In vitro interaction of colloidal nanoparticles with mammalian cells: What have we learned thus far?

Beilstein Journal of Nanotechnology

Volumn 5, Issue 1, 2014, Pages 1477-1490

  Nazarenus, Moritz ^a   Zhang, Qian ^a   Soliman, Mahmoud G ^a   del Pino, Pablo ^b   Pelaz, Beatriz ^a   Carregal Romero, Susana ^a   Rejman, Joanna ^a   Rothen Rutishauser, Barbara ^c   Clift, Martin J D ^c   Zellner, Reinhard ^d   Nienhaus, G Ulrich ^e,f   Delehanty, James B ^g   Medintz, Igor L ^g   Parak, Wolfgang J ^a,b  

^a PHILIPPS UNIVERSITY MARBURG   (Germany)

^b CIC BIOMAGUNE   (Spain)

^c UNIVERSITY OF FRIBOURG   (Switzerland)

^d UNIVERSITY OF DUISBURG ESSEN   (Germany)

^e KARLSRUHE INSTITUTE OF TECHNOLOGY   (Germany)

^f University of Illinois at Urbana Champaign   (United States)

^g NAVAL RESEARCH LABORATORY   (United States)

Author keywords

Colloidal stability; Intracellular particle distribution; Nanoparticles; Protein corona; Toxicity of nanoparticles

Indexed keywords

COLLOIDS; MAMMALS;

COLLOIDAL NANOPARTICLES; COLLOIDAL STABILITY; ENVIRONMENTAL CONDITIONS; FUNDAMENTAL PRINCIPLES; INTRACELLULAR PARTICLES; MAMMALIAN CELLS; PROTEIN CORONAS; SPECIFIC PROPERTIES;

NANOPARTICLES;

EID: 84907909764     PISSN: None     EISSN: 21904286     Source Type: Journal    
DOI: 10.3762/bjnano.5.161     Document Type: Article

References (166)

