Metal-induced conformational changes of human metallothionein-2A: A combined theoretical and experimental study of metal-free and partially metalated intermediates

Journal of the American Chemical Society

Volumn 136, Issue 26, 2014, Pages 9499-9508

  Chen, Shu Hua ^a   Chen, Liuxi ^a   Russell, David H ^a  

^a TEXAS A AND M UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CADMIUM COMPOUNDS; CONFORMATIONS; ELECTROSPRAY IONIZATION; METAL IONS; METALS; MOLECULAR DYNAMICS;

ARRIVAL-TIME DISTRIBUTIONS; CONFORMATIONAL CHANGE; CONFORMATIONAL POPULATION; CONFORMATIONAL TRANSITIONS; INTRINSICALLY DISORDERED PROTEINS; ION MOBILITY-MASS SPECTROMETRY; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATIONS; MULTIPLE CHARGE STATE;

CADMIUM;

CADMIUM; METAL ION; METALLOTHIONEIN II; METALLOTHIONEIN; MT2A PROTEIN, HUMAN;

ARTICLE; BINDING SITE; CALIBRATION; CONFORMATION; CONFORMATIONAL TRANSITION; ELECTROSPRAY; EXPERIMENTAL STUDY; MASS SPECTROMETRY; METAL BINDING; MOLECULAR DYNAMICS; PROTEIN CONFORMATION; SIMULATION; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; ELECTROSPRAY MASS SPECTROMETRY; METABOLISM; PROCEDURES; PROTEIN TERTIARY STRUCTURE;

CADMIUM; METALLOTHIONEIN; MODELS, MOLECULAR; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATION; PROTEIN CONFORMATION; PROTEIN STRUCTURE, TERTIARY; SPECTROMETRY, MASS, ELECTROSPRAY IONIZATION;

EID: 84903718401     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja5047878     Document Type: Article

References (81)

