Metallation and mismetallation of iron and manganese proteins in vitro and in vivo: The class i ribonucleotide reductases as a case study

Metallomics

Volumn 4, Issue 10, 2012, Pages 1020-1036

  Cotruvo, Joseph A ^a,b   Stubbe, Joanne ^a,b  

^a MASSACHUSETTS INSTITUTE OF TECHNOLOGY   (United States)

^b UNIVERSITY OF CALIFORNIA   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

AMINO ACIDS; ENZYME ACTIVITY; IRON COMPOUNDS; MANGANESE COMPOUNDS; PHYSIOLOGY; SCAFFOLDS (BIOLOGY);

CATALYSE; CLASS I; COFACTORS; IN-VITRO; LEWIS ACID; METALLATION; RIBONUCLEOTIDE REDUCTASE; SUPER OXIDE DISMUTASE; SUPEROXIDE DISMUTASES; VITRO AND IN VIVO;

METALS;

IRON; LEWIS ACID; MANGANESE; RIBONUCLEOTIDE REDUCTASE; SUPEROXIDE DISMUTASE;

BIOSYNTHESIS; CATALYSIS; IN VITRO STUDY; IN VIVO STUDY; METALLATION; MISMETALLATION; NONHUMAN; OXIDATION REDUCTION REACTION; PRIORITY JOURNAL; REVIEW;

EID: 84867011376     PISSN: 17565901     EISSN: 1756591X     Source Type: Journal    
DOI: 10.1039/c2mt20142a     Document Type: Review

References (195)