1. Verderio, P.; Avvakumova, S.; Alessio, G.; Bellini, M.; Colombo, M.; Galbiati, E.; Mazzucchelli, S.; Avila, J. P.; Santini, B.; Prosperi, D. Adv. Healthcare Mater. 2014, 3, 957-976. doi:10.1002/adhm.201300602
2. Sperling, R. A.; Rivera Gil, P.; Zhang, F.; Zanella, M.; Parak, W. J. Chem. Soc. Rev. 2008, 37, 1896-1908. doi:10.1039/b712170a
3. Rivera Gil, P.; Parak, W. J. ACS Nano 2008, 2, 2200-2205. doi:10.1021/nn800716j
4. Peteiro-Cartelle, J.; Rodríguez-Pedreira, M.; Zhang, F.; Rivera Gil, P.; del Mercato, L. L.; Parak, W. J. Nanomedicine 2009, 4, 967-979. doi:10.2217/nnm.09.84
5. Bar-Ilan, O.; Chuang, C. C.; Schwahn, D. J.; Yang, S.; Joshi, S.; Pedersen, J. A.; Hamers, R. J.; Peterson, R. E.; Heideman, W. Environ. Sci. Technol. 2013, 47, 4726-4733. doi:10.1021/es304514r
6. Borm, P. J. A.; Robbins, D.; Haubold, S.; Kuhlbusch, T.; Fissan, H.; Donaldson, K.; Schins, R.; Stone, V.; Kreyling, W.; Lademann, J.; Krutmann, J.; Warheit, D.; Oberdorster, E. Part. Fibre Toxicol. 2006, 3, No. 11. doi:10.1186/1743-8977-3-11
7. Lewinski, N.; Colvin, V.; Drezek, R. Small 2008, 4, 26-49. doi:10.1002/smll.200700595
8. Parak, W. J. Science 2011, 334, 1359-1360. doi:10.1126/science.1215080
9. Lin, C.-A. J.; Yang, T.-Y.; Lee, C.-H.; Huang, S. H.; Sperling, R. A.; Zanella, M.; Li, J. K.; Shen, J.-L.; Wang, H.-H.; Yeh, H.-I.; Parak, W. J.; Chang, W. H. ACS Nano 2009, 3, 395-401. doi:10.1021/nn800632j
10. Pandey, A.; Roy, M. K.; Pandey, A.; Zanella, M.; Sperling, R. A.; Parak, W. J.; Samaddar, A. B.; Verma, H. C. IEEE Trans. NanoBiosci. 2009, 8, 43-50. doi:10.1109/TNB.2009.2017316
11. Algar, W. R.; Prasuhn, D. E.; Stewart, M. H.; Jennings, T. L.; Blanco-Canosa, J. B.; Dawson, P. E.; Medintz, I. L. Bioconjugate Chem. 2011, 22, 825-858. doi:10.1021/bc200065z
12. Sperling, R. A.; Parak, W. J. Philos. Trans. R. Soc. London, Ser. A 2010, 368, 1333-1383. doi:10.1098/rsta.2009.0273
13. Sapsford, K. E.; Algar, W. R.; Berti, L.; Gemmill, K. B.; Casey, B. J.; Oh, E.; Stewart, M. H.; Medintz, I. L. Chem. Rev. 2013, 113, 1904-2074. doi:10.1021/cr300143v
14. Rivera Gil, P.; Jimenez de Aberasturi, D.; Wulf, V.; Pelaz, B.; Del Pino, P.; Zhao, Y.; De La Fuente, J. M.; Ruiz De Larramendi, I.; Rojo, T.; Liang, X.-J.; Parak, W. J. Acc. Chem. Res. 2013, 46, 743-749. doi:10.1021/ar300039j
15. Auffan, M.; Rose, J.; Bottero, J.-Y.; Lowry, G. V.; Jolivet, J.-P.; Wiesner, M. R. Nat. Nanotechnol. 2009, 4, 634-641. doi:10.1038/nnano.2009.242
16. Sardar, R.; Funston, A. M.; Mulvaney, P.; Murray, R. W. Langmuir 2009, 25, 13840-13851. doi:10.1021/la9019475
17. Goesmann, H.; Feldmann, C. Angew. Chem., Int. Ed. 2010, 49, 1362-1395. doi:10.1002/anie.200903053
18. Medintz, I. Nat. Mater. 2006, 5, 842. doi:10.1038/nmat1776
19. Treuel, L.; Jiang, X.; Nienhaus, G. U. J. R. Soc., Interface 2012, 10, 20120939. doi:10.1098/rsif.2012.0939
20. Jiang, X.; Weise, S.; Hafner, M.; Röcker, C.; Zhang, F.; Parak, W. J.; Nienhaus, G. U. J. R. Soc., Interface 2010, 7 (Suppl. 1), S5-S13. doi:10.1098/rsif.2009.0272.focus
21. Doiron, A. L.; Clark, B.; Rinker, K. D. Biotechnol. Bioeng. 2011, 108, 2988-2998. doi:10.1002/bit.23253
22. Li, Y.; Yue, T.; Yang, K.; Zhang, X. Biomaterials 2012, 33, 4965-4973. doi:10.1016/j.biomaterials.2012.03.044
23. Muñoz Javier, A.; Kreft, O.; Semmling, M.; Kempter, S.; Skirtach, A. G.; Bruns, O. T.; del Pino, P.; Bedard, M. F.; Rädler, J.; Käs, J.; Plank, C.; Sukhorukov, G. B.; Parak, W. J. Adv. Mater. 2008, 20, 4281-4287. doi:10.1002/adma.200703190
24. Antony, A. C. Annu. Rev. Nutr. 1996, 16, 501-521. doi:10.1146/annurev.nu.16.070196.002441
25. Ding, H.-m.; Ma, Y.-q. Biomaterials 2012, 33, 5798-5802. doi:10.1016/j.biomaterials.2012.04.055
26. Avvakumova, S.; Colombo, M.; Tortora, P.; Prosperi, D. Trends Biotechnol. 2014, 32, 11-20. doi:10.1016/j.tibtech.2013.09.006
