The crystal structure of the versatile cytochrome P450 enzyme CYP109B1 from Bacillus subtilis

Molecular BioSystems

Volumn 11, Issue 3, 2015, Pages 869-881

  Zhang, Aili ^a   Zhang, Ting ^a   Hall, Emma A ^b   Hutchinson, Sean ^b   Cryle, Max J ^c   Wong, Luet Lok ^d   Zhou, Weihong ^a   Bell, Stephen G ^b,d  

^a NANKAI UNIVERSITY   (China)

^b UNIVERSITY OF ADELAIDE   (Australia)

^c MAX PLANCK INSTITUTE FOR MEDICAL RESEARCH   (Germany)

^d UNIVERSITY OF OXFORD   (United Kingdom)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

BACILLUS SUBTILIS; BACTERIA (MICROORGANISMS); PSEUDOMONAS PUTIDA;

CYTOCHROME P450; HEME;

AMINO ACID SEQUENCE; BACILLUS SUBTILIS; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; CLASSIFICATION; ENZYME ACTIVE SITE; ENZYMOLOGY; GENETICS; HYDROGEN BOND; METABOLISM; MOLECULAR GENETICS; MULTIGENE FAMILY; PHYLOGENY; PROTEIN CONFORMATION; PROTEIN DOMAIN; SEQUENCE ALIGNMENT; X RAY CRYSTALLOGRAPHY;

AMINO ACID SEQUENCE; BACILLUS SUBTILIS; CATALYTIC DOMAIN; CRYSTALLOGRAPHY, X-RAY; CYTOCHROME P-450 ENZYME SYSTEM; HEME; HYDROGEN BONDING; MODELS, MOLECULAR; MOLECULAR SEQUENCE DATA; MULTIGENE FAMILY; PHYLOGENY; PROTEIN CONFORMATION; PROTEIN INTERACTION DOMAINS AND MOTIFS; SEQUENCE ALIGNMENT;

EID: 84923326281     PISSN: 1742206X     EISSN: 17422051     Source Type: Journal    
DOI: 10.1039/c4mb00665h     Document Type: Article

References (88)