1. A. Naranuntarat L. T. Jensen S. Pazicni J. E. Penner-Hahn V. C. Culotta J. Biol. Chem. 2009 284 22633 22640
2. K. Mizuno M. M. Whittaker H. P. Bachinger J. W. Whittaker J. Biol. Chem. 2004 279 27339 27344
3. S. Tottey K. J. Waldron S. J. Firbank B. Reale C. Bessant K. Sato T. R. Cheek J. Gray M. J. Banfield C. Dennison N. J. Robinson Nature 2008 455 1138 1142
4. W. Maret Metallomics 2010 2 117 125
5. D. C. Johnson D. R. Dean A. D. Smith M. K. Johnston Annu. Rev. Biochem. 2005 74 247 281
6. R. Lill U. Mühlenhoff Annu. Rev. Biochem. 2008 77 669 700
7. Y. Hu A. W. Fay C. C. Lee J. Yoshizawa M. W. Ribbe Biochemistry 2008 47 3973 3981
8. A. Böck P. W. King M. Blokesch M. C. Posewitz Adv. Microb. Physiol. 2006 51 1 71
9. J. W. Peters J. B. Broderick Annu. Rev. Biochem. 2012 81 429 450
10. G. Layer J. Reichelt D. Jahn D. W. Heinz Protein Sci. 2010 19 1137 1161
11. A. I. Scott C. A. Roessner Pure Appl. Chem. 2007 79 2179 2188
12. J. A. Cotruvo, Jr J. Stubbe Biochemistry 2010 49 1297 1309
13. N. Cox H. Ogata P. Stolle E. Reijerse G. Auling W. Lubitz J. Am. Chem. Soc. 2010 132 11197 11213
14. P. T. R. Rajagopalan D. Pei J. Biol. Chem. 1998 273 22305 22310
15. A. Anjem J. A. Imlay J. Biol. Chem. 2012 287 15544 15556
16. T. E. Kehl-Fie E. P. Skaar Curr. Opin. Chem. Biol. 2010 14 218 224
17. A. C. Rosenzweig Biochem. Soc. Trans. 2008 36 1134 1137
18. R. Balasubramanian S. M. Smith S. Rawat L. A. Yatsunyk T. L. Stemmler A. C. Rosenzweig Nature 2010 465 115 119
19. C. Krebs M. L. Matthews W. Jiang J. M. Bollinger, Jr Biochemistry 2007 46 10413 10418
20. Y. S. Choi H. Zhang J. S. Brunzelle S. K. Nair H. Zhao Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008 105 6858 6863
21. W. F. Beyer, Jr I. Fridovich J. Biol. Chem. 1991 266 303 308
22. W. Y. Tu S. Pohl J. Gray N. J. Robinson C. R. Harwood K. J. Waldron J. Bacteriol. 2012 194 932 940
23. W. Jiang D. Yun L. Saleh E. W. Barr G. Xing L. M. Hoffart M. A. Maslak C. Krebs J. M. J. Bollinger Science 2007 316 1188 1191
24. J. A. Dean, Lange's Handbook of Chemistry, McGraw-Hill, New York, 13 edn, 1985
25. J. M. Sobota J. A. Imlay Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011 108 5402 5407
26. J. D. Lipscomb Curr. Opin. Struct. Biol. 2008 18 644 649
27. F. H. Vaillancourt J. T. Bolin L. D. Eltis Crit. Rev. Biochem. Mol. Biol. 2006 41 241 267
28. A.-F. Miller Acc. Chem. Res. 2008 41 501 510
29. M. Högbom Metallomics 2011 3 110 120
30. J. A. Cotruvo, Jr J. Stubbe Annu. Rev. Biochem. 2011 80 733 767
31. M. W. Vetting L. P. Wackett L. Que, Jr J. D. Lipscomb D. H. Ohlendorf J. Bacteriol. 2004 186 1945 1958
32. M. S. Lah M. M. Dixon K. A. Pattridge W. C. Stallings J. A. Fee M. L. Ludwig Biochemistry 1995 34 1646 1660
33. G. E. Borgstahl M. Pokross R. Chehab A. Sekher E. H. Snell J. Mol. Biol. 2000 296 951 959
34. W. C. Voegtli M. Sommerhalter L. Saleh J. Baldwin J. M. Bollinger, Jr A. C. Rosenzweig J. Am. Chem. Soc. 2003 125 15822 15830
35. A. K. Boal J. A. Cotruvo, Jr J. Stubbe A. C. Rosenzweig Biochemistry 2012 51 3861 3871
36. M. Högbom M. Galander M. Andersson M. Kolberg W. Hofbauer G. Lassmann P. Nordlund F. Lendzian Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2003 100 3209 3214
37. J. A. Imlay Annu. Rev. Biochem. 2008 77 755 776