27. Ahrens, E. T.; Feili-Hariri, M.; Xu, H.; Genove, G.; Morel, P. A. Magn. Reson. Med. 2003, 49, 1006-1013. doi:10.1002/mrm.10465
28. Tassa, C.; Duffner, J. L.; Lewis, T. A.; Weissleder, R.; Schreiber, S. L.; Koehler, A. N.; Shaw, S. Y. Bioconjugate Chem. 2010, 21, 14-19. doi:10.1021/bc900438a
29. Muñoz Javier, A.; Kreft, O.; Piera Alberola, A.; Kirchner, C.; Zebli, B.; Susha, A. S.; Horn, E.; Kempter, S.; Skirtach, A. G.; Rogach, A. L.; Rädler, J.; Sukhorukov, G. B.; Benoit, M.; Parak, W. J. Small 2006, 2, 394-400. doi:10.1002/smll.200500282
30. del Pino, P.; Pelaz, B.; Zhang, Q.; Maffre, P.; Nienhaus, G. U.; Parak, W. J. Mater. Horiz. 2014, 1, 301-313. doi:10.1039/C3MH00106G
31. Lin, J.; Yu, Y.; Li, B.; Huang, H.; Lin, S.; Li, C.; Su, Y.; Feng, S.; Chen, G.; Li, Y.; Huang, Z.; Zeng, H.; Chen, R. Laser Phys. Lett. 2012, 9, 240-246. doi:10.1002/lapl.201110125
32. Orr, G.; Panther, D. J.; Cassens, K. J.; Phillips, J. L.; Tarasevich, B. J.; Pounds, J. G. Toxicol. Appl. Pharmacol. 2009, 236, 210-220. doi:10.1016/j.taap.2009.01.022
33. Zhang, H.; Xia, T.; Meng, H.; Xue, M.; George, S.; Ji, Z.; Wang, X.; Liu, R.; Wang, M.; France, B.; Rallo, R.; Damoiseaux, R.; Cohen, Y.; Bradley, K. A.; Zink, J. I.; Nel, A. E. ACS Nano 2011, 5, 2756-2769. doi:10.1021/nn200328m
34. Verma, A.; Stellacci, F. Small 2010, 6, 12-21. doi:10.1002/smll.200901158
35. Xiao, Y.; Forry, S. P.; Gao, X.; Holbrook, R. D.; Telford, W. G.; Tona, A. J. Nanobiotechnol. 2010, 8, No. 13. doi:10.1186/1477-3155-8-13
36. Clift, M. J. D.; Rothen-Rutishauser, B.; Brown, D. M.; Duffin, R.; Donaldson, K.; Proudfoot, L.; Guy, K.; Stone, V. Toxicol. Appl. Pharmacol. 2008, 232, 418-427. doi:10.1016/j.taap.2008.06.009
37. Soenen, S. J.; Manshian, B. B.; Abdelmonem, A. M.; Montenegro, J.-M.; Tan, S.; Balcaen, L.; Vanhaecke, F.; Brisson, A. R.; Parak, W. J.; De Smedt, S. C.; Braeckmans, K. Part. Part. Syst. Charact. 2014, 31, 794-800. doi:10.1002/ppsc.201300357
38. Lipka, M.; Semmler-Behnke, M.; Sperling, R. A.; Wenk, A.; Takenaka, S.; Schleh, C.; Kissel, T.; Parak, W. J.; Kreyling, W. G. Biomaterials 2010, 31, 6574-6581. doi:10.1016/j.biomaterials.2010.05.009
39. Gratton, S. E. A.; Ropp, P. A.; Pohlhaus, P. D.; Luft, J. C.; Madden, V. J.; Napier, M. E.; DeSimone, J. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008, 105, 11613-11618. doi:10.1073/pnas.0801763105
40. Chithrani, B. D.; Chan, W. C. W. Nano Lett. 2007, 7, 1542-1550. doi:10.1021/nl070363y
41. Iversen, T.-G.; Skotland, T.; Sandvig, K. Nano Today 2011, 6, 176-185. doi:10.1016/j.nantod.2011.02.003
42. Grant, B. D.; Donaldson, J. G. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2009, 10, 597-608. doi:10.1038/nrm2755
43. Saftig, P.; Klumperman, J. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2009, 10, 623-635. doi:10.1038/nrm2745
44. Rivera-Gil, P.; De Koker, S.; De Geest, B. G.; Parak, W. J. Nano Lett. 2009, 9, 4398-4402. doi:10.1021/nl902697j
45. Chanana, M.; Rivera Gil, P.; Correa-Duarte, M. A.; Liz-Marzán, L. M.; Parak, W. J. Angew. Chem., Int. Ed. 2013, 52, 4179-4183. doi:10.1002/anie.201208019
46. Geiser, M.; Rothen-Rutishauser, B.; Kapp, N.; Schürch, S.; Kreyling, W.; Schulz, H.; Semmler, M.; Im Hof, V.; Heyder, J.; Gehr, P. Environ. Health Perspect. 2005, 113, 1555-1560. doi:10.1289/ehp.8006
47. Rothen-Rutishauser, B. M.; Schürch, S.; Haenni, B.; Kapp, N.; Gehr, P. Environ. Sci. Technol. 2006, 40, 4353-4359. doi:10.1021/es0522635
48. Rothen-Rutishauser, B.; Blank, F.; Mühlfeld, C.; Gehr, P. Nanoparticle-Cell Membrane Interactions, 2nd ed.; Informa Healthcare: New York, USA, 2009; pp 226-242.
49. Luccardini, C.; Yakovlev, A.; Gaillard, S.; van't Hoff, M.; Alberola, A. P.; Mallet, J.-M.; Parak, W. J.; Feltz, A.; Oheim, M. J. Biomed. Biotechnol. 2007, No. 68963. doi:10.1155/2007/68963
