Conformational study of GSH and GSSG using constant-pH molecular dynamics simulations

Journal of Physical Chemistry B

Volumn 117, Issue 25, 2013, Pages 7507-7517

  Vila Viçosa, Diogo ^a   Teixeira, Vitor H ^a   Santos, Hugo A F ^a   Machuqueiro, Miguel ^a  

^a UNIVERSITY OF LISBON   (Portugal)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

BIOLOGY; MOLECULAR DYNAMICS; MOLECULES; PEPTIDES; PH; TITRATION;

CONFORMATIONAL SPACE; CONFORMATIONAL STUDY; ENZYMATIC REACTION; EXPERIMENTAL DATUM; LIVING ORGANISMS; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATIONS; PROTEIN STRUCTURES; TITRATION CURVES;

CONFORMATIONS;

EID: 84879558113     PISSN: 15206106     EISSN: 15205207     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jp401066v     Document Type: Article

References (118)

1. Droge, W. Physiol. Rev. 2002, 82, 47-95
2. Pastore, A.; Piemonte, F.; Locatelli, M.; Russo, A. L.; Gaeta, L. M.; Tozzi, G.; Federici, G. Clin. Chem. 2001, 47, 1467-1469
3. Pastore, A.; Federici, G.; Bertini, E.; Piemonte, F. Clin. Chim. Acta 2003, 333, 19-39
4. Wright, W. B. Acta Crystallogr. 1958, 11, 632-642
5. Gorbitz, C. H. Acta Chem. Scand. B 1987, 41, 362-366
6. Moggach, S. A.; Lennie, A. R.; Morrison, C. A.; Richardson, P.; Stefanowicz, F. A.; Warren, J. E. CrystEngComm 2010, 12, 2587-2595
7. Xiao, B.; Singh, S. P.; Nanduri, B.; Awasthi, Y. C.; Zimniak, P.; Ji, X. Biochemistry 1999, 38, 11887-11894
8. Board, P. G. J. Biol. Chem. 2000, 275, 24798-24806
9. Gu, Y.; Singh, S. V.; Ji, X. Biochemistry 2000, 39, 12552-12557
10. Oakley, A. J.; Harnnoi, T.; Udomsinprasert, R.; Jirajaroenrat, K.; Ketterman, A. J.; Wilce, M. C. J. Protein Sci. 2001, 10, 2176-2185
11. Micaloni, C.; Kong, G. K. W.; Mazzetti, A. P.; Nuccetelli, M.; Antonini, G.; Stella, L.; McKinstry, W. J.; Polekhina, G.; Rossjohn, J.; Federici, G.; Ricci, G.; Parker, M. W.; Bello, M. L. J. Mol. Biol. 2003, 325, 111-122
12. Johnson, K. A.; Angelucci, F.; Bellelli, A.; Hervé, M.; Fontaine, J.; Tsernoglou, D.; Capron, A.; Trottein, F.; Brunori, M. Biochemistry 2003, 42, 10084-10094
13. Andújar-Sánchez, M.; Smith, A. W.; Clemente-Jimenez, J. M.; Rodriguez-Vico, F.; Las Heras-Vazquez, F. J.; Jara-Pérez, V.; Cámara-Artigas, A. Biochemistry 2005, 44, 1174-1183
14. Rossjohn, J.; Feil, S. C.; Wilce, M. C. J.; Sexton, J. L.; Spithill, T. W.; Parker, M. W. J. Mol. Biol. 1997, 273, 857-872
15. Tocheva, E. I.; Fortin, P. D.; Eltis, L. D.; Murphy, M. E. P. J. Biol. Chem. 2006, 281, 30933-30940
16. Axarli, I.; Dhavala, P.; Papageorgiou, A.; Labrou, N. Biochem. J. 2009, 422, 247-256
17. Han, Y. H.; Seo, H. A.; Kim, G. H.; Lee, C. K.; Kang, Y. K.; Ryu, K. H.; Chung, Y. J. Protein Expres. Purif. 2010, 73, 74-77