1. Cytochrome P450: Structure, Mechanism, and Biochemistry, ed., P. R. Ortiz de Montellano, Kluwer Academic/Plenum Publishers, New York, 3rd edn, 2005
2. The Ubiquitous Roles of Cytochrome P450 Proteins, ed., A. Sigel, H. Sigel, and, R. K. O. Sigel, John Wiley & Sons, Chichester, Metal Ions in Life Sciences, 2007, vol. 3
3. M. J. Cryle J. E. Stok J. J. De Voss Aust. J. Chem. 2003 56 749 762
4. R. Agudo G. D. Roiban M. T. Reetz ChemBioChem 2012 13 1465 1473
5. S. G. Bell L. L. Wong Biochem. Biophys. Res. Commun. 2007 360 666 672
6. S. Q. Pham P. Gao Z. Li Biotechnol. Bioeng. 2013 110 363 373
7. H. Venkataraman S. B. A. de Beer D. P. Geerke N. P. E. Vermeulen J. N. M. Commandeur Adv. Synth. Catal. 2012 354 2172 2184
8. C. J. Whitehouse S. G. Bell L. L. Wong Chem. Soc. Rev. 2012 41 1218 1260
9. F. Hannemann A. Bichet K. M. Ewen R. Bernhardt Biochim. Biophys. Acta 2007 1770 330 344
10. S. G. Bell L. French N. H. Rees S. S. Cheng G. Preston L.-L. Wong Biotechnol. Appl. Biochem. 2013 60 9 17
11. D. B. Hawkes K. E. Slessor P. V. Bernhardt J. J. De Voss ChemBioChem 2010 11 1107 1114
12. F. Xu S. G. Bell Y. Peng E. O. Johnson M. Bartlam Z. Rao L. L. Wong Proteins 2009 77 867 880
13. S. G. Bell J. H. McMillan J. A. Yorke E. Kavanagh E. O. Johnson L. L. Wong Chem. Commun. 2012 48 11692 11694
14. W. Yang S. G. Bell H. Wang W. Zhou N. Hoskins A. Dale M. Bartlam L. L. Wong Z. Rao J. Biol. Chem. 2010 285 27372 27384
15. F. Hannemann C. Virus R. Bernhardt J. Biotechnol. 2006 124 172 181
16. D. R. Nelson Arch. Biochem. Biophys. 1999 369 1 10
17. D. R. Zeigler Microbiology 2011 157 2033 2041
18. T. Furuya T. Nishi D. Shibata H. Suzuki D. Ohta K. Kino Chem. Biol. 2008 15 563 572
19. T. Furuya D. Shibata K. Kino Steroids 2009 74 906 912
20. M. Girhard T. Klaus Y. Khatri R. Bernhardt V. B. Urlacher Appl. Microbiol. Biotechnol. 2010 87 595 607
21. M. Girhard K. Machida M. Itoh R. D. Schmid A. Arisawa V. B. Urlacher Microb. Cell Fact. 2009 8 36
22. Y. Khatri F. Hannemann M. Girhard R. Kappl A. Meme M. Ringle S. Janocha E. Leize-Wagner V. B. Urlacher R. Bernhardt Biotechnol. Appl. Biochem. 2013 60 18 29
23. Y. Khatri M. Girhard A. Romankiewicz M. Ringle F. Hannemann V. B. Urlacher M. C. Hutter R. Bernhardt Appl. Microbiol. Biotechnol. 2010 88 485 495
24. Y. Khatri F. Hannemann K. M. Ewen D. Pistorius O. Perlova N. Kagawa A. O. Brachmann R. Muller R. Bernhardt Chem. Biol. 2010 17 1295 1305
25. P. Winterhalter and R. Rouseff, Carotenoid-Derived Aroma Compounds, American Chemical Society, 2001, vol. 802, pp. 1-17
26. M. Fischer M. Knoll D. Sirim F. Wagner S. Funke J. Pleiss Bioinformatics 2007 23 2015 2017
27. S. F. Altschul W. Gish W. Miller E. W. Myers D. J. Lipman J. Mol. Biol. 1990 215 403 410
28. R. Ding Y. Li C. Qian X. Wu J. Bacteriol. 2011 193 4537
29. M. Djukic A. Poehlein A. Thurmer R. Daniel J. Bacteriol. 2011 193 5535 5536
30. A. Pal U. K. Mondal S. Mukhopadhyay A. K. Bothra Bioinformation 2011 5 446 454
31. Y. J. Chang M. Land L. Hauser O. Chertkov T. G. Del Rio M. Nolan A. Copeland H. Tice J. F. Cheng S. Lucas C. Han L. Goodwin S. Pitluck N. Ivanova G. Ovchinikova A. Pati A. Chen K. Palaniappan K. Mavromatis K. Liolios T. Brettin A. Fiebig M. Rohde B. Abt M. Goker J. C. Detter T. Woyke J. Bristow J. A. Eisen V. Markowitz P. Hugenholtz N. C. Kyrpides H. P. Klenk A. Lapidus Stand. Genomic Sci. 2011 5 97 111
32. H. Kiss M. Nett N. Domin K. Martin J. A. Maresca A. Copeland A. Lapidus S. Lucas K. W. Berry T. Glavina Del Rio E. Dalin H. Tice S. Pitluck P. Richardson D. Bruce L. Goodwin C. Han J. C. Detter J. Schmutz T. Brettin M. Land L. Hauser N. C. Kyrpides N. Ivanova M. Goker T. Woyke H. P. Klenk D. A. Bryant Stand. Genomic Sci. 2011 5 356 370
