)90090-X
10. Davis, D. G.; Perlman, M. E.; London, R. E. J. Magn. Reson., Ser. B 1994, 104, 266-275 10.1006/jmrb.1994.1084
11. Kroenke, C. D.; Loria, J. P.; Lee, L. K.; Rance, M.; Palmer, A. G. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 7905-7915 10.1021/ja980832l
12. Szyperski, T.; Luginbuhl, P.; Otting, G.; Guntert, P.; Wuthrich, K. J. Biomol. NMR 1993, 3, 151-164 10.1007/BF00178259
13. Mulder, F. A. A.; Mittermaier, A.; Hon, B.; Dahlquist, F. W.; Kay, L. E. Nat. Struct. Biol. 2001, 8, 932-935 10.1038/nsb1101-932
14. Boehr, D. D.; McElheny, D.; Dyson, H. J.; Wright, P. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010, 107, 1373-1378 10.1073/pnas.0914163107
15. Whittier, S. K.; Hengge, A. C.; Loria, J. P. Science 2013, 341, 899-903 10.1126/science.1241735
16. Korzhnev, D. M.; Salvatella, X.; Vendruscolo, M.; Di Nardo, A. A.; Davidson, A. R.; Dobson, C. M.; Kay, L. E. Nature 2004, 430, 586-590 10.1038/nature02655
17. Morrison, E. A.; DeKoster, G. T.; Dutta, S.; Vafabakhsh, R.; Clarkson, M. W.; Bahl, A.; Kern, D.; Ha, T.; Henzler-Wildman, K. A. Nature 2012, 481, 45-U50 10.1038/nature10703
18. Palmer, A. G.; Grey, M. J.; Wang, C. Y. Methods Enzymol. 2005, 394, 430-465 10.1016/S0076-6879(05)94018-4
19. Cavanagh, J.; Fairbrother, W. J.; Palmer, A. G.; Rance, M.; Skelton, N. J. Protein NMR Spectroscopy: Principles and Practice, 2 nd ed.; Elsevier Academic Press: San Diego, 2007.
20. Tugarinov, V.; Hwang, P. M.; Ollerenshaw, J. E.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 10420-10428 10.1021/ja030153x
21. Ollerenshaw, J. E.; Tugarinov, V.; Kay, L. E. Magn. Reson. Chem. 2003, 41, 843-852 10.1002/mrc.1256
22. Sprangers, R.; Gribun, A.; Hwang, P. M.; Houry, W. A.; Kay, L. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2005, 102, 16678-16683 10.1073/pnas.0507370102
23. Sprangers, R.; Kay, L. E. Nature 2007, 445, 618-622 10.1038/nature05512
24. Religa, T. L.; Sprangers, R.; Kay, L. E. Science 2010, 328, 98-102 10.1126/science.1184991
25. Rosenzweig, R.; Kay, L. E. Annu. Rev. Biochem. 2014, 83, 291-315 10.1146/annurev-biochem-060713-035829
26. Korzhnev, D. M.; Kloiber, K.; Kanelis, V.; Tugarinov, V.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 3964-3973 10.1021/ja039587i
27. Gill, M. L.; Palmer, A. G. J. Biomol. NMR 2011, 51, 245-251 10.1007/s10858-011-9533-1
28. Korzhnev, D. M.; Kloiber, K.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 7320-7329 10.1021/ja049968b
29. Perkins, S. J.; Wuthrich, K. Biochim. Biophys. Acta, Protein Struct. 1979, 576, 409-423 10.1016/0005-2795(79)90416-1
30. Fruh, D.; Tolman, J. R.; Bodenhausen, G.; Zwahlen, C. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 4810-4816 10.1021/ja003487k
31. Tessari, M.; Vuister, G. W. J. Biomol. NMR 2000, 16, 171-174 10.1023/A:1008347012429
32. Kloiber, K.; Konrat, R. J. Biomol. NMR 2000, 18, 33-42 10.1023/A:1008317212558
33. Reif, B.; Hennig, M.; Griesinger, C. Science 1997, 276, 1230-1233 10.1126/science.276.5316.1230
34. Chiarparin, E.; Pelupessy, P.; Ghose, R.; Bodenhausen, G. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 6876-6883 10.1021/ja984390p
35. Pellecchia, M.; Pang, Y. X.; Wang, L. C.; Kurochkin, A. V.; Kumar, A.; Zuiderwegt, E. R. P. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 9165-9170 10.1021/ja991155d
36. Wang, C. Y.; Palmer, A. G. J. Biomol. NMR 2002, 24, 263-268 10.1023/A:1021687604854
37. Tugarinov, V.; Sprangers, R.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 4921-4925 10.1021/ja039732s
