Theoretical studies of chromophore maturation in the wild-type green fluorescent protein: ONIOM(DFT:MM) investigation of the mechanism of cyclization

Journal of Physical Chemistry B

Volumn 116, Issue 4, 2012, Pages 1426-1436

  Ma, Yingying ^a,b   Sun, Qiao ^b   Li, Zhen ^b   Yu, Jian Guo ^a   Smith, Sean C ^b,c  

^a BEIJING NORMAL UNIVERSITY   (China)

^b UNIVERSITY OF QUEENSLAND   (Australia)

^c OAK RIDGE NATIONAL LABORATORY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

AMIDES; CARBON; CHROMOPHORES; DEPROTONATION; FLUORESCENCE; GENE ENCODING; HYDROGEN; HYDROGEN BONDS; MOLECULAR DYNAMICS; MOLECULAR MODELING; PROTEINS; PROTON TRANSFER; REACTION KINETICS;

AUTOCATALYTIC FORMATION; CHARGE TRANSFER PROCESS; CLUSTER MODELS; GREEN FLUORESCENCE; GREEN FLUORESCENT PROTEIN; HYDROGEN BONDING NETWORK; LOWER ENERGIES; RATE-LIMITING STEPS; REACTION MECHANISM; THEORETICAL STUDY; WILD TYPES; X RAY DATA;

CYCLIZATION;

EID: 84863012469     PISSN: 15206106     EISSN: 15205207     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jp208749v     Document Type: Article

References (66)