50. Lin, J.; Alexander-Katz, A. ACS Nano 2013, 7, 10799-10808. doi:10.1021/nn4040553
51. Wang, T.; Bai, J.; Jiang, X.; Nienhaus, G. U. ACS Nano 2012, 6, 1251-1259. doi:10.1021/nn203892h
52. Semmling, M.; Kreft, O.; Muñoz Javier, A.; Sukhorukov, G. B.; Käs, J.; Parak, W. J. Small 2008, 4, 1763-1768. doi:10.1002/smll.200800596
53. Rivera Gil, P.; Nazarenus, M.; Ashraf, S.; Parak, W. J. Small 2012, 8, 943-948. doi:10.1002/smll.201101780
54. Zhang, F.; Lees, E.; Amin, F.; Rivera Gil, P.; Yang, F.; Mulvaney, P.; Parak, W. J. Small 2011, 7, 3113-3127. doi:10.1002/smll.201100608
55. Mitra, R. N.; Doshi, M.; Zhang, X.; Tyus, J. C.; Bengtsson, N.; Fletcher, S.; Page, B. D. G.; Turkson, J.; Gesquiere, A. J.; Gunning, P. T.; Walter, G. A.; Santra, S. Biomaterials 2012, 33, 1500-1508. doi:10.1016/j.biomaterials.2011.10.068
56. Panyam, J.; Zhou, W.-Z.; Prabha, S.; Sahoo, S. K.; Labhasetwar, V. FASEB J. 2002, 16, 1217-1226. doi:10.1096/fj.02-0088com
57. Fan, Y.; Li, C.; Cao, H.; Li, F.; Chen, D. Biomaterials 2012, 33, 4220-4228. doi:10.1016/j.biomaterials.2012.02.038
58. Bayles, A. R.; Chahal, H. S.; Chahal, D. S.; Goldbeck, C. P.; Cohen, B. E.; Helms, B. A. Nano Lett. 2012, 10, 4086-4092. doi:10.1021/nl102172j
59. Boeneman, K.; Delehanty, J. B.; Blanco-Canosa, J. B.; Susumu, K.; Stewart, M. H.; Oh, E.; Huston, A. L.; Dawson, G.; Ingale, S.; Walters, R.; Domowicz, M.; Deschamps, J. R.; Algar, W. R.; DiMaggio, S.; Manono, J.; Spillmann, C. M.; Thompson, D.; Jennings, T. L.; Dawson, P. E.; Medintz, I. L. ACS Nano 2013, 7, 3778-3796. doi:10.1021/nn400702r
60. Delehanty, J. B.; Bradburne, C. E.; Boeneman, K.; Susumu, K.; Farrell, D.; Mei, B. C.; Blanco-Canosa, J. B.; Dawson, G.; Dawson, P. E.; Mattoussi, H.; Medintz, I. L. Integr. Biol. 2010, 2, 265-277. doi:10.1039/c0ib00002g
61. Medintz, I. L.; Pons, T.; Delehanty, J. B.; Susumu, K.; Brunel, F. M.; Dawson, P. E.; Mattoussi, H. Bioconjugate Chem. 2008, 19, 1785-1795. doi:10.1021/bc800089r
62. Oh, E.; Delehanty, J. B.; Sapsford, K. E.; Susumu, K.; Goswami, R.; Blanco-Canosa, J. B.; Dawson, P. E.; Granek, J.; Shoff, M.; Zhang, Q.; Goering, P. L.; Huston, A.; Medintz, I. L. ACS Nano 2011, 5, 6434-6448. doi:10.1021/nn201624c
63. Nativo, P.; Prior, I. A.; Brust, M. ACS Nano 2008, 2, 1639-1644. doi:10.1021/nn800330a
64. Yang, L.; Shang, L.; Nienhaus, G. U. Nanoscale 2013, 5, 1537-1543. doi:10.1039/c2nr33147k
65. Schweiger, C.; Hartmann, R.; Zhang, F.; Parak, W. J.; Kissel, T. H.; Rivera Gil, P. J. Nanobiotechnol. 2012, 10, No. 28. doi:10.1186/1477-3155-10-28
66. Delehanty, J. B.; Blanco-Canosa, J. B.; Bradburne, C. E.; Susumu, K.; Stewart, M. H.; Prasuhn, D. E.; Dawson, P. E.; Medintz, I. L. Chem. Commun. 2013, 49, 7878-7880. doi:10.1039/c3cc42781a
67. Lehmann, A. D.; Parak, W. J.; Zhang, F.; Ali, Z.; Röcker, C.; Nienhaus, G. U.; Gehr, P.; Rothen-Rutishauser, B. Small 2010, 6, 753-762. doi:10.1002/smll.200901770
68. Brandenberger, C.; Mühlfeld, C.; Ali, Z.; Lenz, A.-G.; Schmid, O.; Parak, W. J.; Gehr, P.; Rothen-Rutishauser, B. Small 2010, 6, 1669-1678. doi:10.1002/smll.201000528
69. Mühlfeld, C.; Mayhew, T. M.; Gehr, P.; Rothen-Rutishauser, B. J. Aerosol Med. 2007, 20, 395-407. doi:10.1089/jam.2007.0624
70. Rothen-Rutishauser, B.; Kuhn, D. A.; Ali, Z.; Gasser, M.; Amin, F.; Parak, W. J.; Vanhecke, D.; Fink, A.; Gehr, P.; Brandenberger, C. Nanomedicine 2014, 9, 607-621. doi:10.2217/nnm.13.24
71. Canton, I.; Battaglia, G. Chem. Soc. Rev. 2012, 41, 2718-2739. doi:10.1039/c2cs15309b
72. Studer, A. M.; Limbach, L. K.; Van Duc, L.; Krumeich, F.; Athanassiou, E. K.; Gerber, L. C.; Moch, H.; Stark, W. J. Toxicol. Lett. 2010, 197, 169-174. doi:10.1016/j.toxlet.2010.05.012
73. Ducongé, F.; Pons, T.; Pestourie, C.; Hérin, L.; Thézé, B.; Gombert, K.; Mahler, B.; Hinnen, F.; Kühnast, B.; Dollé, F.; Dubertret, B.; Tavitian, B. Bioconjugate Chem. 2008, 19, 1921-1926. doi:10.1021/bc800179j
