Resolving protein-semiquinone interactions by two-dimensional ESEEM spectroscopy

Electron Paramagnetic Resonance

Volumn 23, Issue 1, 2013, Pages 103-179

  Dikanov, S A ^a  

^a UNIVERSITY OF ILLINOIS AT URBANA CHAMPAIGN   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

EID: 84878324882     PISSN: 14644622     EISSN: 14651955     Source Type: Book Series    
DOI: 10.1039/9781849734837-00103     Document Type: Article

References (273)

1. Quinones and quinone enzymes, Part A, Methods in Enzymology, v. 378, 2004.
2. Quinones and quinone enzymes, Part B, Methods in Enzymology, v. 382, 2004.
3. N. Ficher and P. Rich, J. Mol. Biol., 2000, 296, 1153.
4. P. R. Rich, Pesticide Sci., 1996, 47, 287.
5. J. Madeo and M. R. Gunner, Biochemistry, 2005, 44, 10994.
6. Z. Zhu and M. R. Gunner, Biochemistry, 2005, 44, 82.
7. H. Ishikita and E. W. Knapp, J. Am. Chem. Soc., 2004, 126, 8059.
8. M. Flores, R. Isaacson, E. Abresch, R. Calvo, W. Lubitz and G. Feher, Biophys. J., 2006, 90, 3356.
9. M. R. Gunner, J. Madeo and Z. Zhu, J. Bioenerg. Biomembr., 2008, 40, 509.
10. C. A. Wraight and M. R. Gunner, in The Purple Phototrophic Bacteria. ed. C. N. Hunter, F. Daldal, M. C. Thurnauer and J. T. Beatty, Springer Science Business Media B.V., 2009, p. 379.
11. P. Jordan, P. Fromme, H. T. Witt, O. Klukas, W. Saenger and N. Krauss, Nature, 2001, 411, 909.
12. N. Srinivasan and J. H. Golbeck, Biochim. Biophys. Acta, 2009, 1787, 1057.
13. A. Zouni, H. T. Witt, J. Kern, P. Fromme, N. Krauss, W. Saenger and P. Orth, Nature, 2001, 409, 739.
14. N. Kamiya and J. R. Shen, Proc. Natl. Acad. Sci. U S A, 2003, 100, 98.
15. Y. Umena, K. Kawakami, J. R. Shen and N. Kamiya, Nature, 2011, 473, 55.
16. X. Gao, X. Wen, L. Esser, B. Quinn, L. Yu, C. A. Yu and D. Xia, Biochemistry, 2003, 42, 9067.
17. E. A. Berry and L. S. Huang, FEBS Lett., 2003, 555, 13.
18. H. Palsdottir, C. G. Lojero, B. L. Trumpower and C. Hunte, J. Biol. Chem., 2003, 278, 31303.
19. D. Stroebel, Y. Choquet, J.-L. Popot and D. Picot, Nature, 2003, 426, 413.
20. G. Kurisu, H. Zhang, J. L. Smith and W. A. Cramer, Science, 2003, 302, 1009.
21. J. Ruprecht, V. Yankovskaya, E. Maklashina, S. Iwata and G. Cecchini, J. Biol. Chem., 2009, 284, 29836.
22. T. M. Iverson, C. Luna-Chavez, G. Cecchini and D. C. Rees, Science, 1999, 284, 1961.
23. C. R. D. Lancaster, A. Kröger, M. Auer and H. Michel, Nature, 1999, 402, 377.
24. R. Horsefield, V. Yankovskaya, G. Sexton, W. Whittingham, K. Shiomi, S. Omura, B. Byrne, G. Cecchini and S. Iwata, J. Biol. Chem., 2006, 281, 7309.
25. J. Abramson, S. Riistama, G. Larsson, A. Jasaitis, M. Svensson-Ek, L. Laakkonen, A. Puustinen, S. Iwata and M. Wikström, Nature Struct. Biol., 2000, 7, 910.
26. M. L. Rodrigues, K. A. Scott, M. S. Sansom, I. A. Pereira and M. Archer, J. Mol. Biol., 2008, 381, 341.
27. M. G. Bertero, R. A. Rothery, N. Boroumand, M. Palak, F. Blasco, N. Ginet, J. H. Weiner and N. C. Strynadka, J. Biol. Chem., 2005, 280, 14836.
28. M. Jormakka, S. Tornroth, B. Byrne and S. Iwata, Science, 2002, 295, 1863.
29. P. Mitchell, J. Theor. Biol., 1976, 62, 327.
30. Functions of quinones in energy conserving systems, ed. B. L. Trumpower, Academic Press, 1982, 1.
31. A. R. Crofts, Biochim. Biophys. Acta, 2004, 1655, 77.
32. J. A. Weil, J. R. Bolton and J. E. Wertz, Electron Paramagnetic Resonance. Elementary Theory and Practical applications, Wiley, New York, 1994.
33. N. M. Atherton, Principles of Electron Spin Resonance, Ellis Horwood, NY, 1993.
34. A. Carrington and A. D. McLachlan, Introduction to Magnetic Resonance, Chapman and Hall, London, 1979.
35. C. P. Slichter, Principles of Magnetic Resonance, Springer, Berlin, 1996.
36. A. Schweiger and G. Jeschke, Principles of Pulse Electron Paramagnetic Resonance, Oxford: Clarendon, 2001, 578 pp.
37. J. Harmer, G. Mitrikas and A. Schweiger, in Biol. Magn. Reson. 28: High Resolution EPR, ed. G. Hanson and L. Berliner, Springer ScienceBusiness Media, LLC, 2009, p. 13.
