Highly sensitive phosphoproteomics by tailoring solid-phase extraction to electrostatic repulsion-hydrophilic interaction chromatography

Analytical Chemistry

Volumn 87, Issue 3, 2015, Pages 1596-1604

  Loroch, Stefan ^a   Zahedi, René Peiman ^a   Sickmann, Albert ^a,b,c  

^a LEIBNIZ INSTITUT FÜR ANALYTISCHE WISSENSCHAFTEN ISAS E V   (Germany)

^b UNIVERSITY OF ABERDEEN   (United Kingdom)

^c RUHR UNIVERSITY BOCHUM   (Germany)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CHROMATOGRAPHY; ELECTROSTATICS; HYDROPHILICITY; LIQUID CHROMATOGRAPHY; PHASE SEPARATION; PHOSPHORYLATION; PROTEINS;

BOTTOM-UP STRATEGY; C-TERMINAL PEPTIDES; ELECTROSTATIC REPULSION; HYDROPHILIC INTERACTION CHROMATOGRAPHY; PHOSPHOPEPTIDE ENRICHMENT; PHOSPHORYLATION SITES; SOLID-PHASE EXTRACTION; STRONG CATION EXCHANGES;

EXTRACTION;

PHOSPHOPEPTIDE; PHOSPHOPROTEIN;

CHEMICAL PHENOMENA; HELA CELL LINE; HUMAN; ION EXCHANGE CHROMATOGRAPHY; ISOLATION AND PURIFICATION; LIQUID CHROMATOGRAPHY; PROCEDURES; PROTEOMICS; REVERSED PHASE LIQUID CHROMATOGRAPHY; SOLID PHASE EXTRACTION; STATIC ELECTRICITY; TANDEM MASS SPECTROMETRY;

CHROMATOGRAPHY, ION EXCHANGE; CHROMATOGRAPHY, LIQUID; CHROMATOGRAPHY, REVERSE-PHASE; HELA CELLS; HUMANS; HYDROPHOBIC AND HYDROPHILIC INTERACTIONS; PHOSPHOPEPTIDES; PHOSPHOPROTEINS; PROTEOMICS; SOLID PHASE EXTRACTION; STATIC ELECTRICITY; TANDEM MASS SPECTROMETRY;

EID: 84922234932     PISSN: 00032700     EISSN: 15206882     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ac502708m     Document Type: Article

References (49)