74. Zhao, Y.; Howe, J. L. C.; Yu, Z.; Leong, D. T.; Chu, J. J. H.; Loo, J. S. C.; Ng, K. W. Small 2013, 9, 387-392. doi:10.1002/smll.201201363
75. Muñoz Javier, A.; del Pino, P.; Bedard, M. F.; Ho, D.; Skirtach, A. G.; Sukhorukov, G. B.; Plank, C.; Parak, W. J. Langmuir 2008, 24, 12517-12520. doi:10.1021/la802448z
76. Symens, N.; Soenen, S. J.; Rejman, J.; Braeckmans, K.; De Smedt, S. C.; Remaut, K. Adv. Drug Delivery Rev. 2012, 64, 78-94. doi:10.1016/j.addr.2011.11.012
77. Parak, W. J.; Boudreau, R.; Le Gros, M.; Gerion, D.; Zanchet, D.; Micheel, C. M.; Williams, S. C.; Alivisatos, A. P.; Larabell, C. A. Adv. Mater. 2002, 14, 882-885. doi:10.1002/1521-4095(20020618)14:12<882::AID-ADMA882>3.0.CO;2-Y
78. Summers, H. D.; Rees, P.; Holton, M. D.; Brown, M. R.; Chappell, S. C.; Smith, P. J.; Errington, R. J. Nat. Nanotechnol. 2011, 6, 170-174. doi:10.1038/nnano.2010.277
79. Summers, H. D.; Brown, M. R.; Holton, M. D.; Tonkin, J. A.; Hondow, N.; Brown, A. P.; Brydson, R.; Rees, P. ACS Nano 2013, 7, 6129-6137. doi:10.1021/nn4019619
80. Pi, Q. M.; Zhang, W. J.; Zhou, G. D.; Liu, W.; Cao, Y. BMC Biotechnol. 2010, 10, No. 36. doi:10.1186/1472-6750-10-36
81. Ruan, G.; Agrawal, A.; Marcus, A. I.; Nie, S. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 14759-14766. doi:10.1021/ja074936k
82. Bartczak, D.; Nitti, S.; Millar, T. M.; Kanaras, A. G. Nanoscale 2012, 4, 4470-4472. doi:10.1039/c2nr31064c
83. Blank, F.; Wehrli, M.; Lehmann, A.; Baum, O.; Gehr, P.; von Garnier, C.; Rothen-Rutishauser, B. M. Immunobiology 2011, 216, 86-95. doi:10.1016/j.imbio.2010.02.006
84. Colombo, M.; Mazzucchelli, S.; Montenegro, J. M.; Galbiati, E.; Corsi, F.; Parak, W. J.; Prosperi, D. Small 2012, 8, 1492-1497. doi:10.1002/smll.201102284
85. Montenegro, J.-M.; Grazu, V.; Sukhanova, A.; Agarwal, S.; de la Fuente, J. M.; Nabiev, I.; Greiner, A.; Parak, W. J. Adv. Drug Delivery Rev. 2013, 65, 677-688. doi:10.1016/j.addr.2012.12.003
86. Sapsford, K. E.; Tyner, K. M.; Dair, B. J.; Deschamps, J. R.; Medintz, I. L. Anal. Chem. 2011, 83, 4453-4488. doi:10.1021/ac200853a
87. Carrillo-Carrión, C.; Nazarenus, M.; Sánchez Paradinas, S.; Carregal-Romero, S.; Almendral, M. J.; Fuentes, M.; Pelaz, B.; del Pino, P.; Hussain, I.; Clift, M. J. D.; Rothen-Rutishauser, B.; Liang, X.-J.; Parak, W. J. Curr. Opin. Chem. Eng. 2014, 4, 88-96. doi:10.1016/j.coche.2013.11.006
88. Cho, E. C.; Zhang, Q.; Xia, Y. Nat. Nanotechnol. 2011, 6, 385-391. doi:10.1038/nnano.2011.58
89. Kirchner, C.; Liedl, T.; Kudera, S.; Pellegrino, T.; Muñoz Javier, A.; Gaub, H. E.; Stölzle, S.; Fertig, N.; Parak, W. J. Nano Lett. 2005, 5, 331-338. doi:10.1021/nl047996m
90. Kim, K.-T.; Truong, L.; Wehmas, L.; Tanguay, R. L. Nanotechnology 2013, 24, 115101. doi:10.1088/0957-4484/24/11/115101
91. Izak-Nau, E.; Voetz, M.; Eiden, S.; Duschl, A.; Puntes, V. F. Part. Fibre Toxicol. 2013, 10, No. 56. doi:10.1186/1743-8977-10-56
92. Pellegrino, T.; Kudera, S.; Liedl, T.; MuñozJavier, A.; Manna, L.; Parak, W. J. Small 2005, 1, 48-63. doi:10.1002/smll.200400071
93. Cedervall, T.; Lynch, I.; Lindman, S.; Berggård, T.; Thulin, E.; Nilsson, H.; Dawson, K. A.; Linse, S. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2007, 104, 2050-2055. doi:10.1073/pnas.0608582104
94. Lynch, I.; Cedervall, T.; Lundqvist, M.; Cabaleiro-Lago, C.; Linse, S.; Dawson, K. A. Adv. Colloid Interface Sci. 2007, 134-135, 167-174. doi:10.1016/j.cis.2007.04.021
95. Orts-Gil, G.; Natte, K.; Thiermann, R.; Girod, M.; Rades, S.; Kalbe, H.; Thünemann, A. F.; Maskos, M.; Österle, W. Colloids Surf., B 2013, 108, 110-119. doi:10.1016/j.colsurfb.2013.02.027
96. Gebauer, J. S.; Malissek, M.; Simon, S.; Knauer, S. K.; Maskos, M.; Stauber, R. H.; Peukert, W.; Treuel, L. Langmuir 2012, 28, 9673-9679. doi:10.1021/la301104a