1. Waldron, K. J.; Rutherford, J. C.; Ford, D.; Robinson, N. J. Nature 2009, 460, 823-830
2. Leal, S. S.; Botelho, H. M.; Gomes, C. M. Coord. Chem. Rev. 2012, 256, 2253-2270
3. Zou, J.; Kajita, K.; Sugimoto, N. Angew. Chem., Int. Ed. 2001, 40, 2274-2277
4. Yoshiike, Y.; Tanemura, K.; Murayama, O.; Akagi, T.; Murayama, M.; Sato, S.; Sun, X.; Tanaka, N.; Takashima, A. J. Biol. Chem. 2001, 276, 32293-32299
5. Uversky, V. N.; Li, J.; Fink, A. L. J. Biol. Chem. 2001, 276, 44284-44296
6. Bocharova, O. V.; Breydo, L.; Salnikov, V. V.; Baskakov, I. V. Biochemistry 2005, 44, 6776-6787
7. Golts, N.; Snyder, H.; Frasier, M.; Theisler, C.; Choi, P.; Wolozin, B. J. Biol. Chem. 2002, 277, 16116-16123
8. Cuajungco, M. P.; Goldstein, L. E.; Nunomura, A.; Smith, M. A.; Lim, J. T.; Atwood, C. S.; Huang, X.; Farrag, Y. W.; Perry, G.; Bush, A. I. J. Biol. Chem. 2000, 275, 19439-19442
9. Margoshes, M.; Vallee, B. L. J. Am. Chem. Soc. 1957, 79, 4813-4814
10. Blindauer, C. A. J. Inorg. Biochem. 2013, 121, 145-155
11. Klaassen, C. D.; Liu, J.; Choudhuri, S. Annu. Rev. Pharmacol. Toxicol. 1999, 39, 267-294
12. Blindauer, C. A.; Leszczyszyn, O. I. Nat. Prod. Rep. 2010, 27, 720-741
13. Gong, Y. H.; Elliott, J. L. Exp. Neurol. 2000, 162, 27-36
14. Meloni, G.; Faller, P.; Vasak, M. J. Biol. Chem. 2007, 282, 16068-16078
15. Meloni, G.; Sonois, V.; Delaine, T.; Guilloreau, L.; Gillet, A.; Teissie, J.; Faller, P.; Vasak, M. Nat. Chem. Biol. 2008, 4, 366-372
16. Namdarghanbari, M. A.; Bertling, J.; Krezoski, S.; Petering, D. H. J. Inorg. Biochem. 2014, In press
17. Pattanaik, A.; Shaw, C. F., III; Petering, D. H.; Garvey, J.; Kraker, A. J. J. Inorg. Biochem. 1994, 54, 91-105
18. Yang, Y.; Maret, W.; Vallee, B. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2001, 98, 5556-5559
19. Petering, D. H.; Zhu, J.; Krezoski, S.; Meeusen, J.; Kiekenbush, C.; Krull, S.; Specher, T.; Dughish, M. Exp. Biol. Med. 2006, 231, 1528-1534
20. Robbins, A. H.; McRee, D. E.; Williamson, M.; Collett, S. A.; Xuong, N. H.; Furey, W. F.; Wang, B. C.; Stout, C. D. J. Mol. Biol. 1991, 221, 1269-1293
21. Messerle, B. A.; Schaffer, A.; Vasak, M.; Kagi, J. H.; Wüthrich, K. J. Mol. Biol. 1990, 214, 765-779
22. Schultze, P.; Worgotter, E.; Braun, W.; Wagner, G.; Vasak, M.; Kagi, J. H.; Wüthrich, K. J. Mol. Biol. 1988, 203, 251-268
23. Arseniev, A.; Schultze, P.; Worgotter, E.; Braun, W.; Wagner, G.; Vasak, M.; Kagi, J. H.; Wüthrich, K. J. Mol. Biol. 1988, 201, 637-657
24. Braun, W.; Vasak, M.; Robbins, A. H.; Stout, C. D.; Wagner, G.; Kagi, J. H.; Wüthrich, K. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1992, 89, 10124-10128
25. Gehrig, P. M.; You, C.; Dallinger, R.; Gruber, C.; Brouwer, M.; Kagi, J. H.; Hunziker, P. E. Protein Sci. 2000, 9, 395-402
26. Palumaa, P.; Eriste, E.; Njunkova, O.; Pokras, L.; Jornvall, H.; Sillard, R. Biochemistry 2002, 41, 6158-6163
27. Zaia, J.; Fabris, D.; Wei, D.; Karpel, R. L.; Fenselau, C. Protein Sci. 1998, 7, 2398-2404
28. Chen, S. H.; Russell, W. K.; Russell, D. H. Anal. Chem. 2013, 85, 3229-3237
29. Pearce, L. L.; Gandley, R. E.; Han, W.; Wasserloos, K.; Stitt, M.; Kanai, A. J.; McLaughlin, M. K.; Pitt, B. R.; Levitan, E. S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2000, 97, 477-482
30. Hong, S. H.; Maret, W. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 2255-2260
31. Hong, S. H.; Hao, Q.; Maret, W. Protein Eng. Des. Sel. 2005, 18, 255-263
32. Liu, Y. L.; Lee, H. T.; Chang, C. C.; Kan, L. S. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2003, 306, 59-63
33. Yu, X.; Wu, Z.; Fenselau, C. Biochemistry 1995, 34, 3377-3385
34. Yu, X.; Wojciechowski, M.; Fenselau, C. Anal. Chem. 1993, 65, 1355-1359
35. Zaia, J.; Jiang, L.; Han, M. S.; Tabb, J. R.; Wu, Z.; Fabris, D.; Fenselau, C. Biochemistry 1996, 35, 2830-2835
36. Hathout, Y.; Fabris, D.; Fenselau, C. Int. J. Mass Spectrom. 2001, 204, 1-6
37. Pierson, N. A.; Chen, L.; Valentine, S. J.; Russell, D. H.; Clemmer, D. E. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 13810-13813
38. Breuker, K.; McLafferty, F. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 18145-18152
39. Vahidi, S.; Stocks, B. B.; Konermann, L. Anal. Chem. 2013, 85, 10471-10478
40. Nielson, K. B.; Winge, D. R. J. Biol. Chem. 1983, 258, 13063-13069
41. Guo, Y.; Ling, Y.; Thomson, B. A.; Siu, K. W. J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2005, 16, 1787-1794