38. S. Van Doorslaer, Electron Paramagn. Reson., 2008, 21, 162.
39. S. Van Doorslaer and E. Vinck, Phys. Chem. Chem. Phys., 2007, 9, 4620.
40. S. A. Dikanov and A. R. Crofts, in Handbook of Applied Solid State Spectroscopy, ed. D. R. Vij, Springer, Berlin, 2006, p. 97.
41. S. A. Dikanov and Yu. D. Tsvetkov, Electron Spin Echo Envelope Modulation (ESEEM) Spectroscopy, CRC Press, Boca Raton, FL, 1992.
42. W. Lubitz and G. Feher, Appl. Magn. Reson., 1999, 17, 1.
43. W. Lubitz, Electron Paramagn. Reson., 2004, 19, 174.
44. A. Schnegg, A. A. Dubinskii, M. R. Fuchs, Yu. A. Grishin, E. P. Kirilina, W. Lubitz, M. Plato, A. Savitsky and K. Möbius, Appl. Magn. Reson., 2007, 31, 59.
45. IUPAC-IUB Commission on Biochemical Nomenclature (CBN) Nomenclature of Quinones with Isoprenoid Side-Chains, http://www.chem.qmul.ac.uk/iupac/misc/ quinone.html.
46. R. B. Boers, P. Gast, A. J. Hoff, H. J. M. de Groot and J. Lugtenburg, Eur. J. Org. Chem., 2002, 189.
47. J. A. Pedersen, Handbook of EPR Spectra from Quinones and Quinols, CRC Press, Boca Raton, FL, 1985.
48. P. Heathcote, P. K. Fyfe and M. R. Jones, Trends Biochem. Sci., 2002, 27, 79.
49. R. Blankenship, Molecular mechanisms of photosynthesis, Blackwell Science, Ltd, London, 2002.
50. I. R. Vassiliev, M. L. Antonkine and J. H. Golbeck, Bichim. Biophys. Acta, 2001, 1507, 139.
51. P. Heathcote, M. R. Jones and P. K. Fyfe, Philos. Trans. R. Soc. Lond., B. Biol. Sci., 2003, 358, 231.
52. S. Vassiliev and D. Bruce, Photosynth. Res., 2008, 97, 75.
53. M. Y. Okamura, M. L. Paddock, M. S. Graige and G. Feher, Biochim. Biophys. Acta, 2000, 1458, 148.
54. C. A. Wraight, Front. Biosci., 2004, 9, 309.
55. C. R. D. Lancaster, FEBS Lett., 1998, 545, 52.
56. C. R. D. Lancaster, U. Ermler and H. Michel, in Anoxygenic Photosynthetic Bacteria. ed. R. E. Blankenship, M. T. Madigan, and C. E. Bauer, Academic Publishers, Dordrecht, 1995, p. 503.
57. Q. Xu and M. R. Gunner, Biochemistry, 2002, 41, 2694.
58. M. H. Stowell, T. M. McPhillips, D. C. Rees, S. M. Soltis, E. Abresch and G. Feher, Science, 1997, 276, 812.
59. H. L. Axelrod, E. C. Abresch, M. L. Paddock, M. Y. Okamura and G. Feher, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2000, 97, 1542.
60. J. Koepke, E. M. Krammer, A. R. Klingen, P. Sebban, G. M. Ullmann and G. Fritzsch, J. Mol. Biol., 2007, 371, 396.
61. M. L. Paddock, M. Flores, R. Isaacson, C. Chang, E. C. Abresch and M. Y. Okamura, Biochemistry, 2007, 46, 8234.
62. M. K. Bosch, P. Gast, A. J. Hoff, A. P. Spoyalov and Yu. D. Tsvetkov, Chem. Phys. Lett., 1995, 239, 306.
63. A. P. Spoyalov, R. J. Hulsebosch, S. Shochat, P. Gast and A. J. Hoff, Chem. Phys. Lett., 1996, 263, 715.
64. E. W. Martin, The binding pockets of QA and QB in the photosynthetic reaction center of Rba. sphaeroides probed by pulsed EPR, Ph.D. thesis, University of Illinois at Urbana-Champaign, 2011.
65. A. R. Crofts, Annu. Rev. Physiol., 2004, 66, 689.
66. E. A. Berry, D.-W. Lee, L.-S. Huang and F. Daldal, in The Purple Phototrophic Bacteria, ed. C. N. Hunter, F. Daldal, M. C. Thurnauer and J. T. Beatty, Springer ScienceBusiness Media B.V., 2009, p. 425.
67. D. M. Kramer, W. Nitschke, J. W. Cooley, in The Purple Phototrophic Bacteria, ed. C. N. Hunter, F. Daldal, M. C. Thurnauer and J. T. Beatty, Springer ScienceBusiness Media B.V., 2009, p. 451.
68. nd ed., ed. A.N. Martonosi, Plenum Publ. Corp., New York, 1985, p. 347.