97. Hühn, D.; Kantner, K.; Geidel, C.; Brandholt, S.; De Cock, I.; Soenen, S. J. H.; Rivera Gil, P.; Montenegro, J.-M.; Braeckmans, K.; Müllen, K.; Nienhaus, G. U.; Klapper, M.; Parak, W. J. ACS Nano 2013, 7, 3253-3263. doi:10.1021/nn3059295
98. Maiorano, G.; Sabella, S.; Sorce, B.; Brunetti, V.; Malvindi, M. A.; Cingolani, R.; Pompa, P. P. ACS Nano 2010, 4, 7481-7491. doi:10.1021/nn101557e
99. Kinnear, C.; Dietsch, H.; Clift, M. J. D.; Endes, C.; Rothen-Rutishauser, B.; Petri-Fink, A. Angew. Chem., Int. Ed. 2013, 52, 1934-1938. doi:10.1002/anie.201208568
100. Chithrani, B. D.; Ghazan, A. A.; Chan, W. C. W. Nano Lett. 2006, 6, 662-668. doi:10.1021/nl052396o
101. Tzlil, S.; Deserno, M.; Gelbart, W. M.; Ben-Shaul, A. Biophys. J. 2004, 86, 2037-2048. doi:10.1016/S0006-3495(04)74265-4
102. Deserno, M.; Bickel, T. Europhys. Lett. 2003, 62, 767-773. doi:10.1209/epl/i2003-00438-4
103. Zhang, S.; Li, J.; Lykotrafitis, G.; Bao, G.; Suresh, S. Adv. Mater. 2009, 21, 419-424. doi:10.1002/adma.200801393
104. Williams, Y.; Sukhanova, A.; Nowostawska, M.; Davies, A. M.; Mitchell, S.; Oleinikov, V.; Gun'ko, Y.; Nabiev, I.; Kelleher, D.; Volkov, Y. Small 2009, 5, 2581-2588. doi:10.1002/smll.200900744
105. Kreyling, W. G.; Hirn, S.; Möller, W.; Schleh, C.; Wenk, A.; Celik, G.; Lipka, J.; Schäffler, M.; Haberl, N.; Johnston, B. D.; Sperling, R.; Schmid, G.; Simon, U.; Parak, W. J.; Semmler-Behnke, M. ACS Nano 2014, 8, 222-233. doi:10.1021/nn403256v
106. Zhang, F.; Ali, Z.; Amin, F.; Feltz, A.; Oheim, M.; Parak, W. J. ChemPhysChem 2010, 11, 730-735. doi:10.1002/cphc.200900849
107. Riedinger, A.; Zhang, F.; Dommershausen, F.; Röcker, C.; Brandholt, S.; Nienhaus, G. U.; Koert, U.; Parak, W. J. Small 2010, 6, 2590-2597. doi:10.1002/smll.201000868
108. Sperling, R. A.; Liedl, T.; Duhr, S.; Kudera, S.; Zanella, M.; Lin, C.-A. J.; Chang, W. H.; Braun, D.; Parak, W. J. J. Phys. Chem. C 2007, 111, 11552-11559. doi:10.1021/jp070999d
109. Hagendorfer, H.; Kaegi, R.; Parlinska, M.; Sinnet, B.; Ludwig, C.; Ulrich, A. Anal. Chem. 2012, 84, 2678-2685. doi:10.1021/ac202641d
110. Hole, P.; Sillence, K.; Hannell, C.; Maguire, C. M.; Roesslein, M.; Suarez, G.; Capracotta, S.; Magdolenova, Z.; Horev-Azaria, L.; Dybowska, A.; Cooke, L.; Haase, A.; Contal, S.; Manø, S.; Vennemann, A.; Sauvain, J.-J.; Staunton, K. C.; Anguissola, S.; Luch, A.; Dusinska, M.; Korenstein, R.; Gutleb, A. C.; Wiemann, M.; Prina-Mello, A.; Riediker, M.; Wick, P. J. Nanopart. Res. 2013, 15, No. 2101. doi:10.1007/s11051-013-2101-8
111. Pellegrino, T.; Sperling, R. A.; Alivisatos, A. P.; Parak, W. J. J. Biomed. Biotechnol. 2007, 26796. doi:10.1155/2007/26796
112. Sperling, R. A.; Pellegrino, T.; Li, J. K.; Chang, W. H.; Parak, W. J. Adv. Funct. Mater. 2006, 16, 943-948. doi:10.1002/adfm.200500589
113. Swiston, A. J.; Gilbert, J. B.; Irvine, D. J.; Cohen, R. E.; Rubner, M. F. Biomacromolecules 2010, 11, 1826-1832. doi:10.1021/bm100305h
114. Stoehr, L. C.; Gonzalez, E.; Stampfl, A.; Casals, E.; Duschl, A.; Puntes, V.; Oostingh, G. J. Part. Fibre Toxicol. 2011, 8, No. 36. doi:10.1186/1743-8977-8-36
115. Jiang, X.; Dausend, J.; Hafner, M.; Musyanovych, A.; Röcker, C.; Landfester, K.; Mailänder, V.; Nienhaus, G. U. Biomacromolecules 2010, 11, 748-753. doi:10.1021/bm901348z
116. Jiang, X.; Musyanovych, A.; Röcker, C.; Landfester, K.; Mailänder, V.; Nienhaus, G. U. Nanoscale 2011, 3, 2028-2035. doi:10.1039/c0nr00944j
117. Yang, S.-H.; Heo, D.; Park, J.; Na, S.; Suh, J.-S.; Haam, S.; Park, S. W.; Huh, Y.-M.; Yang, J. Nanotechnology 2012, 23, 505702. doi:10.1088/0957-4484/23/50/505702
118. Kim, S. T.; Saha, K.; Kim, C.; Rotello, V. M. Acc. Chem. Res. 2013, 46, 681-691. doi:10.1021/ar3000647