38. T. V. O'Halloran V. C. Culotta J. Biol. Chem. 2000 275 25057 25060
39. A. K. Boal A. C. Rosenzweig Chem. Rev. 2009 109 4760 4779
40. N. J. Robinson D. R. Winge Annu. Rev. Biochem. 2010 79 537 562
41. Z. Zhou Y. Hashimoto K. Shiraki M. Kobayashi Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008 105 14849 14854
42. S. Okamoto F. Van Petegem M. A. Patrauchan L. D. Eltis J. Biol. Chem. 2010 285 25126 25133
43. R. J. Maier S. L. Benoit S. Seshadri BioMetals 2007 20 655 664
44. S. J. Lippard and J. M. Berg, Principles of Bioinorganic Chemistry, University Science Books, Mill Valley, CA, 1994
45. C. E. Outten T. V. O'Halloran Science 2001 292 2488 2492
46. K. Keyer J. A. Imlay Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1996 93 13635 13640
47. U. Mühlenhoff D. J. A. Netz S. Molik N. Richter M. Uzarska J. G. Berthet A. Seubert Y. Zhang J. Stubbe F. Pierrel E. Herrero C. H. Lillig R. Lill Cell Metab. 2010 12 373 385
48. H. Shi K. Z. Bencze T. L. Stemmler C. C. Philpott Science 2008 320 1207 1210
49. A. Nandal J. C. Ruiz P. Subramanian S. Ghimire-Rijal R. A. Sinnamon T. L. Stemmler R. K. Bruick C. C. Philpott Cell Metab. 2011 14 647 657
50. C. C. Philpott J. Biol. Chem. 2012 287 13518 13523
51. T. L. Stemmler E. Lesuisse D. Pain A. Dancis J. Biol. Chem. 2010 285 26737 26743
52. F. S. Archibald I. Fridovich J. Bacteriol. 1981 145 442 451
53. R. L. McNaughton A. R. Reddi M. H. S. Clement A. Sharma K. Barnese L. Rosenfeld E. B. Gralla J. S. Valentine V. C. Culotta B. M. Hoffman Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010 107 15335 15339
54. K. Barnese E. B. Gralla J. S. Valentine D. E. Cabelli Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012 109 6892 6897
55. J. D. Aguirre V. C. Culotta J. Biol. Chem. 2012 287 13541
56. L. Shi D. G. Kehres M. E. Maguire J. Bacteriol. 2001 183 7053 7057
57. J. C. Dunning Hotopp T. A. Auchtung D. A. Hogan R. P. Hausinger J. Inorg. Biochem. 2003 93 66 70
58. B. S. Pierce T. E. Elgren M. P. Hendrich J. Am. Chem. Soc. 2003 125 8748 8759
59. S. Leitgeb G. D. Straganz B. Nidetzky Biochem. J. 2009 418 403 411
60. S. A. Mills M. A. Marletta Biochemistry 2005 44 13553 13559
61. P. Bellini A. M. Hemmings Biochemistry 2006 45 2686 2698
62. M. V. Golynskiy W. A. Gunderson M. P. Hendrich S. M. Cohen Biochemistry 2006 45 15359 15372
63. K. I. Sen A. Sienkiewicz J. F. Love J. C. vanderSpek P. G. Fajer T. M. Logan Biochemistry 2006 45 4295 4303
64. S. Varghese A. Wu S. Park K. R. C. Imlay J. A. Imlay Mol. Microbiol. 2007 64 822 830
65. D. G. Kehres A. Janakiraman J. M. Slauch M. E. Maguire J. Bacteriol. 2002 184 3151 3158
66. J. E. Martin J. A. Imlay Mol. Microbiol. 2011 80 319 334
67. M. Zheng F. Aslund G. Storz Science 1998 279 1718 1721
68. S. Jang J. A. Imlay Mol. Microbiol. 2010 78 1448 1467
69. F. Aslund M. Zheng J. Beckwith G. Storz Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1999 96 6161 6165
70. S. Park X. You J. A. Imlay Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2005 102 9317 9322
71. A. Anjem S. Varghese J. A. Imlay Mol. Microbiol. 2009 72 844 858
72. S. Altuvia M. Almiron G. Huisman R. Kolter G. Storz Mol. Microbiol. 1994 13 265 272