69. A. R. Crofts and C. A. Wraight, Biochim. Biophys. Acta, 1983, 726, 149.
70. P. Mitchell, FEBS Lett., 1975, 56, 1.
71. A. R. Crofts, S. W. Meinhardt, K. R. Jones and M. Snozzi, Biochim. Biophys. Acta, 1983, 723, 202.
72. P. B. Garland, R. A. Clegg, D. Boxer, J. A. Downie and B. A. Haddock, in Electron Transfer Chains and Oxidative Phosphorylation, ed. E. Quagliariello, S. Papa, F. Palmieri, E. C. Slater and N. Siliprandi, North-Holland Publishing Co., Amsterdam, The Netherlands, 1975, p. 351.
73. S. W. Meinhardt and A. R. Crofts, FEBS Lett., 1982, 149, 223.
74. A. R. Crofts, S. Lhee, S. B. Crofts, J. Cheng and S. Rose, Biochim. Biophys. Acta 2006, 1757, 1019.
75. T. Wenz, P. Hellwig, F. MacMillan, B. Meunier and C. Hunte, Biochemistry, 2006, 45, 9042-9052.
76. J. L. Cape, M. K. Bowman and D. M. Kramer, Proc. Natl. Acad. Sci. (USA), 2007, 104, 7887.
77. H. Zhang, A. Osyczka, P. L. Dutton and C. C. Moser, Biochim. Biophys. Acta 2007, 1767, 883.
78. E. A. Berry and L. Huang, FEBS Lett., 2003, 555, 13.
79. C. Hunte, J. Koepke, C. Lange, T. Rosmanith and H. Michel, Structure, 2000, 8, 669.
80. X. Gao, X. Wen, L. Esser, B. Quinn, L. Yu, C.-A. Yu and D. Xia, Biochemistry, 2003, 42, 9067.
81. D. R. J. Kolling, R. I. Samoilova, J. T. Holland, E. A. Berry, S. A. Dikanov and A. R. Crofts, J. Biol. Chem., 2003, 278, 39747.
82. L. Esser, M. Elberry, F. Zhou, C.-A. Yu, L. Yu and D. Xia, J. Biol. Chem., 2008, 283, 2846.
83. C.-H. Yun, Z. Wang, A. R. Crofts and R.B. Gennis, J. Biol. Chem., 1992, 267, 5901.
84. B. Hacker, B. Barquera, A. R. Crofts and R. B. Gennis, Biochemistry, 1993, 32, 4403.
85. K. A. Gray, P. L. Dutton and F. Daldal, Biochemistry, 1994, 33, 723.
86. B. Hacker, B. Barquera, R. B. Gennis and A. R. Crofts, Biochemistry, 1994, 33, 13022.
87. L. S. Huang, D. Cobessi, E. Y. Tung and E. A. Berry, J. Mol. Biol., 2005, 351, 573.
88. E. Berry, M. Guergova-Kuras, L.-S. Huang and A. R. Crofts, Annu. Rev. Biochem., 2000, 69, 1007.
89. C. Lange, J. H. Nett, B. L. Trumpower and C. Hunte, EMBO J., 2001, 23, 6591.
90. A. R. Crofts, Photosynth. Res., 2003, 80, 223.
91. C. A. Yu, S. Nagaoka, L. Yu and T. E. King, Biochem. Biophys. Res. Comm., 1978, 82, 1070.
92. T. Ohnishi and B. L. Trumpower, J. Biol. Chem., 1980, 255, 3278.
93. S. De Vries, S. P. J. Albracht, J. A. Berden, C. A. M. Marres and E. C. Slater, Biochim. Biophys. Acta, 1983, 723, 91.
94. D. E. Robertson, R. C. Prince, J. R. Bowyer, K. Matsuura, P. L. Dutton and T. Ohnishi, J. Biol. Chem., 1984, 259, 1758.
95. J. P. McCurley, T. Miki, L. Yu and C.-A. Yu, Biochim. Biophys. Acta, 1990, 1020, 176.
96. J. C. Salerno, M. Osgood, Y. Liu, H. Taylor and C. P. Scholes, Biochemistry, 1990, 29, 6987.
97. S. A. Dikanov, R. I. Samoilova, D. R. J. Kolling, J. T. Holland and A. R. Crofts, J. Biol. Chem., 2004, 279, 15814.
98. S. A. Dikanov, J. T. Holland, B. Endeward, D. R. J. Kolling, R. I. Samoilova, Th. F. Prisner and A. R. Crofts, J. Biol. Chem., 2007, 282, 25831.
99. J. H. A. Nugent, S. Purton and M. C. Evans, in: Photosynthesis in Algae, vol. 14, ed. A.W.D. Larkum, S. E. Douglas and J. A. Raven, Kluwer, Dordrecht, 2003, p. 133.
100. F. Müh, C. Glöckner, J. Hellmich and A. Zouni, Bioch. Biophys. Acta, 2012, 1817, 44.
101. A. Grundmeier and H. Dau, Biochim. Biophys. Acta, 2012, 1817, 88.
102. G. Renger and T. Renger, Photosynth. Res., 2008, 98, 53.
103. G. W. Brudvig, Philos. Trans. R. Soc. Lond., B. Biol. Sci., 2008, 363, 1211.
104. D. Baniulis, E. Yamashita, H. Zhang, S. S. Hasan and W. A. Cramer, Photochem. Photobiol., 2008, 84, 1349.
105. W. A. Cramer, H. Zhang, J. Yan, G. Kurisu and J. L. Smith, Annu. Rev. Biochem., 2006, 75, 769.
106. K. Sato, T. Kohzuma and C. Dennison, J. Am. Chem. Soc., 2003, 125, 2101.
107. D. Noy, C. C. Moser, P. L. Dutton, Biochim. Biophys. Acta, 2006, 1757, 90.
108. M. G. Muller, C. Slavov, R. Luthra, K. E. Redding and A. R. Holzwarth, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2010, 107, 4123.