38. Ergel, B.; Gill, M. L.; Brown, L.; Yu, B. M.; Palmer, A. G.; Hunt, J. F. J. Biol. Chem. 2014, 289, 29584-29601 10.1074/jbc.M114.575647
39. Tugarinov, V.; Scheurer, C.; Bruschweiler, R.; Kay, L. E. J. Biomol. NMR 2004, 30, 397-406 10.1007/s10858-004-4349-x
40. Konrat, R.; Sterk, H. Chem. Phys. Lett. 1993, 203, 75-80 10.1016/0009-2614(93)89313-7
41. Norwood, T. J.; Tillett, M. L.; Lian, L. Y. Chem. Phys. Lett. 1999, 300, 429-434 10.1016/S0009-2614(98)01389-X
42. Verde, M.; Ulzega, S.; Ferrage, F.; Bodenhausen, G. J. Chem. Phys. 2009, 130, 130 10.1063/1.3072559
43. Ulzega, S.; Salvi, N.; Segawa, T. F.; Ferrage, F.; Bodenhausen, G. ChemPhysChem 2011, 12, 333-341 10.1002/cphc.201000699
44. Salvi, N.; Ulzega, S.; Ferrage, F.; Bodenhausen, G. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 2481-2484 10.1021/ja210238g
45. Ulzega, S.; Verde, M.; Ferrage, F.; Bodenhausen, G. J. Chem. Phys. 2009, 131, 224503 10.1063/1.3269044
46. Goto, N. K.; Gardner, K. H.; Mueller, G. A.; Willis, R. C.; Kay, L. E. J. Biomol. NMR 1999, 13, 369-374 10.1023/A:1008393201236
47. Shaka, A. J.; Keeler, J.; Frenkiel, T.; Freeman, R. J. Magn. Reson. 1983, 52, 335-338 10.1016/0022-2364(83)90207-X
48. Wang, A. C.; Bax, A. J. Biomol. NMR 1993, 3, 715-720 10.1007/BF00198374
49. Marion, D.; Ikura, M.; Tschudin, R.; Bax, A. J. Magn. Reson. 1989, 85, 393-399 10.1016/0022-2364(89)90152-2
50. Pelupessy, P.; Ferrage, F.; Bodenhausen, G. J. Chem. Phys. 2007, 126, 126 10.1063/1.2715583
51. Allard, P.; Helgstrand, M.; Hard, T. J. Magn. Reson. 1998, 134, 7-16 10.1006/jmre.1998.1509
52. Ban, D.; Gossert, A. D.; Giller, K.; Becker, S.; Griesinger, C.; Lee, D. J. Magn. Reson. 2012, 221, 1-4 10.1016/j.jmr.2012.05.005
53. Kovacs, H.; Gossert, A. J. Biomol. NMR 2014, 58, 101-112 10.1007/s10858-013-9808-9
54. Gardner, K. H.; Zhang, X. C.; Gehring, K.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 11738-11748 10.1021/ja982019w
55. Sun, H. C.; Kay, L. E.; Tugarinov, V. J. Phys. Chem. B 2011, 115, 14878-14884 10.1021/jp209049k
56. Sharff, A. J.; Rodseth, L. E.; Quiocho, F. A. Biochemistry 1993, 32, 10553-10559 10.1021/bi00091a004
57. Allen, M.; Friedler, A.; Schon, O.; Bycroft, M. J. Mol. Biol. 2002, 323, 411-416 10.1016/S0022-2836(02)00968-3
58. Korzhnev, D. M.; Religa, T. L.; Banachewicz, W.; Fersht, A. R.; Kay, L. E. Science 2010, 329, 1312-1316 10.1126/science.1191723
59. Latham, M. P.; Kay, L. E. J. Mol. Biol. 2014, 426, 3214-3220 10.1016/j.jmb.2014.07.019
60. Lundstrom, P.; Vallurupalli, P.; Religa, T. L.; Dahlquist, F. W.; Kay, L. E. J. Biomol. NMR 2007, 38, 79-88 10.1007/s10858-007-9149-7
61. Tugarinov, V.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 9514-9521 10.1021/ja0726456
62. Jemth, P.; Gianni, S.; Day, R.; Li, B.; Johnson, C. M.; Daggett, V.; Fersht, A. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2004, 101, 6450-6455 10.1073/pnas.0401732101
63. Korzhnev, D. M.; Religa, T. L.; Lundstrom, P.; Fersht, A. R.; Kay, L. E. J. Mol. Biol. 2007, 372, 497-512 10.1016/j.jmb.2007.06.012
64. Ishima, R.; Torchia, D. A. J. Biomol. NMR 2005, 32, 41-54 10.1007/s10858-005-3593-z
65. Durell, S. R.; Guy, H. R. BMC Evol. Biol. 2001, 1, 14 10.1186/1471-2148-1-14
66. Kuo, A. L.; Gulbis, J. M.; Antcliff, J. F.; Rahman, T.; Lowe, E. D.; Zimmer, J.; Cuthbertson, J.; Ashcroft, F. M.; Ezaki, T.; Doyle, D. A. Science 2003, 300, 1922-1926 10.1126/science.1085028