1. Dengjel, J.; Akimov, V.; Olsen, J. V.; Bunkenborg, J.; Mann, M.; Blagoev, B.; Andersen, J. S. Nat. Biotechnol. 2007, 25, 566-8 10.1038/nbt1301
2. Schweppe, D. K.; Rigas, J. R.; Gerber, S. A. J. Proteomics 2013, 91, 286-96 10.1016/j.jprot.2013.07.023
3. Palmowski, P.; Rogowska-Wrzesinska, A.; Williamson, J.; Beck, H. C.; Mikkelsen, J. D.; Hansen, H. H.; Jensen, O. N. J. Proteome Res. 2014, 10.1021/pr4010794
4. Winck, F. V.; Belloni, M.; Pauletti, B. A.; Zanella Jde, L.; Domingues, R. R.; Sherman, N. E.; Leme, A. F. P. J. Proteomics 2014, 96, 67-81 10.1016/j.jprot.2013.10.039
5. Loroch, S.; Dickhut, C.; Zahedi, R. P.; Sickmann, A. Electrophoresis 2013, 34, 1483-92 10.1002/elps.201200710
6. Ficarro, S. B.; Zhang, Y.; Carrasco-Alfonso, M. J.; Garg, B.; Adelmant, G.; Webber, J. T.; Luckey, C. J.; Marto, J. A. Mol. Cell. Proteomics 2011, 10, O111 011064 10.1074/mcp.O111.011064
7. Ficarro, S. B.; McCleland, M. L.; Stukenberg, P. T.; Burke, D. J.; Ross, M. M.; Shabanowitz, J.; Hunt, D. F.; White, F. M. Nat. Biotechnol. 2002, 20, 301-5
8. Brill, L. M.; Salomon, A. R.; Ficarro, S. B.; Mukherji, M.; Stettler-Gill, M.; Peters, E. C. Anal. Chem. 2004, 76, 2763-72 10.1021/ac035352d
9. Zhou, H.; Di Palma, S.; Preisinger, C.; Peng, M.; Polat, A. N.; Heck, A. J.; Mohammed, S. J. Proteome Res. 2013, 12, 260-71 10.1021/pr300630k
10. Pinkse, M. W.; Mohammed, S.; Gouw, J. W.; van Breukelen, B.; Vos, H. R.; Heck, A. J. J. Proteome Res. 2008, 7, 687-97 10.1021/pr700605z
11. Engholm-Keller, K.; Hansen, T. A.; Palmisano, G.; Larsen, M. R. J. Proteome Res. 2011, 10, 5383-97 10.1021/pr200641x
12. Engholm-Keller, K.; Birck, P.; Storling, J.; Pociot, F.; Mandrup-Poulsen, T.; Larsen, M. R. J. Proteomics 2012, 75, 5749-61 10.1016/j.jprot.2012.08.007
13. Dephoure, N.; Zhou, C.; Villen, J.; Beausoleil, S. A.; Bakalarski, C. E.; Elledge, S. J.; Gygi, S. P. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 10762-7 10.1073/pnas.0805139105
14. Olsen, J. V.; Vermeulen, M.; Santamaria, A.; Kumar, C.; Miller, M. L.; Jensen, L. J.; Gnad, F.; Cox, J.; Jensen, T. S.; Nigg, E. A.; Brunak, S.; Mann, M. Sci. Signaling 2010, 3, ra3 10.1126/scisignal.2000475
15. Hennrich, M. L.; Groenewold, V.; Kops, G. J.; Heck, A. J.; Mohammed, S. Anal. Chem. 2011, 83, 7137-43 10.1021/ac2015068
16. Alpert, A. J. Anal. Chem. 2008, 80, 62-76 10.1021/ac070997p
17. Alpert, A. J.; Petritis, K.; Kangas, L.; Smith, R. D.; Mechtler, K.; Mitulovic, G.; Mohammed, S.; Heck, A. J. Anal. Chem. 2010, 82, 5253-9 10.1021/ac100651k
18. Lewandrowski, U.; Lohrig, K.; Zahedi, R.; Wolters, D.; Sickmann, A. Clin. Proteomics 2008, 4, 25-36 10.1007/s12014-008-9006-z
19. Hao, P.; Guo, T.; Sze, S. K. PloS One 2011, 6, e16884 10.1371/journal.pone.0016884
20. Hao, P.; Qian, J.; Dutta, B.; Cheow, E. S.; Sim, K. H.; Meng, W.; Adav, S. S.; Alpert, A.; Sze, S. K. J. Proteome Res. 2012, 11, 1804-11 10.1021/pr201048c
21. Hao, P.; Qian, J.; Ren, Y.; Sze, S. K. J. Proteome Res. 2011, 10, 5568-74 10.1021/pr2007686
22. de Jong, E. P.; Griffin, T. J. J. Proteome Res. 2012, 11, 5059-64 10.1021/pr300638n
23. Gan, C. S.; Guo, T.; Zhang, H.; Lim, S. K.; Sze, S. K. J. Proteome Res. 2008, 7, 4869-77 10.1021/pr800473j
24. Chien, K. Y.; Liu, H. C.; Goshe, M. B. J. Proteome Res. 2011, 10, 4041-53 10.1021/pr2002403
25. Chien, K. Y.; Blackburn, K.; Liu, H. C.; Goshe, M. B. J. Proteome Res. 2012, 11, 5663-77 10.1021/pr300471y
26. Zarei, M.; Sprenger, A.; Metzger, F.; Gretzmeier, C.; Dengjel, J. J. Proteome Res. 2011, 10, 3474-83 10.1021/pr200092z