109. R. Hill and F. A. Y. Bendall, Nature, 1960, 186(4719), 136.
110. J. Whitmarsh and Govindjee, in Concepts in Photobiology: Photosynthesis and Photomorphogenesis, ed. G. S. Singhal, G. Renger, S. K. Sopory, K.-D. Irrgang and Govindjee, Narosa Publishers/New Delhi; and Kluwer Academic/Dordrecht, 1999, pp. 11-51.
111. T. Cardona, A. Sedoud, N. Cox and A. W. Rutherford, Biochim. Biophys. Acta, 2012, 1817, 26.
112. A. Guskov, A. Gabdulkhakov, M. Broser, C. Glöckner, J. Hellmich, J. Kern, J. Frank, F. Müh, W. Saenger and A. Zouni, ChemPhysChem, 2010, 11, 1160.
113. A. Guskov, J. Kern, A. Gabdulkhakov, M. Broser, A. Zouni and W. Saenger, Nat. Struct. Mol. Biol., 2009, 16, 334.
114. D. Stehlik, Advances in Photosynthesis and Respiration Series, Vol. 24, Springer: Dordrecht, The Netherlands, 2006, p. 361.
115. K. Redding and A. van der Est, Advances in Photosynthesis and Respiration Series, Vol. 24, Springer: Dordrecht, The Netherlands, 2006, p. 423.
116. A. van der Est, Advances in Photosynthesis and Respiration Series, Vol. 24, Springer: Dordrecht, The Netherlands, 2006, pp. 387.
117. B. Boudreaux, F. MacMillan, C. Teutloff, R. Agalarov, F. F. Gu, S. Grimaldi, R. Bittl, K. Brettel and K. Redding, J. Biol. Chem., 2001, 276, 37299.
118. J. Niklas, B. Epel, M. L. Antonkine, S. Sinnecker, M.-E. Pandelia and W. Lubitz, J. Phys. Chem. B, 2009, 113, 10367.
119. S. Zech, W. Hofbauer, A. Kamlowski, P. Fromme, D. Stehlik, W. Lubitz and R. Bittl, J. Phys. Chem. B, 2000, 104, 9728.
120. M. M. Pereira, M. Santana and M. Teixeira, Biochim. Biophys. Acta, 2001, 1505, 185.
121. J. A. Garcia-Horsman, B. Barquera, J. Rumbley, J. Ma and R. B. Gennis, J. Bacteriol., 1994, 176, 5587.
122. T. Mogi, M. Tsubaki, H. Hori, H. Miyoshi, H. Nakamura and Y. Anraku, J. Biochem. Mol. Biol. & Biophys., 1998, 2, 79.
123. J. Castresana and M. Saraste, Trends-Biochem. Sci., 1995, 20, 443.
124. M. Santana, F. Kunst, M. F. Hullo, G. Rapoport, A. Danchin and P. Glaser, J. Biol. Chem., 1992, 267, 10225.
125. N. R. Mattatall, L. M. Cameron and B. C. Hill, Biochemistry, 2001, 40, 13331.
126. M. Sato-Watanabe, T. Mogi, H. Miyoshi, H. Iwamura, K. Matsushita, O. Adachi and Y. Anraku, J. Biol. Chem., 1994, 269, 28899.
127. M. Sato-Watanabe, T. Mogi, T. Ogura, T. Kitagawa, H. Miyoshi, H. Iwamura and Y. Anraku, J. Biol. Chem., 1994, 269, 28908.
128. M. Sato-Watanabe, T. Mogi, H. Miyoshi and Y. Anraku, Biochemistry, 1998, 37, 5356.
129. P. H. Tsatsos, K. Reynolds, E. F. Nickels, D.-Y. He, C.-A. Yu and R. B. Gennis, Biochemistry, 1998, 37, 9884.
130. S. M. Musser, M. H. B. Stowell, H. K. Lee, J. N. Rumbley and S. I. Chan, Biochemistry, 1997, 36, 894.
131. K. Kobayashi, S. Tagawea and T. Mogi, Biochemistry, 2000, 39, 15620.
132. S. A. Weiss, R. J. Bushby, S. D. Evans, P. J. Henderson and L. J. Jeuken, Biochem. J., 2009, 417, 555.
133. L. L. Yap, M. T. Lin, H. Ouyang, R. I. Samoilova, S. A. Dikanov and R. B. Gennis, Biochim. Biophis. Acta, 2010, 1797, 1924.