67. Enkvetchakul, D.; Bhattacharyya, J.; Jeliazkova, I.; Groesbeck, D. K.; Cukras, C. A.; Nichols, C. G. J. Biol. Chem. 2004, 279, 47076-47080 10.1074/jbc.C400417200
68. Bavro, V. N.; De Zorzi, R.; Schmidt, M. R.; Muniz, J. R. C.; Zubcevic, L.; Sansom, M. S. P.; Venien-Bryan, C.; Tucker, S. J. Nat. Struct. Mol. Biol. 2012, 19, 158-163 10.1038/nsmb.2208
69. Yokogawa, M.; Osawa, M.; Takeuchi, K.; Mase, Y.; Shimada, I. J. Biol. Chem. 2011, 286, 2215-2223 10.1074/jbc.M110.160754
70. Whorton, M. R.; MacKinnon, R. Nature 2013, 498, 190-197 10.1038/nature12241
71. London, R. E.; Wingad, B. D.; Mueller, G. A. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 11097-11105 10.1021/ja802729t
72. Mulder, F. A. A. ChemBioChem 2009, 10, 1477-1479 10.1002/cbic.200900086
73. Butterfoss, G. L.; DeRose, E. F.; Gabel, S. A.; Perera, L.; Krahn, J. M.; Mueller, G. A.; Zheng, X. H.; London, R. E. J. Biomol. NMR 2010, 48, 31-47 10.1007/s10858-010-9436-6
74. Hansen, D. F.; Neudecker, P.; Vallurupalli, P.; Mulder, F. A. A.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 42-43 10.1021/ja909294n
75. Hansen, D. F.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 8272-8281 10.1021/ja2014532
76. Weininger, U.; Liu, Z. H.; McIntyre, D. D.; Vogel, H. J.; Akke, M. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 18562-18565 10.1021/ja309294u
77. Hansen, A. L.; Lundstrom, P.; Velyvis, A.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 3178-3189 10.1021/ja210711v
78. Volkman, B. F.; Lipson, D.; Wemmer, D. E.; Kern, D. Science 2001, 291, 2429-2433 10.1126/science.291.5512.2429
79. Eisenmesser, E. Z.; Bosco, D. A.; Akke, M.; Kern, D. Science 2002, 295, 1520-1523 10.1126/science.1066176
80. Kalodimos, C. G.; Biris, N.; Bonvin, A. M. J. J.; Levandoski, M. M.; Guennuegues, M.; Boelens, R.; Kaptein, R. Science 2004, 305, 386-389 10.1126/science.1097064
81. Villinger, S.; Briones, R.; Giller, K.; Zachariae, U.; Lange, A.; de Groot, B. L.; Griesinger, C.; Becker, S.; Zweckstetter, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010, 107, 22546-22551 10.1073/pnas.1012310108
82. Bhabha, G.; Lee, J.; Ekiert, D. C.; Gam, J.; Wilson, I. A.; Dyson, H. J.; Benkovic, S. J.; Wright, P. E. Science 2011, 332, 234-238 10.1126/science.1198542
83. Massi, F.; Wang, C. Y.; Palmer, A. G. Biochemistry 2006, 45, 10787-10794 10.1021/bi060764c
84. Masterson, L. R.; Cheng, C.; Yu, T.; Tonelli, M.; Kornev, A.; Taylor, S. S.; Veglia, G. Nat. Chem. Biol. 2010, 6, 821-828 10.1038/nchembio.452
85. Isaacson, R. L.; Simpson, P. J.; Liu, M.; Cota, E.; Zhang, X.; Freemont, P.; Matthews, S. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 15428-15429 10.1021/ja0761784
86. Fischer, M.; Kloiber, K.; Hausler, J.; Ledolter, K.; Konrat, R.; Schmid, W. ChemBioChem 2007, 8, 610-612 10.1002/cbic.200600551
87. Ruschak, A. M.; Velyvis, A.; Kay, L. E. J. Biomol. NMR 2010, 48, 129-135 10.1007/s10858-010-9449-1
88. Velyvis, A.; Ruschak, A. M.; Kay, L. E. PLoS One 2012, 7, e43725 10.1371/journal.pone.0043725
89. Miyazawa-Onami, M.; Takeuchi, K.; Takano, T.; Sugiki, T.; Shimada, I.; Takahashi, H. J. Biomol. NMR 2013, 57, 297-304 10.1007/s10858-013-9789-8
90. Clark, L.; Zahm, J. A.; Ali, R.; Kukula, M.; Bian, L. Q.; Patrie, S. M.; Gardner, K. H.; Rosen, M. K.; Rosenbaum, D. M. J. Biomol. NMR 2015, 62, 239-245 10.1007/s10858-015-9939-2
91. Kofuku, Y.; Ueda, T.; Okude, J.; Shiraishi, Y.; Kondo, K.; Mizumura, T.; Suzuki, S.; Shimada, I. Angew. Chem., Int. Ed. 2014, 53, 13376-13379 10.1002/anie.201406603