18. Grahn, E.; Novotny, M.; Jakobsson, E.; Gustafsson, A.; Grehn, L.; Olin, B.; Madsen, D.; Wahlberg, M.; Mannervik, B.; Kleywegt, G. J. Acta Crystallogr., Sect. D 2006, 62, 197-207
19. Hederos, S.; Broo, K. S.; Jakobsson, E.; Kleywegt, G. J.; Mannervik, B.; Baltzer, L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 13163-13167
20. Tars, K.; Olin, B.; Mannervik, B. J. Mol. Biol. 2010, 397, 332-340
21. Zhang, W.; Modén, O.; Tars, K.; Mannervik, B. Chem. Biol. 2012, 19, 414-421
22. Gu, Y.; Guo, J.; Pal, A.; Pan, S. S.; Zimniak, P.; Singh, S. V.; Ji, X. Biochemistry 2004, 43, 15673-15679
23. Ladner, J. E.; Parsons, J. F.; Rife, C. L.; Gilliland, G. L.; Armstrong, R. N. Biochemistry 2004, 43, 352-361
24. Zhou, H.; Brock, J.; Liu, D.; Board, P. G.; Oakley, A. J. J. Mol. Biol. 2012, 420, 190-203
25. Kong, G. K. W.; Polekhina, G.; McKinstry, W. J.; Parker, M. W.; Dragani, B.; Aceto, A.; Paludi, D.; Principe, D. R.; Mannervik, B.; Stenberg, G. J. Biol. Chem. 2003, 278, 1291-1302
26. Cesareo, E.; Parker, L. J.; Pedersen, J. Z.; Nuccetelli, M.; Mazzetti, A. P.; Pastore, A.; Federici, G.; Caccuri, A. M.; Ricci, G.; Adams, J. J.; Parker, M. W.; Bello, M. L. J. Biol. Chem. 2005, 280, 42172-42180
27. Parker, L. J.; Ciccone, S.; Italiano, L. C.; Primavera, A.; Oakley, A. J.; Morton, C. J.; Hancock, N. C.; Bello, M. L.; Parker, M. W. J. Mol. Biol. 2008, 380, 131-144
28. Oakley, A. J.; Bello, M. L.; Battistoni, A.; Ricci, G.; Rossjohn, J.; Villar, H. O.; Parker, M. W. J. Mol. Biol. 1997, 274, 84-100
29. Sagermann, M.; Chapleau, R. R.; DeLorimier, E.; Lei, M. Protein Sci. 2009, 18, 217-228
30. Baiocco, P.; Gourlay, L. J.; Angelucci, F.; Fontaine, J.; Hervé, M.; Miele, A. E.; Trottein, F.; Brunori, M.; Bellelli, A. J. Mol. Biol. 2006, 360, 678-689
31. Patskovsky, Y.; Patskovska, L.; Almo, S. C.; Listowsky, I. Biochemistry 2006, 45, 3852-3862
32. Polekhina, G.; Philip, G.; Blackburn, A. C.; Parker, M. W. Biochemistry 2001, 40, 1567-1576
33. Marsh, M.; Shoemark, D. K.; Jacob, A.; Robinson, C.; Cahill, B.; Zhou, N. Y.; Williams, P. A.; Hadfield, A. T. J. Mol. Biol. 2008, 384, 165-177
34. Wang, Y.; Qiu, L.; Ranson, H.; Lumjuan, N.; Hemingway, J.; Setzer, W.; Meehan, E. J.; Chen, L. J. Struct. Biol. 2008, 164, 228-235
35. Inoue, T.; Irikura, D.; Okazaki, N.; Kinugasa, S.; Matsumura, H.; Uodome, N.; Yamamoto, M.; Kumasaka, T.; Miyano, M.; Kai, Y.; Urade, Y. Nat. Struct. Biol. 2003, 10, 291-296
36. Inoue, T.; Okano, Y.; Kado, Y.; Aritake, K.; Irikura, D.; Uodome, N.; Okazaki, N.; Kinugasa, S.; Shishitani, H.; Matsumura, H.; Kai, Y.; Urade, Y. J. Biochem. 2004, 135, 279-283
37. Hohwy, M.; Spadola, L.; Lundquist, B.; Hawtin, P.; Dahmén, J.; Groth-Clausen, I.; Nilsson, E.; Persdotter, S.; von Wachenfeldt, K.; Folmer, R. H. A.; Edman, K. J. Med. Chem. 2008, 51, 2178-2186
38. Thompson, L. C.; Ladner, J. E.; Codreanu, S. G.; Harp, J.; Gilliland, G. L.; Armstrong, R. N. Biochemistry 2007, 46, 6710-6722