33. N. A. Paramonov L. A. Parolis H. Parolis I. F. Boan J. Anton F. Rodriguez-Valera Carbohydr. Res. 1998 309 89 94
34. S. Bleif F. Hannemann M. Lisurek J. P. von Kries J. Zapp M. Dietzen I. Antes R. Bernhardt ChemBioChem 2011 12 576 582
35. E. Brill F. Hannemann J. Zapp G. Bruning J. Jauch R. Bernhardt Appl. Microbiol. Biotechnol. 2014 98 1701 1717
36. D. Zehentgruber F. Hannemann S. Bleif R. Bernhardt S. Lutz ChemBioChem 2010 11 713 721
37. T. P. Stinear T. Seemann P. F. Harrison G. A. Jenkin J. K. Davies P. D. Johnson Z. Abdellah C. Arrowsmith T. Chillingworth C. Churcher K. Clarke A. Cronin P. Davis I. Goodhead N. Holroyd K. Jagels A. Lord S. Moule K. Mungall H. Norbertczak M. A. Quail E. Rabbinowitsch D. Walker B. White S. Whitehead P. L. Small R. Brosch L. Ramakrishnan M. A. Fischbach J. Parkhill S. T. Cole Genome Res. 2008 18 729 741
38. M. J. Cryle S. G. Bell I. Schlichting Biochemistry 2010 49 7282 7296
39. M. J. Cryle I. Schlichting Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008 105 15696 15701
40. M. C. Gustafsson O. Roitel K. R. Marshall M. A. Noble S. K. Chapman A. Pessegueiro A. J. Fulco M. R. Cheesman C. von Wachenfeldt A. W. Munro Biochemistry 2004 43 5474 5487
41. I. Matsunaga A. Ueda N. Fujiwara T. Sumimoto K. Ichihara Lipids 1999 34 841 846
42. J. J. Reddick S. A. Antolak G. M. Raner Biochem. Biophys. Res. Commun. 2007 358 363 367
43. O. Shoji T. Fujishiro S. Nagano S. Tanaka T. Hirose Y. Shiro Y. Watanabe J. Biol. Inorg. Chem. 2010 15 1331 1339
44. J. E. Stok J. De Voss Arch. Biochem. Biophys. 2000 384 351 360
45. N. H. Youssef N. Wofford M. J. McInerney Int. J. Mol. Sci. 2011 12 1767 1786
46. A. M. Earl M. Eppinger W. F. Fricke M. J. Rosovitz D. A. Rasko S. Daugherty R. Losick R. Kolter J. Ravel J. Bacteriol. 2012 194 2378 2379
47. X. H. Chen A. Koumoutsi R. Scholz A. Eisenreich K. Schneider I. Heinemeyer B. Morgenstern B. Voss W. R. Hess O. Reva H. Junge B. Voigt P. R. Jungblut J. Vater R. Sussmuth H. Liesegang A. Strittmatter G. Gottschalk R. Borriss Nat. Biotechnol. 2007 25 1007 1014
48. X. H. Chen A. Koumoutsi R. Scholz K. Schneider J. Vater R. Sussmuth J. Piel R. Borriss J. Biotechnol. 2009 140 27 37
49. D. A. Rasko J. Ravel O. A. Okstad E. Helgason R. Z. Cer L. Jiang K. A. Shores D. E. Fouts N. J. Tourasse S. V. Angiuoli J. Kolonay W. C. Nelson A. B. Kolsto C. M. Fraser T. D. Read Nucleic Acids Res. 2004 32 977 988
50. C. A. Hasemann R. G. Kurumbail S. S. Boddupalli J. A. Peterson J. Deisenhofer Structure 1995 3 41 62
51. S. Rupasinghe M. A. Schuler N. Kagawa H. Yuan L. Lei B. Zhao S. L. Kelly M. R. Waterman D. C. Lamb FEBS Lett. 2006 580 6338 6342
52. T. L. Poulos Chem. Rev. 2014 114 3919 3962
53. T. W. B. Ost C. S. Miles A. W. Munro J. Murdoch G. A. Reid S. K. Chapman Biochemistry 2001 40 13421 13429
54. T. Tosha S. Yoshioka K. Ishimori I. Morishima J. Biol. Chem. 2004 279 42836 42843
55. S. Yoshioka S. Takahashi K. Ishimori I. Morishima J. Inorg. Biochem. 2000 81 141 151
56. S. Yoshioka T. Tosha S. Takahashi K. Ishimori H. Hori I. Morishima J. Am. Chem. Soc. 2002 124 14571 14579
57. O. Gotoh J. Biol. Chem. 1992 267 83 90
58. W. Yang S. G. Bell H. Wang W. Zhou M. Bartlam L. L. Wong Z. Rao Biochem. J. 2011 433 85 93
59. Y. T. Lee R. F. Wilson I. Rupniewski D. B. Goodin Biochemistry 2010 49 3412 3419
60. M. Ma S. G. Bell W. Yang Y. Hao N. H. Rees M. Bartlam W. Zhou L. L. Wong Z. Rao ChemBioChem 2011 12 88 99