134. M. Sato-Watanabe, S. Itoh, T. Mogi, K. Matsuura, H. Miyoshi and Y. Anraku, FEBS Lett., 1995, 374, 265.
135. W. J. Ingledew, T. Ohnishi and J. C. Salerno, Eur. J. Biochem., 1995, 227, 903.
136. A. V. Veselov, J. P. Osborne, R. B. Gennis and C.P. Scholes, Biochemistry, 2000, 39, 3169.
137. S. Hastings, P. Heathcote, W. J. Ingledew and S. E. J. Rigby, Eur. J. Biochem., 2000, 267, 5638.
138. S. Grimaldi, F. MacMillan, T. Ostermann, B. Ludwig, H. Michel and T. Prisner, Biochemistry, 2001, 40, 1037.
139. S. Grimaldi, T. Ostermann, N. Weiden, T. Mogi, H. Miyoshi, B. Ludwig, H. Michel, T. Prisner and F. MacMillan, Biochemistry, 2003, 42, 5632.
140. J. P. Osborne, S. M. Musser, B. E. Schultz, D. E. Edmondson, S. I. Chan and R. B. Gennis, in Oxygen Homeostasis and Its Dynamics, ed. Y. Ishimura, H. Shimada, and M. Suematsu, Springer-Verlag, Tokyo, 1998, p. 33.
141. S. M. Yi, K. V. Narasimhulu, R. I. Samoilova, R. B. Gennis and S. A. Dikanov, J. Biol. Chem., 2010, 285, 18241.
142. P. Hellwig, T. Yano, T. Ohnishi and R. B. Gennis, Biochemistry, 2002, 41, 10675.
143. L. L. Yap, Ph.D. thesis, University of Illinois, 2006.
144. F. MacMillan, S. Kacprzak, P. Hellwig, S. Grimaldi, H. Michel and M. Kaupp, Faraday Discuss., 2011, 148, 315.
145. P. Tavares, A. S. Pereira, J. J. G Moura and I. Moura, J. Inorg. Biochem., 2006, 100, 2087.
146. P. Lanciano, A. Savoyant, S. Grimaldi, A. Magalon, B. Guigliarelli and P. Bertrand, J. Phys. Chem. B, 2007, 111, 13632.
147. B. Guigliarelli, A. Magalon, M. Asso, P. Bertrand, C. Frixon, G. Giordano and F. Blasco, Biochemistry, 1996, 35, 4828.
148. F. Blasco, B. Guigliarelli, A. Magalon, M. Asso, G. Giordano and R. A. Rothery, Cell Mol. Life Sci., 2001, 58, 179.
149. R. A. Rothery, F. Blasco, A. Magalon and J. H. Weiner, J. Mol. Microbiol. Biotechnol., 2001, 3, 273.
150. M. G. Bertero, R. A. Rothery, M. Palak, C. Hou, D. Lim, F. Blasco, J. H. Weiner and N. C. Strynadka, Nat. Struct. Biol., 2003, 10, 681.
151. S. Grimaldi, P. Lanciano, P. Bertrand, F. Blasco and B. Guigliarelli, Biochemistry, 2005, 44, 1300.
152. P. Lanciano, A. Magalon, P. Bertrand, B. Guigliarelli and S. Grimaldi, Biochemistry, 2007, 46, 5323.
153. S. Grimaldi, R. Arias-Cartin, P. Lanciano, S. Lyubenova, R. Szenes, B. Endeward, T. F. Prisner, B. Guigliarelli and Axel Magalon, J. Biol. Chem., 2012, 287, 4662.
154. B. M. Hoffman, V. J. DeRose, P. E. Doan, R. Z. Gurbiel, A. L. P. Houseman and J. Telser, Biol. Magn. Reson., 1993, 13, 151.
155. J. Hüttermann, Biol. Magn. Reson., 1993, 13, 219.
156. P. E. Doan and B. M. Hoffman, EPR News Let., 1999, 10(3), 10.
157. H.-I. Lee, L. M. Cameron, B. J. Hales and B. M. Hoffman, J. Am. Chem. Soc., 1997, 119, 10121.
158. R. Kappl, S. Ciurli, C. Luchinat and J. Hüttermann, J. Am. Chem. Soc., 1999, 121, 1925.
159. M. Flores, R. Isaacson, E. Abresch, R. Calvo, W. Lubitz and G. Feher, Biophys. J., 2007, 92, 671.
160. R. P. Merks and R. de Beer, J. Phys. Chem., 1979, 83, 3319.
161. P. Höfer, A. Grupp, H. Nebenführ and M. Mehring, Chem. Phys. Lett., 1986, 132, 279.
162. D. Goldfrab, V. Kofman, J. Libman, A. Shanzer, R. Rahmatouline, S. van Doorslaer and A. Schweiger, J. Am. Chem. Soc., 1998, 120, 7020.