119. Albanese, A.; Tang, P. S.; Chan, W. C. W. The Effect of Nanoparticle Size, Shape, and Surface Chemistry on Biological Systems; Annual Review Of Biomedical Engineering, Vol. 14; Annual Reviews: Palo Alto, USA, 2012; pp 1-16.
120. Bédard, M. F.; Munoz-Javier, A.; Mueller, R.; del Pino, P.; Fery, A.; Parak, W. J.; Skirtach, A. G.; Sukhorukov, G. B. Soft Matter 2009, 5, 148-155. doi:10.1039/b812553h
121. Xia, T.; Kovochich, M.; Liong, M.; Meng, H.; Kabehie, S.; George, S.; Zink, J. I.; Nel, A. E. ACS Nano 2009, 3, 3273-3286. doi:10.1021/nn900918w
122. Su, X.; Fricke, J.; Kavanagh, D. G.; Irvine, D. J. Mol. Pharmaceutics 2011, 8, 774-787. doi:10.1021/mp100390w
123. Yue, T.; Wang, X.; Huang, F.; Zhang, X. Nanoscale 2013, 5, 9888-9896. doi:10.1039/c3nr02683c
124. Irvine, D. J. Nat. Mater. 2011, 10, 342-343. doi:10.1038/nmat3014
125. Larsson, J. A.; Nolan, M.; Greer, J. C. J. Phys. Chem. B 2002, 106, 5931-5937. doi:10.1021/jp014483k
126. Demers, L. M.; Mirkin, C. A.; Mucic, R. C.; Reynolds, R. A., III; Letsinger, R. L.; Elghanian, R.; Viswanadham, G. Anal. Chem. 2000, 72, 5535-5541. doi:10.1021/ac0006627
127. Moghimi, S. M.; Hunter, A. C.; Andresen, T. L. Annu. Rev. Pharmacol. Toxicol. 2012, 52, 481-503. doi:10.1146/annurev-pharmtox-010611-134623
128. Karmali, P. P.; Simberg, D. Expert Opin. Drug Delivery 2011, 8, 343-357. doi:10.1517/17425247.2011.554818
129. Rehbock, C.; Merk, V.; Gamrad, L.; Streubel, R.; Barcikowski, S. Phys. Chem. Chem. Phys. 2013, 15, 3057-3067. doi:10.1039/c2cp42641b
130. Menéndez-Manjón, A.; Wagener, P.; Barcikowski, S. J. Phys. Chem. C 2011, 115, 5108-5114. doi:10.1021/jp109370q
131. Barcikowski, S.; Mafune, F. J. Phys. Chem. C 2011, 115, 4985. doi:10.1021/jp111036a
132. Fadeel, B.; Feliu, N.; Vogt, C.; Abdelmonem, A. M.; Parak, W. J. Wiley Interdiscip. Rev.: Nanomed. Nanobiotechnol. 2013, 5, 111-129. doi:10.1002/wnan.1206
133. Kittler, S.; Greulich, C.; Gebauer, J. S.; Diendorf, J.; Treuel, L.; Ruiz, L.; Gonzalez-Calbet, J. M.; Vallet-Regi, M.; Zellner, R.; Köller, M.; Epple, M. J. Mater. Chem. 2010, 20, 512-518. doi:10.1039/b914875b
134. Monopoli, M. P.; Åberg, C.; Salvati, A.; Dawson, K. A. Nat. Nanotechnol. 2012, 7, 779-786. doi:10.1038/nnano.2012.207
135. Yakovlev, A. V.; Zhang, F.; Zulqurnain, A.; Azhar-Zahoor, A.; Luccardini, C.; Gaillard, S.; Mallet, J.-M.; Tauc, P.; Brochon, J.-C.; Parak, W. J.; Feltz, A.; Oheim, M. Langmuir 2009, 25, 3232-3239. doi:10.1021/la8038347
136. Röcker, C.; Pötzl, M.; Zhang, F.; Parak, W. J.; Nienhaus, G. U. Nat. Nanotechnol. 2009, 4, 577-580. doi:10.1038/nnano.2009.195
137. Maffre, P.; Nienhaus, K.; Amin, F.; Parak, W. J.; Nienhaus, G. U. Beilstein J. Nanotechnol. 2011, 2, 374-383. doi:10.3762/bjnano.2.43
138. Treuel, L.; Brandholt, S.; Maffre, P.; Wiegele, S.; Shang, L.; Nienhaus, G. U. ACS Nano 2014, 8, 503-513. doi:10.1021/nn405019v
139. Mahmoudi, M.; Abdelmonem, A. M.; Behzadi, S.; Clement, J. H.; Dutz, S.; Ejtehadi, M. R.; Hartmann, R.; Kantner, K.; Linne, U.; Maffre, P.; Metzler, S.; Moghadam, M. K.; Pfeiffer, C.; Rezaei, M.; Ruiz-Lozano, P.; Serpooshan, V.; Shokrgozar, M. A.; Nienhaus, G. U.; Parak, W. J. ACS Nano 2013, 7, 6555-6562. doi:10.1021/nn305337c
140. Tenzer, S.; Docter, D.; Rosfa, S.; Wlodarski, A.; Kuharev, J.; Rekik, A.; Knauer, S. K.; Bantz, C.; Nawroth, T.; Bier, C.; Sirirattanapan, J.; Mann, W.; Treuel, L.; Zellner, R.; Maskos, M.; Schild, H.; Stauber, R. H. ACS Nano 2011, 5, 7155-7167. doi:10.1021/nn201950e
141. Tenzer, S.; Docter, D.; Kuharev, J.; Musyanovych, A.; Fetz, V.; Hecht, R.; Schlenk, F.; Fischer, D.; Kiouptsi, K.; Reinhardt, C.; Landfester, K.; Schild, H.; Maskos, M.; Knauer, S. K.; Stauber, R. H. Nat. Nanotechnol. 2013, 8, 772-781. doi:10.1038/nnano.2013.181
142. Vroman, L. Nature 1962, 196, 476-477. doi:10.1038/196476a0
143. Gasser, M.; Rothen-Rutishauser, B.; Krug, H. F.; Gehr, P.; Nelle, M.; Yan, B.; Wick, P. J. Nanobiotechnol. 2010, 8, No. 31. doi:10.1186/1477-3155-8-31