42. Ruotolo, B. T.; Benesch, J. L.; Sandercock, A. M.; Hyung, S. J.; Robinson, C. V. Nat. Protoc. 2008, 3, 1139-1152
43. Morsa, D.; Gabelica, V.; De Pauw, E. Anal. Chem. 2011, 83, 5775-5782
44. Rand, K. D.; Pringle, S. D.; Morris, M.; Engen, J. R.; Brown, J. M. J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2011, 22, 1784-1793
45. Arcella, A.; Portella, G.; Ruiz, M. L.; Eritja, R.; Vilaseca, M.; Gabelica, V.; Orozco, M. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 6596-6606
46. Rulisek, L.; Vondrasek, J. J. Inorg. Biochem. 1998, 71, 115-127
47. Ni, F. Y.; Cai, B.; Ding, Z. C.; Zheng, F.; Zhang, M. J.; Wu, H. M.; Sun, H. Z.; Huang, Z. X. Proteins 2007, 68, 255-266
48. Onufriev, A.; Bashford, D.; Case, D. A. Proteins 2004, 55, 383-394
49. Bernstein, S. L.; Wyttenbach, T.; Baumketner, A.; Shea, J. E.; Bitan, G.; Teplow, D. B.; Bowers, M. T. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 2075-2084
50. Baumketner, A.; Bernstein, S. L.; Wyttenbach, T.; Bitan, G.; Teplow, D. B.; Bowers, M. T.; Shea, J. E. Protein Sci. 2006, 15, 420-428
51. Dupuis, N. F.; Wu, C.; Shea, J. E.; Bowers, M. T. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 7240-7243
52. Mesleh, M. F.; Hunter, J. M.; Shvartsburg, A. A.; Schatz, G. C.; Jarrold, M. F. J. Phys. Chem. 1996, 100, 16082-16086
53. Feig, M.; Karanicolas, J.; Brooks, C. L., III J. Mol. Graph. Modell. 2004, 22, 377-395
54. Kaltashov, I. A.; Mohimen, A. Anal. Chem. 2005, 77, 5370-5379
55. Testa, L.; Brocca, S.; Grandori, R. Anal. Chem. 2011, 83, 6459-6463
56. Silveira, J. A.; Fort, K. L.; Kim, D.; Servage, K. A.; Pierson, N. A.; Clemmer, D. E.; Russell, D. H. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 19147-19153
57. Skinner, O. S.; McLafferty, F. W.; Breuker, K. J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2012, 23, 1011-1014
58. Pagel, K.; Natan, E.; Hall, Z.; Fersht, A. R.; Robinson, C. V. Angew. Chem., Int. Ed. 2013, 52, 361-365
59. Bush, M. F.; Hall, Z.; Giles, K.; Hoyes, J.; Robinson, C. V.; Ruotolo, B. T. Anal. Chem. 2010, 82, 9557-9565
60. Campuzano, I.; Bush, M. F.; Robinson, C. V.; Beaumont, C.; Richardson, K.; Kim, H.; Kim, H. I. Anal. Chem. 2012, 84, 1026-1033
61. Hu, L.; Ryde, U. J. Chem. Theory Comput. 2011, 7, 2452-2463
62. Sakharov, D. V.; Lim, C. J. Comput. Chem. 2009, 30, 191-202
63. Chen, L.; Chen, S.-H.; Russell, D. H. Anal. Chem. 2013, 85, 7826-7833
64. Ruotolo, B. T.; Giles, K.; Campuzano, I.; Sandercock, A. M.; Bateman, R. H.; Robinson, C. V. Science 2005, 310, 1658-1661
65. Jurneczko, E.; Cruickshank, F.; Porrini, M.; Clarke, D. J.; Campuzano, I. D.; Morris, M.; Nikolova, P. V.; Barran, P. E. Angew. Chem., Int. Ed. 2013, 52, 4370-4374
66. Chen, L.; Gao, Y. Q.; Russell, D. H. J. Phys. Chem. A 2012, 116, 689-696
67. Canon, F.; Ballivian, R.; Chirot, F.; Antoine, R.; Sarni-Manchado, P.; Lemoine, J.; Dugourd, P. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 7847-7852
68. Grabenauer, M.; Wyttenbach, T.; Sanghera, N.; Slade, S. E.; Pinheiro, T. J.; Scrivens, J. H.; Bowers, M. T. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 8816-8818
69. Bertini, I.; Luchinat, C.; Messori, L.; Vasak, M. J. Am. Chem. Soc. 1989, 111, 7296-7300
70. Ejnik, J.; Robinson, J.; Zhu, J.; Forsterling, H.; Shaw, C. F.; Petering, D. H. J. Inorg. Biochem. 2002, 88, 144-152
71. Sutherland, D. E.; Summers, K. L.; Stillman, M. J. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2012, 426, 601-607
72. Sutherland, D. E.; Stillman, M. J. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2008, 372, 840-844
73. Palumaa, P.; Tammiste, I.; Kruusel, K.; Kangur, L.; Jornvall, H.; Sillard, R. Biochim. Biophys. Acta 2005, 1747, 205-211
74. Ngu, T. T.; Easton, A.; Stillman, M. J. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 17016-17028
75. Rigby Duncan, K. E.; Stillman, M. J. J. Inorg. Biochem. 2006, 100, 2101-2107
76. Rigby, K. E.; Chan, J.; Mackie, J.; Stillman, M. J. Proteins 2006, 62, 159-172
77. Merenbloom, S. I.; Flick, T. G.; Williams, E. R. J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2012, 23, 553-562
78. Dupuis, N. F.; Wu, C.; Shea, J. E.; Bowers, M. T. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 18283-18292
79. Balthasart, F.; Plavec, J.; Gabelica, V. J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2013, 24, 1-8
80. Zangger, K.; Armitage, I. M. J. Inorg. Biochem. 2002, 88, 135-143
81. Hathout, Y.; Reynolds, K. J.; Szilagyi, Z.; Fenselau, C. J. Inorg. Biochem. 2002, 88, 119-122