39. Gibson, L. M.; Celeste, L. R.; Lovelace, L. L.; Lebioda, L. Acta Crystallogr., Sect. D 2010, 67, 60-66
40. Stourman, N. V.; Branch, M. C.; Schaab, M. R.; Harp, J. M.; Ladner, J. E.; Armstrong, R. N. Biochemistry 2011, 50, 1274-1281
41. Yu, J.; Zhou, C. Z. Proteins Struct. Funct. Bioinf. 2007, 68, 972-979
42. Berkholz, D. S.; Faber, H. R.; Sawides, S. N.; Karplus, P. A. J. Mol. Biol. 2008, 382, 371-384
43. Angelucci, F.; Sayed, A. A.; Williams, D. L.; Boumis, G.; Brunori, M.; Dimastrogiovanni, D.; Miele, A. E.; Pauly, F.; Bellelli, A. J. Biol. Chem. 2009, 284, 28977-28985
44. Angelucci, F.; Dimastrogiovanni, D.; Boumis, G.; Brunori, M.; Miele, A. E.; Saccoccia, F.; Bellelli, A. J. Biol. Chem. 2010, 285, 32557-32567
45. Yamada, T.; Takusagawa, F. Biochemistry 2007, 46, 8414-8424
46. Polekhina, G.; Board, P. G.; Gali, R. R.; Rossjohn, J.; Parker, M. W. EMBO J. 1999, 18, 3204-3213
47. Saino, H.; Ago, H.; Ukita, Y.; Miyano, M. Acta Crystallogr., Sect. F 2011, 67, 1666-1673
48. Waku, T.; Shiraki, T.; Oyama, T.; Fujimoto, Y.; Maebara, K.; Kamiya, N.; Jingami, H.; Morikawa, K. J. Mol. Biol. 2009, 385, 188-199
49. Bateman, R. L.; Rauh, D.; Tavshanjian, B.; Shokat, K. M. J. Biol. Chem. 2008, 283, 35756-35762
50. Yu, J.; Zhang, N. N.; Yin, P. D.; Cui, P. X.; Zhou, C. Z. Proteins Struct. Funct. Bioinf. 2008, 72, 1077-1083
51. Couturier, J.; San Koh, C.; Zaffagnini, M.; Winger, A. M.; Gualberto, J. M.; Corbier, C.; Decottignies, P.; Jacquot, J. P.; Lemaire, S. D.; Didierjean, C.; Rouhier, N. J. Biol. Chem. 2009, 284, 9299-9310
52. Luo, M.; Jiang, Y. L.; Ma, X. X.; Tang, Y. J.; He, Y. X.; Yu, J.; Zhang, R. G.; Chen, Y.; Zhou, C. Z. J. Mol. Biol. 2010, 398, 614-622
53. Radaev, S.; Rostro, B.; Brooks, A. G.; Colonna, M.; Sun, P. D. Immunity 2001, 15, 1039-1049
54. Radaev, S.; Kattah, M.; Rostro, B.; Colonna, M.; Sun, P. D. Structure 2003, 11, 1527-1535
55. Mirza, O.; Henriksen, A.; Østergaard, L.; Welinder, K. G.; Gajhede, M. Acta Crystallogr., Sect. D 2000, 56, 372-375
56. Blamey, C. J.; Ceccarelli, C.; Naik, U. P.; Bahnson, B. J. Protein Sci. 2005, 14, 1214-1221
57. Cromer, B. A.; Gorman, M. A.; Hansen, G.; Adams, J. J.; Coggan, M.; Littler, D.; Brown, L. J.; Mazzanti, M.; Breit, S. N.; Curmi, P. M. G.; Dulhunty, A. F.; Board, P. G.; Parker, M. W. J. Mol. Biol. 2007, 374, 719-731
58. Zhang, W.; Wang, L.; Liu, Y.; Xu, J.; Zhu, G.; Cang, H.; Li, X.; Bartlam, M.; Hensley, K.; Li, G.; Rao, Z.; Zhang, X. C. J. Mol. Biol. 2009, 23, 1387-1392
59. Roosild, T. P.; Castronovo, S.; Healy, J.; Miller, S.; Pliotas, C.; Rasmussen, T.; Bartlett, W.; Conway, S. J.; Booth, I. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2010, 107, 19784-19789
60. Biterova, E. I.; Barycki, J. J. J. Biol. Chem. 2010, 285, 14459-14466