73. E. Chiancone P. Ceci Biochim. Biophys. Acta 2010 1800 798 805
74. J. Akana A. A. Fedorov E. Fedorov W. R. Novak P. C. Babbitt S. C. Almo J. A. Gerlt Biochemistry 2006 45 2493 2503
75. E. Guedon J. D. Helmann Mol. Microbiol. 2003 48 495 506
76. S. Han L. D. Eltis K. N. Timmis S. W. Muchmore J. T. Bolin Science 1995 270 976 980
77. E. G. Kovaleva J. D. Lipscomb Nat. Chem. Biol. 2008 4 186 193
78. D. M. Arciero A. M. Orville J. D. Lipscomb J. Biol. Chem. 1985 260 14035 14044
79. D. M. Arciero J. D. Lipscomb J. Biol. Chem. 1986 261 2170 2178
80. E. G. Kovaleva J. D. Lipscomb Science 2007 316 453 457
81. Y. R. Boldt M. J. Sadowsky L. B. M. Ellis L. Que, Jr L. P. Wackett J. Bacteriol. 1995 177 1225 1232
82. L. Que, Jr J. Widom R. L. Crawford J. Biol. Chem. 1981 256 10941 10944
83. T. Hatta G. Mukerjee-Dhar J. Damborsky H. Kiyohara K. Kimbara J. Biol. Chem. 2003 278 21483 21492
84. D. Miyazawa G. Mukerjee-Dhar M. Shimura T. Hatta K. Kimbara Microbiology (Reading, U. K.) 2004 150 993 1004
85. A. Gibello E. Ferrer M. Martin A. Garrido-Pertierra Biochem. J. 1994 301 145 150
86. M. A. Miller J. D. Lipscomb J. Biol. Chem. 1996 271 5524 5535
87. J. P. Emerson E. G. Kovaleva E. R. Farquhar J. D. Lipscomb L. Que, Jr Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008 105 7347 7352
88. A. J. Fielding E. G. Kovaleva E. R. Farquhar J. D. Lipscomb L. Que, Jr J. Biol. Inorg. Chem. 2011 16 341 355
89. W. A. Gunderson A. I. Zatsman J. P. Emerson E. R. Farquhar L. Que, Jr J. D. Lipscomb M. P. Hendrich J. Am. Chem. Soc. 2008 130 14465 14467
90. M. M. Mbughuni M. Chakrabarti J. A. Hayden K. K. Meier J. J. Dalluge M. P. Hendrich E. Munck J. D. Lipscomb Biochemistry 2011 50 10262 10274
91. M. M. Mbughuni M. Chakrabarti J. A. Hayden E. L. Bominaar M. P. Hendrich E. Munck J. D. Lipscomb Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010 107 16788 16793
92. B. Meier D. Barra F. Bossa L. Calabrese G. Rotilio J. Biol. Chem. 1982 257 13977 13980
93. D. T. Sawyer J. S. Valentine Acc. Chem. Res. 1981 14 393 400
94. C. K. Vance A.-F. Miller J. Am. Chem. Soc. 1998 120 461 467
95. J. Maliekal A. Karapetian C. Vance E. Yikilmaz Q. Wu T. Jackson T. C. Brunold T. G. Spiro A.-F. Miller J. Am. Chem. Soc. 2002 124 15064 15075
96. C. T. Privalle I. Fridovich J. Biol. Chem. 1992 267 9140 9145
97. J. A. Fee Mol. Microbiol. 1991 5 2599 2610
98. J. D. Helmann Mol. Cell 2007 27 859 860
99. T. D. Rae P. J. Schmidt R. A. Pufhal V. C. Culotta T. V. O'Halloran Science 1999 284 805 808
100. A. Changela K. Chen Y. Xue J. Holschen C. E. Outten T. V. O'Halloran A. Mondragon Science 2003 301 1383 1387
101. Y. Hitomi C. E. Outten T. V. O'Halloran J. Am. Chem. Soc. 2001 123 8614 8615
102. K. D. Passalacqua N. H. Bergman J. Y. Lee D. H. Sherman P. C. Hanna J. Bacteriol. 2007 189 3996 4013
103. K. Barnese E. B. Gralla D. E. Cabelli J. S. Valentine J. Am. Chem. Soc. 2008 130 4604 4606
104. K. M. Papp-Wallace M. E. Maguire Annu. Rev. Microbiol. 2006 60 187 209
105. S. Das T. Kanamoto X. Ge P. Xu T. Unoki C. L. Munro T. Kitten J. Bacteriol. 2009 191 4166 4179
106. A. Jordan P. Reichard Annu. Rev. Biochem. 1998 67 71 98
107. P. Nordlund P. Reichard Annu. Rev. Biochem. 2006 75 681 706
108. S. Licht G. J. Gerfen J. Stubbe Science 1996 271 477 481