163. C. Gemperle, A. Schweiger and R. R. Ernst, Chem. Phys. Lett., 1991, 178, 565.
164. A. Pöpple, J. Simon and G. Völkel, Appl. Magn. Reson., 1994, 6, 455.
165. R. Song, Y. C. Zhong, C. J. Noble, R. Pilbrow and D. R. Hutton, Chem. Phys. Lett., 1995, 237, 86.
166. B. Kasumaj and S. Stoll, J. Magn. Reson., 2008, 190, 233.
167. R. Chatterjee, S. Milikisiyants, Ch. S. Coates and K. V. Lakshmi, Biochemistry, 2011, 50, 491.
168. S. Stoll, C. Calle, G. Mitrikas and A. Schweiger, J. Magn. Reson., 2005, 177, 93.
169. EPR/ENDOR frequency table, Bruker Almanac 2012, p. 49.
170. J. J. Shane, P. Höfer, E. J. Reijerse and E. de Boer, J. Magn. Reson., 1992, 99, 596.
171. S. A. Dikanov, A. M. Tyryshkin and M. K. Bowman, J. Magn. Reson., 2000, 144, 228.
172. S. A. Dikanov and M. K. Bowman, J. Magn. Reson. Ser. A, 1995, 116, 125.
173. S. A. Dikanov and M. K. Bowman, J. Biol. Inorg. Chem., 1998, 3, 18.
174. C. Gemperle, G. Aebli, A. Schweiger and R. R. Ernst, J. Magn. Reson., 1990, 88, 241.
175. A. M. Tyryshkin, S. A. Dikanov and D. Goldfarb, J. Magn. Reson. A, 1993, 105, 271.
176. P. J. O'Malley and G. T. Babcock, J. Am. Chem. Soc., 1986, 108, 3995.
177. F. MacMillan, F. Lendzian and W. Lubitz, Magn. Reson. Chem., 1995, 33, S81.
178. M. Flores, R. A. Isaacson, R. Calvo, G. Feher and W. Lubitz, Chem. Phys., 2003, 294, 401.
179. P. J. O'Malley, J. Phys. Chem. A, 1997, 101, 6334.
180. P. J. O'Malley, J. Phys. Chem. A, 1997, 101, 9813.
181. P. J. O'Malley, Antioxidants & redox signaling, 2001, 3, 825.
182. S. Sinnecker, E. Reijerse, F. Neese and W. Lubitz, J. Am. Chem. Soc., 2004, 126, 3280.
183. P. J. O'Malley, Chem. Phys. Lett., 1998, 291, 367.
184. C. Teutloff, R. Bittl and W. Lubitz, Appl. Magn. Reson., 2004, 26, 5.
185. S. E. Rigby, M. C. Evans and P. Heathcote, Biochemistry, 1996, 35, 6651.
186. B. Epel, J. Niklas, S. Sinnecker, H. Zimmermann and W. Lubitz, J. Phys. Chem. B, 2006, 110, 11549.
187. A. T. Gardiner, S. G. Zech, F. MacMillan, H. Käss, R. Bittl, E. Schlodder, F. Lendzian and W. Lubitz, Biochemistry, 1999, 38, 11773.
188. F. MacMillan, F. Lendzian, G. Renger and W. Lubitz, Biochemistry, 1995, 34, 8144.
189. R. I. Samoilova, W. van Liemt, W. F. Steggerda, J. Lugtenburg, A. J. Hoff, A. P. Spoyalov, A. M. Tyryshkin, N. P. Gritzan and Yu. D. Tsvetkov, J. Chem. Soc. Perkin Trans., 1994, 2, 609.
190. M. R. Das, H. D. Connor, D. S. Leniart and J. H. Freed, J. Am. Chem. Soc., 1970, 92, 2258.
191. M. Rohrer, F. MacMillan, T. F. Prisner, A. T. Gardner, K. Möbius and W. Lubitz, J. Phys. Chem. B, 1998, 102, 4648.
192. P. J. O'Malley and G. T. Babcock, J. Chem. Phys., 1984, 80, 3912.
193. A. M. Weyers, R. Chatterjee, S. Milikisiyants and K. V. Lakshmi, J. Phys. Chem. B, 2009, 113, 15409.
194. H. Joela, S. Kasa, P. Lehtovouri and M. Bech, Acta Chem. Scand., 1997, 51, 233.
195. B. Kirste, D. Niethammer, P. Tian and H. Kurreck, Appl. Magn. Reson., 1992, 3, 1.
196. S. Kasa, R. Mäkelä, E. Salo, K. Hannonen and H. Joela, J. Chem. Soc., Faraday Trans., 1991, 87, 3163.
197. A. Pöppl and L. Kevan, J. Phys. Chem., 1996, 100, 3387.
198. E. Martin, R. I. Samoilova, K. V. Narasimhulu, T.-J. Lin, P. J. O'Malley, C. A. Wraight and S. A. Dikanov, J. Am. Chem. Soc., 2011, 133, 5525.