61. T. L. Poulos B. C. Finzel A. J. Howard J. Mol. Biol. 1987 195 687 700
62. J. Rittle M. T. Green Science 2010 330 933 937
63. C. Di Primo E. Deprez S. G. Sligar G. Hui Bon Hoa Biochemistry 1997 36 112 118
64. V. Lounnas R. C. Wade Biochemistry 1997 36 5402 5417
65. C. J. Whitehouse W. Yang J. A. Yorke B. C. Rowlatt A. J. Strong C. F. Blanford S. G. Bell M. Bartlam L. L. Wong Z. Rao ChemBioChem 2010 11 2549 2556
66. X. Chen A. Christopher J. P. Jones S. G. Bell Q. Guo F. Xu Z. Rao L. L. Wong J. Biol. Chem. 2002 277 37519 37526
67. F. Xu S. G. Bell J. Lednik A. Insley Z. Rao L.-L. Wong Angew. Chem., Int. Ed. 2005 44 4029 4032
68. R. De Mot A. H. Parret Trends Microbiol. 2002 10 502 508
69. L. Liu R. D. Schmid V. B. Urlacher Biotechnol. Lett. 2010 32 841 845
70. A. J. Warman J. W. Robinson D. Luciakova A. D. Lawrence K. R. Marshall M. J. Warren M. R. Cheesman S. E. Rigby A. W. Munro K. J. McLean FEBS J. 2012 279 1675 1693
71. A. Robin G. A. Roberts J. Kisch F. Sabbadin G. Grogan N. Bruce N. J. Turner S. L. Flitsch Chem. Commun. 2009 2478 2480
72. M. Nodate M. Kubota N. Misawa Appl. Microbiol. Biotechnol. 2006 71 455 462
73. S. Li M. R. Chaulagain A. R. Knauff L. M. Podust J. Montgomery D. H. Sherman Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009 106 18463 18468
74. A. V. Grinberg F. Hannemann B. Schiffler J. Muller U. Heinemann R. Bernhardt Proteins 2000 40 590 612
75. C. C. Correll C. J. Batie D. P. Ballou M. L. Ludwig Science 1992 258 1604 1610
76. J. Sambrook, E. F. Fritsch and T. Maniatis, Molecular Cloning: A Laboratory Manual, Cold Spring Harbor Laboratory Press, New York, 2nd edn, 1989
77. Z. Otwinowski and W. Minor, in International Tables for Crystallography Volume F: Macromolecular Crystallography, ed., M. G. Rossmann, Kluwer Academic Publishers, Dordrecht/Boston/London, 2001, pp. 226-235
78. A. J. McCoy R. W. Grosse-Kunstleve P. D. Adams M. D. Winn L. C. Storoni R. J. Read J. Appl. Crystallogr. 2007 40 658 674
79. M. D. Winn C. C. Ballard K. D. Cowtan E. J. Dodson P. Emsley P. R. Evans R. M. Keegan E. B. Krissinel A. G. Leslie A. McCoy S. J. McNicholas G. N. Murshudov N. S. Pannu E. A. Potterton H. R. Powell R. J. Read A. Vagin K. S. Wilson Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2011 67 235 242
80. P. Emsley K. Cowtan Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2004 60 2126 2132
81. G. N. Murshudov P. Skubak A. A. Lebedev N. S. Pannu R. A. Steiner R. A. Nicholls M. D. Winn F. Long A. A. Vagin Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2011 67 355 367
82. P. V. Afonine R. W. Grosse-Kunstleve N. Echols J. J. Headd N. W. Moriarty M. Mustyakimov T. C. Terwilliger A. Urzhumtsev P. H. Zwart P. D. Adams Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2012 68 352 367
83. V. B. Chen W. B. Arendall 3rd J. J. Headd D. A. Keedy R. M. Immormino G. J. Kapral L. W. Murray J. S. Richardson D. C. Richardson Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2010 66 12 21
84. H. M. Berman J. Westbrook Z. Feng G. Gilliland T. N. Bhat H. Weissig I. N. Shindyalov P. E. Bourne Nucleic Acids Res. 2000 28 235 242
85. S. G. Bell C. F. Harford-Cross L.-L. Wong Protein Eng. 2001 14 797 802
86. S. Lutz-Wahl P. Fischer C. Schmidt-Dannert W. Wohlleben B. Hauer R. D. Schmid Appl. Environ. Microbiol. 1998 64 3878 3881
87. R. Chenna H. Sugawara T. Koike R. Lopez T. J. Gibson D. G. Higgins J. D. Thompson Nucleic Acids Res. 2003 31 3497 3500
88. X. Robert P. Gouet Nucleic Acids Res. 2014 42 W320 W324