61. Yuan, C.; Chen, L.; Meehan, E. J.; Daly, N.; Craik, D. J.; Huang, M.; Ngo, J. C. BMC Struct. Biol. 2011, 11, 30
62. Karplus, P. A.; Schulz, G. E. J. Mol. Biol. 1989, 210, 163-180
63. Rauk, A.; Armstrong, D. A.; Berges, J. Can. J. Chem. 2001, 79, 405-417
64. Zamora, M. A.; Baldoni, H. A.; Rodriguez, A. M.; Enriz, R. D.; Sosa, C. P.; Perczel, A.; Kucsman, A.; Farkas, A.; Deretey, E.; Vank, J. C.; Csizmadia, I. G. Can. J. Chem. 2002, 80, 832-844
65. Klipfel, M. W.; Zamora, M. A.; Rodriguez, A. M.; Fidanza, N. G.; Enriz, R. D.; Csizmadia, I. G. J. Phys. Chem. A 2003, 107, 5079-5091
66. Klochkov, A. V.; Khairutdinov, B. I.; Tagirov, M. S.; Klochkov, V. V. Magn. Reson. Chem. 2005, 43, 948-951
67. Lampela, O.; Juffer, A. H.; Rauk, A. J. Phys. Chem. A 2003, 107, 9208-9220
68. Han, Y.; HaoMiao, Z.; Jian, S. Sci. China Ser. B 2007, 50, 660-664
69. Dourado, D. F. A. R.; Fernandes, P. A.; Ramos, M. J. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 12972-12980
70. Dringen, R.; Koehler, Y.; Derr, L.; Tomba, G.; Schmidt, M. M.; Treccani, L.; Ciacchi, L. C.; Rezwan, K. Langmuir 2011, 27, 9449-9457
71. Ding, V. Z. Y.; Dawson, S. S. H.; Lau, L. W. Y.; Lee, D. R.; Galant, N. J.; Setiadi, D. H.; Jojart, B.; Szori, M.; Mucsi, Z.; Viskolcz, B.; Jensen, S. J. K.; Csizmadia, I. G. Chem. Phys. Lett. 2011, 507, 168-173
72. Fiser, B.; Szori, M.; Jojart, B.; Izsak, R.; Csizmadia, I. G.; Viskolcz, B. J. Phys. Chem. B 2011, 115, 11269-11277
73. Rabenstein, D. L. J. Am. Chem. Soc. 1973, 95, 2797-2803
74. Fujiwara, S.; Formicka-Kozlowska, G.; Kozlowski, H. Bull. Chem. Soc. Jpn. 1977, 50, 3131-3135
75. Huckerby, T. N.; Tudor, A. J.; Dawber, J. G. J. Chem. Soc., Perkin Trans. 2 1985, 759-763
76. Krezel, A.; Bal, W. Org. Biomol. Chem. 2003, 1, 3885-3890
77. Pirie, N. W.; Pinhey, K. G. J. Biol. Chem. 1929, 84, 321-333
78. York, M. J.; Beilharz, G. R.; Kuchel, P. W. Int. J. Pept. Protein Res 1987, 29, 638-646
79. Teixeira, V. H.; Cunha, C. A.; Machuqueiro, M.; Oliveira, A. S. F.; Victor, B. L.; Soares, C. M.; Baptista, A. M. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 14691-14706
80. Baptista, A. M.; Teixeira, V. H.; Soares, C. M. J. Chem. Phys. 2002, 117, 4184-4200
81. Machuqueiro, M.; Baptista, A. M. J. Phys. Chem. B 2006, 110, 2927-2933
82. Machuqueiro, M.; Baptista, A. M. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 12586-12594
83. Börjesson, U.; Hünenberger, P. H. J. Chem. Phys. 2001, 114, 9706
84. Burgi, R.; Kollman, P. A.; van Gunsteren, W. F. Proteins Struct. Funct. Bioinf. 2002, 47, 469-480
85. Lee, M. S.; Salsbury, F. R.; Brooks, C. L. Proteins Struct. Funct. Bioinf. 2004, 56, 738
86. Mongan, J.; Case, D. A.; McCammon, J. A. J. Comput. Chem. 2004, 25, 2038
87. Dlugosz, M.; Antosiewicz, J. M. Chem. Phys. 2004, 302, 161-170