144. Milani, S.; Bombelli, F. B.; Pitek, A. S.; Dawson, K. A.; Rädler, J. ACS Nano 2012, 6, 2532-2541. doi:10.1021/nn204951s
145. Liu, W.; Rose, J.; Plantevin, S.; Auffan, M.; Bottero, J.-Y.; Vidaud, C. Nanoscale 2013, 5, 1658-1668. doi:10.1039/c2nr33611a
146. Hill, A. V. J. Physiol. 1910, 40, iv-vii.
147. Sasmal, P. K.; Carregal-Romero, S.; Han, A. A.; Streu, C. N.; Lin, Z.; Namikawa, K.; Elliott, S. L.; Köster, R. W.; Parak, W. J.; Meggers, E. ChemBioChem 2012, 13, 1116-1120. doi:10.1002/cbic.201100719
148. Wang, F.; Yu, L.; Monopoli, M. P.; Sandin, P.; Mahon, E.; Salvati, A.; Dawson, K. A. Nanomedicine 2013, 9, 1159-1168. doi:10.1016/j.nano.2013.04.010
149. Lunov, O.; Syrovets, T.; Röcker, C.; Tron, K.; Nienhaus, G. U.; Rasche, V.; Mailänder, V.; Landfester, K.; Simmet, T. Biomaterials 2010, 31, 9015-9022. doi:10.1016/j.biomaterials.2010.08.003
150. Oberdörster, G.; Oberdörster, E.; Oberdörster, J. Environ. Health Perspect. 2005, 113, 823-839. doi:10.1289/ehp.7339
151. Oberdörster, G.; Stone, V.; Donaldson, K. Nanotoxicology 2007, 1, 2-25. doi:10.1080/17435390701314761
152. Maynard, A. D.; Aitken, R. J.; Butz, T.; Colvin, V.; Donaldson, K.; Oberdörster, G.; Philbert, M. A.; Ryan, J.; Seaton, A.; Stone, V.; Tinkle, S. S.; Tran, L.; Walker, N. J.; Warheit, D. B. Nature 2006, 444, 267-269. doi:10.1038/444267a
153. Clift, M. J. D.; Gehr, P.; Rothen-Rutishauser, B. Arch. Toxicol. 2011, 85, 723-731. doi:10.1007/s00204-010-0560-6
154. Caballero-Díaz, E.; Pfeiffer, C.; Kastl, L.; Rivera-Gil, P.; Simonet, B.; Valcárcel, M.; Jiménez-Lamana, J.; Laborda, F.; Parak, W. J. Part. Part. Syst. Charact. 2013, 30, 1079-1085. doi:10.1002/ppsc.201300215
155. Karlsson, H. L.; Cronholm, P.; Gustafsson, J.; Möller, L. Chem. Res. Toxicol. 2008, 21, 1726-1732. doi:10.1021/tx800064j
156. Kittler, S.; Greulich, C.; Diendorf, J.; Köller, M.; Epple, M. Chem. Mater. 2010, 22, 4548-4554. doi:10.1021/cm100023p
157. Hussain, S. M.; Hess, K. L.; Gearhart, J. M.; Geiss, K. T.; Schlager, J. J. Toxicol. in Vitro 2005, 19, 975-983. doi:10.1016/j.tiv.2005.06.034
158. AshaRani, P. V.; Low Kah Mun, G.; Hande, M. P.; Valiyaveettil, S. ACS Nano 2009, 3, 279-290. doi:10.1021/nn800596w
159. Bradburne, C. E.; Delehanty, J. B.; Boeneman Gemmill, K.; Mei, B. C.; Mattoussi, H.; Susumu, K.; Blanco-Canosa, J. B.; Dawson, P. E.; Medintz, I. L. Bioconjugate Chem. 2013, 24, 1570-1583. doi:10.1021/bc4001917
160. Ballou, B.; Lagerholm, B. C.; Ernst, L. A.; Bruchez, M. P.; Waggoner, A. S. Bioconjugate Chem. 2004, 15, 79-86. doi:10.1021/bc034153y
161. Liu, J.; Erogbogbo, F.; Yong, K.-T.; Ye, L.; Liu, J.; Hu, R.; Chen, H.; Hu, Y.; Yang, Y.; Yang, J.; Roy, I.; Karker, N. A.; Swihart, M. T.; Prasad, P. N. ACS Nano 2013, 7, 7303-7310. doi:10.1021/nn4029234
162. Morales, M. P.; Bédard, M. F.; Roca, A. G.; de la Presa, P.; Hernando, A.; Zhang, F.; Zanella, M.; Zahoor, A. A.; Sukhorukov, G. B.; del Mercato, L. L.; Parak, W. J. J. Mater. Chem. 2009, 19, 6381-6386. doi:10.1039/b906455a
163. Colombo, M.; Carregal-Romero, S.; Casula, M. F.; Gutiérrez, L.; Morales, M. P.; Böhm, I. B.; Heverhagen, J. T.; Prosperi, D.; Parak, W. J. Chem. Soc. Rev. 2012, 41, 4306-4334. doi:10.1039/c2cs15337h
164. Niebling, T.; Zhang, F.; Ali, Z.; Parak, W. J.; Heimbrodt, W. J. Appl. Phys. 2009, 106, 104701. doi:10.1063/1.3253762
165. Kastl, L.; Sasse, D.; Wulf, V.; Hartmann, R.; Mircheski, J.; Ranke, C.; Carregal-Romero, S.; Martínez-López, J. A.; Fernández-Chacón, R.; Parak, W. J.; Elsasser, H.-P.; Rivera Gil, P. ACS Nano 2013, 7, 6605-6618. doi:10.1021/nn306032k
166. Carregal-Romero, S.; Ochs, M.; Rivera Gil, P.; Ganas, C.; Pavlov, A. M.; Sukhorukov, G. B.; Parak, W. J. J. Controlled Release 2012, 159, 120-127. doi:10.1016/j.jconrel.2011.12.013