199. E. J. Reijerse and S. A. Dikanov, J. Chem. Phys., 1991, 95, 836.
200. L. L. Yap, R. I. Samoilova, R. B. Gennis and S.A. Dikanov, J. Biol. Chem., 2006, 281, 16879.
201. Yu. N. Pushkar, D. Stehlik, M. van Gastel and W. Lubitz, J. Mol. Struct., 2004, 700, 233.
202. M. Zheng and G. C. Dismukes, Biochemistry, 1996, 35, 8955.
203. S. E. J. Rigby, P. Heathcote, M. C. W. Evans and J. H. A. Nugent, Biochemistry, 1995, 34, 12075.
204. N. Srinivasan, R. Chatterjee, S. Milikisiyants, J. H. Golbeck and K. V. Lakshmi, Biochemistry, 2011, 50, 3495.
205. L. L. Yap, R. I. Samoilova, R. B. Gennis and S.A. Dikanov, J. Biol. Chem., 2007, 282, 8777.
206. S. A. Dikanov, Yu. D. Tsvetkov, M. K. Bowman and A. V. Astashkin, Chem. Phys. Lett., 1982, 90, 149.
207. H. L. Flanagan and D. J. Singel, J. Chem. Phys., 1987, 87, 5606.
208. S. A. Dikanov, L. Xun, A. B. Karpiel, A. M. Tyryshkin and M. K. Bowman, J. Am. Chem. Soc., 1996, 118, 8408.
209. A. G. Maryasov and M. K. Bowman, J. Phys. Chem. B, 2004, 108, 9412.
210. A. G. Maryasov and M. K. Bowman, J. Magn. Reson., 2006, 179, 120.
211. Z. L. Madi, S. Van Doorslaer and A. Schweiger, J. Magn. Reson., 2002, 154, 181.
212. S. Stoll and A. Schweiger, J. Magn. Reson., 2006, 178, 42.
213. C. P. Keijzers, E. J. Reijerse, P. Stam, M. F. Dumont and M. C. M. Gribnau, J. Chem. Soc. Faraday Trans. I, 1987, 83, 3493.
214. R. Szosenfogel and D. Goldfarb, Mol. Phys., 1998, 95, 1295.
215. S. Stoll and R. D. Britt, Phys. Chem. Chem. Phys., 2009, 11, 6614.
216. E. Martin, R. I. Samoilova, K. V. Narasimhulu, C. A. Wraight and S. A. Dikanov, J. Am. Chem. Soc., 2010, 132, 11671.
217. M. K. Bosch, P. Gast, A. J. Hoff, A. P. Spoyalov and Yu. D. Tsvetkov, Chem. Phys. Lett., 1995, 239, 306.
218. A. P. Spoyalov, R. J. Hulsebosch, S. Shochat, P. Gast and A. J. Hoff, Chem. Phys. Lett., 1996, 263, 715.
219. J. Fritscher, T. F. Prisner and F. MacMillan, Appl. Magn. Reson., 2006, 30, 251.
220. S. Sinnecker, M. Flores and W. Lubitz, Phys. Chem. Chem. Phys., 2006, 8, 5659.
221. T.-J. Lin and P. J. O'Malley, J. Mol. Struct.: THEOCHEM, 2008, 870, 31.
222. F. Lendzian, J. Rautter, H. Käss, A. Gardiner and W. Lubitz, Ber. Bunsen- Ges. Phys. Chem., 1996, 100, 2036.
223. I. A. Safin and D. Ya. Osokin, Nuclear quadrupole resonance in nitrogen compounds, Science, Moscow, 1977, pp. 182-250.
224. J. Hanley, Y. Deligiannakis, F. MacMillan, H. Bottin and A. W. Rutherford, Biochemistry, 1997, 36, 11543.
225. D. T. Edmonds, Phys. Rep., 1977, 29, 233.
226. T.-J. Lin and P. J. O'Malley, J. Phys. Chem. B, 2011, 115, 9311.
227. Y. Deligiannakis, A. Boussac and A. W. Rutherford, Biochemistry, 1995, 34, 16030.
228. A. V. Astashkin, A. Kawamori, Y. Kodera, S. Kuroiwa and K. Akabori, J. Chem. Phys., 1995, 102, 5583.
229. Y. Deligiannakis, C. Jegerschold and A. W. Rutherford, Chem. Phys. Lett., 1997, 270, 564.
230. A. V. Astashkin, H. Hara, S. Kuroiwa, A. Kawamori and K. Akabori, J. Chem. Phys., 1998, 108, 10143.
231. Y. Deligiannakis, J. Hanley and A. W. Rutherford, J. Am. Chem. Soc., 1999, 121, 7653.
232. B. Miroux and J. E. Walker, J. Mol. Biol., 1996, 260, 289.
233. S. Wagner, M. M. Klepsch, S. Schlegel, A. Appel, R. Draheim, M. Tarry, M. Hogbom, K. J. van Wijk, D. J. Slotboom, J. O. Persson and J. W. de Gier, Proc. Natl. Acad. Sci. U S A, 2008, 105, 14371.
234. H. L. Frericks, D. H. Zhou, L. L. Yap, R. B. Gennis and C. M. Rienstra, J. Biomol. NMR, 2006, 36, 55.
235. M. T. Lin, R. I. Samoilova, R. B. Gennis and S.A. Dikanov, J. Am. Chem. Soc., 2008, 130, 15768.
236. M. T. Lin, L. J. Sperling, H. L. Frericks Schmidt, M. Tang, R. I. Samoilova, T. Kumasaka, T. Iwasaki, S. A. Dikanov, Ch. M. Rienstra and R. B. Gennis, Methods, 2011, 55, 370.
237. D. S. Waugh, J. Biomol. NMR, 1996, 8, 184.
238. A. Derbise, B. Lesic, D. Dacheux, J. M. Ghigo and E. Carniel, FEMS Immunol. Med. Microbiol., 2003, 38, 113.
239. S. Yamamoto, H. Izumiya, M. Morita, E. Arakawa and H. Watanabe, Gene, 2009, 438, 57.
240. K. A. Datsenko and B. L. Wanner, Proc. Natl. Acad. Sci. U S A, 2000, 97, 6640.
241. M. T. Lin, A. Baldansuren, R. Hart, R. I. Samoilova, K.V. Narasimhulu, L. L. Yap, S. K. Choi, P. J. O'Malley, R. B. Gennis and S.A. Dikanov, Biochemistry 2012, 51, 3827-3838.