88. Dlugosz, M.; Antosiewicz, J. M.; Robertson, A. D. Phys. Rev. E 2004, 69, 021915
89. Stern, H. A. J. Chem. Phys. 2007, 126, 164112
90. Vorobjev, Y. N. J. Comput. Chem. 2012, 33, 832-842
91. Machuqueiro, M.; Baptista, A. M. Biophys. J. 2007, 92, 1836-1845
92. Machuqueiro, M.; Baptista, A. M. Proteins Struct. Funct. Bioinf. 2008, 72, 289-298
93. Campos, S. R. R.; Baptista, A. M. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 15989-16001
94. Campos, S. R. R.; Machuqueiro, M.; Baptista, A. M. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 12692-12700
95. Berendsen, H. J. C.; van der Spoel, D.; van Drunen, R. Comput. Phys. Commun. 1995, 91, 43-56
96. Hess, B.; Kutzner, C.; Van Der Spoel, D.; Lindahl, E. J. Chem. Theory Comput. 2008, 4, 435-447
97. Schmid, N.; Eichenberger, A. P.; Choutko, A.; Riniker, S.; Winger, M.; Mark, A. E.; Van Gunsteren, W. F. Eur. Biophys. J. 2011, 1-14
98. Hermans, J.; Berendsen, H. J. C.; van Gunsteren, W. F.; Postma, J. P. M. Biopolymers 1984, 23, 1513-1518
99. Tironi, I. G.; Sperb, R.; Smith, P. E.; van Gunsteren, W. F. J. Chem. Phys. 1995, 102, 5451-5459
100. Smith, P. E.; van Gunsteren, W. F. J. Chem. Phys. 1994, 100, 3169-3174
101. Berendsen, H. J. C.; Postma, J. P. M.; van Gunsteren, W. F.; DiNola, A.; Haak, J. R. J. Chem. Phys. 1984, 81, 3684-3690
102. Hess, B. J. Chem. Theory Comput. 2008, 4, 116-122
103. Bashford, D.; Gerwert, K. J. Mol. Biol. 1992, 224, 473-486
104. Machuqueiro, M.; Baptista, A. M. Proteins Struct. Funct. Bioinf. 2011, 79, 3437-3447
105. Gilson, M. K.; Sharp, K. A.; Honig, B. H. J. Comput. Chem. 1987, 9, 327-335
106. Baptista, A. M.; Soares, C. M. J. Phys. Chem. B 2001, 105, 293-309
107. Baptista, A. M.; Martel, P. J.; Soares, C. M. Biophys. J. 1999, 76, 2978-2998
108. Metropolis, N.; Rosenbluth, A. W.; Rosenbluth, M. N.; Teller, A. H.; Teller, E. J. Chem. Phys. 1953, 21, 1087-1092
109. Silverman, B. W. Density estimation for statistics and data analysis; Chapman and Hall: London, 1986.
110. Allen, P. M.; Tildesley, D. J. Computer Simulation of Liquids; Clarendon: Oxford, 1997.
111. Li, N. C.; Gawron, O.; Bascuas, G. J. Am. Chem. Soc. 1954, 76, 225-229
112. Kozlowski, H.; Urbanska, J.; Sovago, I.; Varnagy, K.; Kiss, A.; Spychala, J.; Cherifi, K. Polyhedron 1990, 9, 831-837
113. Noszál, B.; Szakács, Z. J. Phys. Chem. B 2003, 107, 5074-5080
114. Noszal, B. J. Phys. Chem. 1986, 90, 4104-4110
115. Berman, H. M.; Westbrook, J.; Feng, Z.; Gilliland, G.; Bhat, T. N.; Weissig, H.; Shindyalov, I. N.; Bourne, P. E. Nucleic Acids Res. 2000, 28, 235-242
116. Allen, F. H. Acta Crystallogr., Sect. B 2002, 58, 380-388
117. Zhang, R.; Zeng, W.; Meng, X.; Huang, J.; Wu, W. Chem. Phys. 2012, 402, 130-135
118. Laurence, P. R.; Thomson, C. Theor. Chim. Acta 1980, 57, 25-41 Tecnologia