109. S. Licht and J. Stubbe, in Comprehensive Natural Products Chemistry, ed., C. D. Poulter, Elsevier Science, New York, 1999, vol. 5, pp. 163-203
110. J. Stubbe W. A. van der Donk Chem. Rev. 1998 98 705 762
111. U. Uhlin H. Eklund Nature 1994 370 533 539
112. J. Stubbe D. G. Nocera C. S. Yee M. C. Y. Chang Chem. Rev. 2003 103 2167 2201
113. S. Y. Reece J. M. Hodgkiss J. Stubbe D. G. Nocera Philos. Trans. R. Soc., B 2006 361 1351 1364
114. E. I. Solomon T. C. Brunold M. I. Davis J. N. Kemsley S. K. Lee N. Lehnert F. Neese A. J. Skulan Y. S. Yang J. Zhou Chem. Rev. 2000 100 235 350
115. M. H. Sazinsky S. J. Lippard Acc. Chem. Res. 2006 39 558 566
116. M. M. Whittaker V. V. Barynin T. Igarashi J. W. Whittaker Eur. J. Biochem. 2003 270 1102 1116
117. Y. Huque F. Fieschi E. Torrents I. Gibert R. Eliasson P. Reichard M. Sahlin B. M. Sjöberg J. Biol. Chem. 2000 275 25365 25371
118. M. Högbom P. Stenmark N. Voevodskaya G. McClarty A. Gräslund P. Nordlund Science 2004 305 245 248
119. N. Voevodskaya A.-J. Narvaez V. Domkin E. Torrents L. Thelander A. Gräslund Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2006 103 9850 9854
120. D. Lundin E. Torrents A. M. Poole B. M. Sjöberg BMC Genomics 2009 10 589 596
121. A. Ehrenberg P. Reichard J. Biol. Chem. 1972 247 3485 3488
122. B. M. Sjöberg P. Reichard A. Gräslund A. Ehrenberg J. Biol. Chem. 1977 252 536 541
123. B. M. Sjöberg P. Reichard A. Gräslund A. Ehrenberg J. Biol. Chem. 1978 253 6863 6865
124. A. Larsson B. M. Sjöberg EMBO J. 1986 5 2037 2040
125. J. M. Bollinger, Jr, PhD Thesis, Massachusetts Institute of Technology, 1993
126. C. L. Atkin L. Thelander P. Reichard G. Lang J. Biol. Chem. 1973 248 7464 7472
127. J. M. Bollinger, Jr.D. E. Edmondson B. H. Huynh J. Filley J. R. Norton J. Stubbe Science 1991 253 292 298
128. J. M. Bollinger, Jr.W. H. Tong N. Ravi B. H. Huynh D. E. Edmondson J. Stubbe J. Am. Chem. Soc. 1994 116 8024 8032
129. D. Yun R. Garcia-Serres B. M. Chicalese Y. H. An B. H. Huynh J. M. Bollinger, Jr Biochemistry 2007 46 1925 1932
130. M. Shanmugam P. E. Doan N. S. Lees J. Stubbe B. M. Hoffman J. Am. Chem. Soc. 2009 131 3370 3376
131. J. Stubbe P. Riggs-Gelasco Trends Biochem. Sci. 1998 23 438 443
132. C.-H. Wu W. Jiang C. Krebs J. Stubbe Biochemistry 2007 46 11577 11588
133. M. Uppsten M. Färnegårdh A. Jordan R. Eliasson H. Eklund U. Uhlin J. Mol. Biol. 2003 330 87 97
134. M. Eriksson A. Jordan H. Eklund Biochemistry 1998 37 13359 13369
135. G. Schimpff-Weiland H. Follmann G. Auling Biochem. Biophys. Res. Commun. 1981 102 1276 1282
136. A. Willing H. Follmann G. Auling Eur. J. Biochem. 1988 170 603 611
137. M. Högbom Y. Huque B. M. Sjöberg P. Nordlund Biochemistry 2002 41 1381 1389
138. A. K. Boal J. A. Cotruvo, Jr J. Stubbe A. C. Rosenzweig Science 2010 329 1526 1530
139. I. Roca E. Torrents M. Sahlin I. Gibert B. M. Sjöberg J. Bacteriol. 2008 190 4849 4858
140. J. A. Cotruvo, Jr J. Stubbe Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008 105 14383 14388
141. J. A. Cotruvo, Jr J. Stubbe Biochemistry 2011 50 1672 1681
142. Y. Zhang J. Stubbe Biochemistry 2011 50 5615 5623
143. M. Högbom J. Biol. Inorg. Chem. 2010 15 339 349
144. W. Jiang L. M. Hoffart C. Krebs J. M. Bollinger, Jr.Biochemistry 2007 46 8709 8716