27. Zarei, M.; Sprenger, A.; Gretzmeier, C.; Dengjel, J. J. Proteome Res. 2013, 10.1021/pr4007969
28. Taus, T.; Kocher, T.; Pichler, P.; Paschke, C.; Schmidt, A.; Henrich, C.; Mechtler, K. J. Proteome Res. 2011, 10, 5354-62 10.1021/pr200611n
29. Kyte, J.; Doolittle, R. F. J. Mol. Biol. 1982, 157, 105-32
30. Gauci, S.; Helbig, A. O.; Slijper, M.; Krijgsveld, J.; Heck, A. J.; Mohammed, S. Anal. Chem. 2009, 81, 4493-501 10.1021/ac9004309
31. Zarei, M.; Sprenger, A.; Gretzmeier, C.; Dengjel, J. J. Proteome Res. 2012, 11, 4269-76 10.1021/pr300375d
32. Nagaraj, N.; Wisniewski, J. R.; Geiger, T.; Cox, J.; Kircher, M.; Kelso, J.; Paabo, S.; Mann, M. Mol. Syst. Biol. 2011, 7, 548 10.1038/msb.2011.81
33. McNulty, D. E.; Annan, R. S. Mol. Cell. Proteomics 2008, 7, 971-80 10.1074/mcp.M700543-MCP200
34. Di Palma, S.; Zoumaro-Djayoon, A.; Peng, M.; Post, H.; Preisinger, C.; Munoz, J.; Heck, A. J. J. Proteomics 2013, 91, 331-7 10.1016/j.jprot.2013.07.024
35. Chen, X.; Wu, D.; Zhao, Y.; Wong, B. H.; Guo, L. J. Chromatogr. B: Anal. Technol. Biomed. Life Sci. 2011, 879, 25-34 10.1016/j.jchromb.2010.11.004
36. Steen, H.; Jebanathirajah, J. A.; Rush, J.; Morrice, N.; Kirschner, M. W. Mol. Cell. Proteomics 2006, 5, 172-81 10.1074/mcp.M500135-MCP200
37. Heemskerk, A. A.; Busnel, J. M.; Schoenmaker, B.; Derks, R. J.; Klychnikov, O.; Hensbergen, P. J.; Deelder, A. M.; Mayboroda, O. A. Anal. Chem. 2012, 84, 4552-9 10.1021/ac300641x
38. Fermin, D.; Walmsley, S. J.; Gingras, A. C.; Choi, H.; Nesvizhskii, A. I. Mol. Cell. Proteomics 2013, 12, 3409-19 10.1074/mcp.M113.028928
39. Fleitz, A.; Nieves, E.; Madrid-Aliste, C.; Fentress, S. J.; Sibley, L. D.; Weiss, L. M.; Angeletti, R. H.; Che, F. Y. Anal. Chem. 2013, 85, 8566-76 10.1021/ac401691g
40. Zhang, G.; Neubert, T. A. J. Proteome Res. 2011, 10, 5454-62 10.1021/pr200697x
41. Tholey, A.; Reed, J.; Lehmann, W. D. J. Mass Spectrom. 1999, 34, 117-23 10.1002/(sici)1096-9888(199902)34:2<117::aid-jms769>3.0.co;2-v
42. Boersema, P. J.; Foong, L. Y.; Ding, V. M.; Lemeer, S.; van Breukelen, B.; Philp, R.; Boekhorst, J.; Snel, B.; den Hertog, J.; Choo, A. B.; Heck, A. J. Mol. Cell. Proteomics 2010, 9, 84-99 10.1074/mcp.M900291-MCP200
43. Tsai, C. F.; Hsu, C. C.; Hung, J. N.; Wang, Y. T.; Choong, W. K.; Zeng, M. Y.; Lin, P. Y.; Hong, R. W.; Sung, T. Y.; Chen, Y. J. Anal. Chem. 2014, 86, 685-93 10.1021/ac4031175
44. Rogers, L. D.; Overall, C. M. Mol. Cell Proteomics 2013, 12, 3532-42 10.1074/mcp.M113.031310
45. Dickhut, C.; Feldmann, I.; Lambert, J.; Zahedi, R. P. J. Proteome Res. 2014, 10.1021/pr401181y
46. Burkhart, J. M.; Schumbrutzki, C.; Wortelkamp, S.; Sickmann, A.; Zahedi, R. P. J. Proteomics 2012, 75, 1454-62 10.1016/j.jprot.2011.11.016
47. Hebert, A. S.; Richards, A. L.; Bailey, D. J.; Ulbrich, A.; Coughlin, E. E.; Westphall, M. S.; Coon, J. J. Mol. Cell. Proteomics 2014, 13, 339-47 10.1074/mcp.M113.034769
48. Vaudel, M.; Breiter, D.; Beck, F.; Rahnenfuhrer, J.; Martens, L.; Zahedi, R. P. Proteomics 2013, 13, 1036-41 10.1002/pmic.201200408
49. Vizcaíno, J. A.; Deutsch, E. W.; Wang, R.; Csordas, A.; Reisinger, F.; Ríos, D.; Dianes, J. A.; Sun, Z.; Farrah, T.; Bandeira, N.; Binz, P. A.; Xenarios, I.; Eisenacher, M.; Mayer, G.; Gatto, L.; Campos, A.; Chalkley, R. J.; Kraus, H. J.; Albar, J. P.; Martinez-Bartolomé, S.; Apweiler, R.; Omenn, G. S.; Martens, L.; Jones, A. R.; Hermjakob, H. Nature Biotechnol. 2014, 32, 223-6 10.1038/nbt.2839