242. M. T. Lin, A. A. Shubin, R. I. Samoilova, K. V. Narasimhulu, A. Baldansuren, R. B. Gennis and S. A. Dikanov, J. Biol. Chem. 2011, 286, 10105.
243. S. Grimaldi, R. Arias-Cartin, P. Lanciano, S. Lyubenova, B. Endeward, T. F. Prisner, A. Magalon and B. Guigliarelli, J. Biol. Chem., 2010, 285, 179.
244. R. Arias-Cartin, S. Lyubenova, P. Ceccaldi, T. Prisner, A. Magalon, B. Guigliarelli and S. Grimaldi, J. Am. Chem. Soc., 2010, 132, 5942.
245. R. I. Samoilova, W. van Liemt, W. F. Steggerda, J. Lugtenburg, A. J. Hoff, A. P. Spoyalov, A. M. Tyryshkin, N. P. Gritsan and Yu. D. Tsvetkov, J. Chem. Soc. Perkin Trans., 1994, 2, 609.
246. R. I. Samoilova, N. P. Gritsan, A. J. Hoff, W. van Liemt, J. Lugtenburg, A. P. Spoyalov and Yu. D. Tsvetkov, J. Chem. Soc. Perkin Trans., 1995, 2, 2063.
247. Hoff, W. van Liemt, J. Lugtenburg, A. P. Spoyalov and Yu. D. Tsvetkov, J. Chem. Soc. Perkin Trans., 1995, 2, 2063.
248. O. Nimz, F. Lendzian, C. Boullias and W. Lubitz, Appl. Magn. Reson., 1998, 14, 255.
249. T. N. Kropacheva, W. B. S. van Liemt, J. Raap, J. Lugtenburg and A. J. Hoff, J. Phys. Chem., 1996, 100, 10433.
250. J. S. Van den Brink, A. P. Spoyalov, P. Gast, W. B. S. van Liemt, J. Raap, J. Lugtenburg and A. J. Hoff, FEBS Lett., 1994, 353, 273.
251. R. A. Isaacson, E. C. Abresch, F. Lendzian, C. Boullais, M. L. Paddock, C. Mioskowski, W. Lubitz and G. Feher, in React. Cent. Photosynth. Bact.: Struct. Dyn., Proc. Workshop, ed. M.-E. Michel-Beyerle, Springer: Berlin, Germany, 1996, p. 353.
252. B. Kirste, Magn. Reson. Chem., 1987, 25, 166.
253. Y. N. Pushkar, J. H. Golbeck, D. Stehlik and H. Zimmermann, J. Phys. Chem. B, 2004, 108, 9439.
254. I. Karyagina, J. H. Golbeck, N. Srinivasan, D. Stehlik and H. Zimmermann, Appl. Magn. Reson., 2006, 30, 287.
255. M. T. Lin, EPR and soli-state NMR studies on the mechanism of cytochrome bo3 ubiquinol oxidase from Escherichia coli, Ph. D. thesis, University of Illinois at Urbana-Champign, 2010.
256. Y. N. Pushkar, O. Ayzatulin and D. Stehlik, Appl. Magn. Reson., 2005, 28, 195.
257. G. A. Jeffrey, An Introduction to Hydrogen Bonding, Oxford, University Press, Oxford, 1997.
258. T. Steiner, Angew. Chem. Int. Ed. Engl., 2002, 41, 48.
259. G. A. Jeffrey and W. Saenger. Hydrogen Bonding in Biological Structures. Springer-Verlag, Berlin, 1991.
260. R. I. Samoilova, A. R. Crofts and S. A. Dikanov, J. Phys. Chem. A, 2011, 115, 11589.
261. F. Napoli, M. Chiesa, E. Giamello, G. Preda, C. Di Valentin and G. Pacchioni, Chem. Eur. J., 2010, 16, 6776.
262. M. Chiesa, E. Giamello, M. C. Paganini, Z. Sojka and D. M. Murphy, J. Chem. Phys., 2002, 116, 4266.
263. G. Soda and T. Chiba, J. Chem. Phys., 1969, 50, 439.
264. G. Soda and T. Chiba, J. Phys. Soc. Jpn., 1969, 26, 249.
265. M. J. Hunt and A. L. MacKay, J. Magn. Reson., 1974, 15, 402.
266. M. J. Hunt and A. L. MacKay, J. Magn. Reson., 1976, 22, 295.
267. T.-J. Lin and P. J. O'Malley, J. Phys. Chem. B, 2011, 115, 4227.
268. P. J. O'Malley, Chem. Phys. Lett., 2003, 379, 277.
269. S. Kacprzak, M. Kaupp and F. MacMillan, J. Am. Chem. Soc., 2006, 128, 5659.
270. S. E. Boesch and R. A. Wheeler, ChemPhysChem, 2009, 10, 3187.
271. T. Vreven, K. S. Byun, I. Komaromi, S. Dapprich, J. A. Montgomery, K. Morokuma and M. J. Frisch, J. Chem. Theory Comput., 2006, 2, 815.
272. K. C. Christoforidis, M. Louloudi, A. W. Rutherford and Y. Deligiannakis, J. Phys. Chem. C, 2008, 112, 12841.
273. G. Feher, Photosynth. Res., 1998, 55, 1.