145. W. Jiang D. Yun L. Saleh J. M. Bollinger, Jr C. Krebs Biochemistry 2008 47 13736 13744
146. J. M. Bollinger, Jr W. Jiang M. T. Green C. Krebs Curr. Opin. Struct. Biol. 2008 18 650 657
147. N. Voevodskaya F. Lendzian O. Sanganas A. Grundmeier A. Gräslund M. Haumann J. Biol. Chem. 2009 284 4555 4566
148. K. Roos P. E. M. Siegbahn Biochemistry 2009 48 1878 1887
149. T. Oka K. Udagawa S. Kinoshita J. Bacteriol. 1968 96 1760 1767
150. G. Auling M. Thaler H. Diekmann Arch. Microbiol. 1980 127 105 114
151. J. A. Cotruvo, Jr, PhD Thesis, Massachusetts Institute of Technology, 2012
152. A. Jordan E. Pontis M. Atta M. Krook I. Gibert J. Barbé P. Reichard Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1994 91 12892 12896
153. U. Griepenburg G. Lassmann G. Auling Free Radical Res. 1996 26 473 481
154. F. Fieschi E. Torrents L. Toulokhonova A. Jordan U. Hellman J. Barbé I. Gibert M. Karlsson B. M. Sjöberg J. Biol. Chem. 1998 273 4329 4337
155. B. Abbouni W. Oehlmann P. Stolle A. J. Pierik G. Auling Free Radical Res. 2009 43 943 950
156. P. Nordlund H. Eklund J. Mol. Biol. 1993 232 123 164
157. B. Kauppi B. B. Nielsen S. Ramaswamy I. K. Larsen M. Thelander L. Thelander H. Eklund J. Mol. Biol. 1996 262 706 720
158. M. Atta P. Nordlund A. Aberg H. Eklund M. Fontecave J. Biol. Chem. 1992 267 20682 20688
159. P. Stolle O. Barckhausen W. Oehlmann N. Knobbe C. Vogt A. J. Pierik N. Cox P. P. Schmidt E. J. Reijerse W. Lubitz G. Auling FEBS J. 2010 277 4849 4862
160. M. Crona E. Torrents Å. K. Rohr A. Hofer E. Furrer A. B. Tomter K. K. Andersson M. Sahlin B. M. Sjöberg J. Biol. Chem. 2011 286 33053 33060
161. A. B. Tomter G. Zoppellaro C. B. Bell, III A.-L. Barra N. H. Andersen E. I. Solomon K. K. Andersson PLoS One 2012 7 e33436
162. C. Shih and J. Stubbe, unpublished data
163. D. Hristova C.-H. Wu J. Stubbe Biochemistry 2008 47 3989 3999
164. C. D. Pericone S. Park J. A. Imlay J. N. Weiser J. Bacteriol. 2003 185 6815 6825
165. B. S. Pierce M. P. Hendrich J. Am. Chem. Soc. 2005 127 3613 3623
166. C.-H. Wu, PhD Thesis, Massachusetts Institute of Technology, 2009
167. W. H. Tong S. Chen S. G. Lloyd D. E. Edmondson B. H. Huynh J. Stubbe J. Am. Chem. Soc. 1996 118 2107 2108
168. D. Yun C. Krebs G. P. Gupta D. F. Iwig B. H. Huynh J. M. Bollinger, Jr Biochemistry 2002 41 981 990
169. N. J. Umback J. R. Norton Biochemistry 2002 41 3984 3990
170. A. Jordan E. Aragall I. Gibert J. Barbé Mol. Microbiol. 1996 19 777 790
171. F. Monje-Casas J. Jurado M. J. Prieto-Alamo A. Holmgren C. Pueyo J. Biol. Chem. 2001 276 18031 18037
172. J. P. McHugh F. Rodriguez-Quiñones H. Abdul-Tehrani D. A. Svistunenko R. K. Poole C. E. Cooper S. C. Andrews J. Biol. Chem. 2003 278 29478 29486
173. S. Gon M. J. Faulkner J. Beckwith Antioxid. Redox Signaling 2006 8 735 742
174. E. Massé S. Gottesman Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2002 99 4620 4625
175. N. Vassinova D. Kozyrev Microbiology (Reading, U. K.) 2000 146 3171 3182
176. A. Panosa I. Roca I. Gibert PLoS One 2010 5 e11328
177. D. G. Kehres M. L. Zaharik B. B. Finlay M. E. Maguire Mol. Microbiol. 2000 36 1085 1100
178. C. J. Schwartz J. L. Giel T. Patschkowski C. Luther F. J. Ruzicka H. Beinert P. J. Kiley Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2001 98 14895 14900
179. A. D. Nesbit J. L. Giel J. C. Rose P. J. Kiley J. Mol. Biol. 2009 387 28 41
180. M. L. Zaharik B. A. Vallance J. L. Puente P. Gros B. B. Finlay Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2002 99 15705 15710
181. E. Torrents I. Grinberg B. Gorovitz-Harris H. Lundström I. Borovok Y. Aharonowitz B. M. Sjöberg G. Cohen J. Bacteriol. 2007 189 5012 5021
182. M. J. Daly E. K. Gaidamakova V. Y. Matrosova A. Vasilenko M. Zhai A. Venkateswaran M. Hess M. V. Omelchenko H. M. Kostandarithes K. S. Makarova L. P. Wackett J. K. Fredrickson D. Ghosal Science 2004 306 1025 1028
183. M. J. Daly E. K. Gaidamakova V. Y. Matrosova J. G. Kiang R. Fukumoto D.-Y. Lee N. B. Wehr G. A. Viteri B. S. Berlett R. L. Levine PLoS One 2010 5 e12570
184. F. S. Ezra D. S. Lucas R. V. Mustacich A. F. Russell Biochemistry 1983 22 3841 3849
185. O. Makhlynets and J. Stubbe, unpublished data
186. F. E. Jacobsen K. M. Kazmierczak J. P. Lisher M. E. Winkler D. P. Giedroc Metallomics 2011 3 38 41
187. J. T. Wan J. T. Jarrett Arch. Biochem. Biophys. 2002 406 116 126
188. K. Kobayashi S. D. Ehrlich A. Albertini G. Amati K. K. Andersen M. Arnaud K. Asai S. Ashikaga S. Aymerich P. Bessieres F. Boland S. C. Brignell S. Bron K. Bunai J. Chapuis L. C. Christiansen A. Danchin M. Debarbouille E. Dervyn E. Deuerling K. Devine S. K. Devine O. Dreesen J. Errington S. Fillinger S. J. Foster Y. Fujita A. Galizzi R. Gardan C. Eschevins T. Fukushima K. Haga C. R. Harwood M. Hecker D. Hosoya M. F. Hullo H. Kakeshita D. Karamata Y. Kasahara F. Kawamura K. Koga P. Koski R. Kuwana D. Imamura M. Ishimaru S. Ishikawa I. Ishio D. Le Coq A. Masson C. Mauel R. Meima R. P. Mellado A. Moir S. Moriya E. Nagakawa H. Nanamiya S. Nakai P. Nygaard M. Ogura T. Ohanan M. O'Reilly M. O'Rourke Z. Pragai H. M. Pooley G. Rapoport J. P. Rawlins L. A. Rivas C. Rivolta A. Sadaie Y. Sadaie M. Sarvas T. Sato H. H. Saxild E. Scanlan W. Schumann J. Seegers J. Sekiguchi A. Sekowska S. J. Seror M. Simon P. Stragier R. Studer H. Takamatsu T. Tanaka M. Takeuchi H. B. Thomaides V. Vagner J. M. van Dijl K. Watabe A. Wipat H. Yamamoto M. Yamamoto Y. Yamamoto K. Yamane K. Yata K. Yoshida H. Yoshikawa U. Zuber N. Ogasawara Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2003 100 4678 4683
189. P. Xu X. Ge L. Chen X. Wang Y. Dou J. Z. Xu J. R. Patel V. Stone M. Trinh K. Evans T. Kitten D. Bonchev G. A. Buck Sci. Rep. 2011 1 125
190. L. M. Dassama A. K. Boal C. Krebs A. C. Rosenzweig J. M. Bollinger, Jr J. Am. Chem. Soc. 2012 134 2520 2523
191. N. Voevodskaya F. Lendzian A. Ehrenberg A. Gräslund FEBS Lett. 2007 581 3351 3355
192. C. S. Andersson M. Öhrström A. Popović-Bijelić A. Gräslund P. Stenmark M. Högbom J. Am. Chem. Soc. 2012 134 123 125
193. J. Plönzig G. Auling Arch. Microbiol. 1987 146 396 401
194. A. Cvetkovic A. L. Menon M. P. Thorgersen J. W. Scott F. L. Poole Ii F. E. Jenney, Jr W. A. Lancaster J. L. Praissman S. Shanmukh B. J. Vaccaro S. A. Trauger E. Kalisiak J. V. Apon G. Siuzdak S. M. Yannone J. A. Tainer M. W. W. Adams Nature 2010 466 779 782
195. D. Raimunda T. Khare C. Giometti S. Vogt J. M. Argüello L. Finney Metallomics 2012 4 921 927