1. Heim, R.; Prasher, D. C.; Tsien, R. Y. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1994, 91, 12501
2. Cubitt, A. B.; Heim, R.; Adams, S. R.; Boyd, A. E.; Gross, L. A.; Tsien, R. Y. Trends Biochem. Sci. 1995, 20, 448
3. Orm, M.; Cubitt, A. B.; Kallio, K.; Gross, L. A.; Tsien, R. Y.; Remington, S. J. Science 1996, 273, 1392
4. Zimmer, M. Chem. Rev. 2002, 102, 759
5. Giepmans, B. N. G.; Adams, S. R.; Ellisman, M. H.; Tsien, R. Y. Science 2006, 312, 217
6. Niwa, H.; Inouye, S.; Hirano, T.; Matsuno, T.; Kojima, S.; Kubota, M.; Ohashi, M.; Tsuji, F. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1996, 93, 13617
7. Wang, S. F.; Smith, S. C. Chem. Phys. 2006, 326, 204
8. Wang, S. F.; Smith, S. C. J. Phys. Chem. B 2006, 110, 5084
9. Wang, S. F.; Smith, S. C. Phys. Chem. Chem. Phys. 2007, 9, 452
10. Zhang, H.; Smith, S. C. J. Theor. Comput. Chem. 2007, 6, 789
11. Zhang, H.; Wang, S. F.; Sun, Q.; Smith, S. C. Phys. Chem. Chem. Phys. 2009, 11, 8422
12. Sun, Q.; Doerr, M.; Li, Z.; Smith, S. C.; Thiel, W. Phys. Chem. Chem. Phys. 2010, 12, 2450
13. Vendrell, O.; Gelabert, R.; Moreno, M.; Lluch, J. M. J. Chem. Theory Comput. 2008, 4, 1138
14. Vendrell, O.; Gelabert, R.; Moreno, M.; Lluch, J. M. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 5500
15. Vendrell, O.; Gelabert, R.; Moreno, M.; Lluch, J. M. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 3564
16. Olsen, S.; Smith, S. C. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 8677
17. Olsen, S.; Smith, S. C. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 2054
18. Olsen, S.; Smith, S. C. Chem. Phys. Lett. 2006, 426, 159
19. Olsen, S.; Prescott, M.; Wilmann, P.; Battad, J.; Rossjohn, J.; Smith, S. C. Chem. Phys. Lett. 2006, 420, 507
20. Reuter, N.; Lin, H.; Thiel, W. J. Phys. Chem. B 2002, 106, 6310
21. Schäfer, L. V.; Groenhof, G.; Boggio-Pasqua, M.; Robb, M. A.; Grubmüller, H. PLoS Comput Biol 2008, 4, e1000034
22. Schäfer, L. V.; Gerrit, G.; Klingen, A. R.; Ullmann, G. M.; Martial, B.-P.; Robb, M. A.; Helmut, G. Angew. Chem., Int. Ed. 2007, 46, 530
23. Zhang, H.; Sun, Q.; Wang, S.; Olsen, S.; Smith, S. C. Theoretical studies of Green and Red Fluorescent Proteins. In Hydrogen Bonding and Transfer in the Excited State; John Wiley & Sons, Ltd: New York, 2011; p 815.
24. Sun, Q.; Wang, S. F.; Zhang, H.; Li, Z.; Pifisterer, C.; Fischer, S.; Nanbu, S.; Smith, S. C. Aust. J. Chem. 2010, 63, 363
25. Andresen, M.; Wahl, M. C.; Stiel, A. C.; Grater, F.; Schafer, L. V.; Trowitzsch, S.; Weber, G.; Eggeling, C.; Grubmüller, H.; Hell, S. W.; Jakobs, S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 13070
26. Day, R. N.; Davidson, M. W. Chem. Soc. Rev. 2009, 38, 2887
27. Lemay, N. P.; Morgan, A. L.; Archer, E. J.; Dickson, L. A.; Megley, C. M.; Zimmer, M. Chem. Phys. 2008, 348, 152
28. Crameri, A.; W., E. A.; Tate, E.; Stemmer., W. P. C. Nat. Biotechnol. 1996, 14
29. Iizuka, R.; Yamagishi-Shirasaki, M.; Funatsu, T. Anal. Biochem. 2011, 414, 173
30. Reid, B. G.; F., G. C. Biochemistry 1997, 36, 6786
31. Per, E. M. S.; Maria, W.; Marc, Z. Int. J. Quantum Chem. 2001, 81, 169
32. Barondeau, D. P.; Hitomi, C.; Kassmann, C. J.; Tainer, J. A.; Getzoff, E. D. Biochemistry 2005, 44, 16211
33. Barondeau, D. P.; Kassmann, C. J.; Tainer, J. A.; Getzoff, E. D. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 3118
34. Barondeau, D. P.; Kassmann, C. J.; Tainer, J. A.; Getzoff, E. D. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 4685
35. Barondeau, D. P.; Putnam, C. D.; Kassmann, C. J.; Tainer, J. A.; Getzoff, E. D. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 12111
36. Barondeau, D. P.; Tainer, J. A.; Getzoff, E. D. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 3166
37. Kassmann, C. J.; Tainer, J. A.; Getzoff, E. D. Biochemistry 2005, 44, 1960
38. Huffman, H. A.; Phail, M. E.; Wachter, R. M. Biochemistry 2004, 43, 4464
39. Patel, H. N.; Wachter, R. M. Biochemistry 2005, 44, 8303
40. Sniegowski, J. A.; Lappe, J. W.; Patel, H. N.; Huffman, H. A.; Wachter, R. M. J. Biol. Chem. 2005, 280, 26248
41. Sniegowski, J. A.; Phail, M. E.; Wachter, R. M. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2005, 332, 657
42. Wachter, R. M. Acc. Chem. Res. 2007, 40, 120
43. Wachter, R. M. Mechanistic aspects of GFP chromophore biogenesis. Genetically Engineered Probes for Biomedical Applications; SPIE: San Jose, CA, USA, 2006.
44. Zhang, L.; Chan, N. H.; Dorrestein, P. C.; Wachter, R. M. Biochemistry 2008, 47, 10111
45. Zhang, L.; Patel, H. N.; Lappe, J. W.; Wachter, R. M. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 4766
46. Craggs, T. D. Chem. Soc. Rev. 2009, 38, 2865
47. Ma, Y. Y.; Sun, Q.; Zhang, H.; Peng, L.; Yu, J.-G.; Smith, S. C. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 9698
48. Guex, N.; Peitsch, M. C. Electrophoresis 1997, 18, 2714
49. Jorgensen, W. L.; Chandrasekhar, J.; Madura, J. D.; Impey, R. W.; Klein, M. L. J. Chem. Phys. 1983, 79, 926
50. A., C. D.; A., D. T.; Cheatham, T. E., III; Simmerling, C. L.; Wang, J.; Duke, R. E.; Luo, R.; Merz, K. M.; Pearlman, D. A.; Crowley, M.; Walker, R. C.; Zhang, W.; Wang, B.; Hayik, H.; Roitberg, A.; Seabra, G.; Wong, K. F.; Paesani, F.; Wu, X.; Brozell, S.; Tsui, V.; Gohlke, H.; Yang, L.; Tan, C.; Mongan, J.; Hornak, V.; Cui, G.; Beroza, P.; Mathews, D. H.; Schafmeister, C.; Ross, W. S.; Kollman, P. A. AMBER 9; University of California: San Francisco, 2006.
51. Maseras, F.; Morokuma, K. J. Comput. Chem. 1995, 16, 1170
52. Humbel, S.; Sieber, S.; Morokuma, K. J. Chem. Phys. 1996, 105, 1959
53. Matsubara, T.; Sieber, S.; Morokuma, K. Int. J. Quantum Chem. 1996, 60, 1101
54. Svensson, M.; Humbel, S.; Froese, R. D. J.; Matsubara, T.; Sieber, S.; Morokuma, K. J. Phys. Chem. 1996, 100, 19357
55. Svensson, M.; Humbel, S.; Morokuma, K. J. Chem. Phys. 1996, 105, 3654
56. Vreven, T.; Morokuma, K. J. Comput. Chem. 2000, 21, 1419
57. Dapprich, S.; Komáromi, I.; Byun, K. S.; Morokuma, K.; Frisch, M. J. THEOCHEM 1999, 461-462, 1
58. Vreven, T.; Byun, K. S.; Komáromi, I.; Dapprich, S.; Montgomery, J. A.; Morokuma, K.; Frisch, M. J. J. Chem. Theory Comput. 2006, 2, 815
59. Singh, U. C.; Kollman, P. A. J. Comput. Chem. 1986, 7, 718
60. Field, M. J.; Bash, P. A.; Karplus, M. J. Comput. Chem. 1990, 11, 700
61. Becke, A. D. J. Chem. Phys. 1993, 98, 5648
62. Lee, C.; Yang, W.; Parr, R. G. Phys. Rev. B 1988, 37, 785
63. Cornell, W. D.; Cieplak, P.; Bayly, C. I.; Gould, I. R.; Merz, K. M.; Ferguson, D. M.; Spellmeyer, D. C.; Fox, T.; Caldwell, J. W.; Kollman, P. A. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 5179
64. Vreven, T.; Frisch, M. J.; Kudin, K. N.; Schlegel, H. B.; Morokuma, K. Mol. Phys. 2006, 104, 701
65. Frisch, M. J.; Trucks, G. W.; Schlegel, H. B.; Scuseria, G. E.; Robb, M. A.; Cheeseman, J. R.; Scalmani, G.; Barone, V.; Mennucci, B.; Petersson, G. A.; Nakatsuji, H.; Caricato, M.; Li, X.; Hratchian, H. P.; Izmaylov, A. F.; Bloino, J.; Zheng, G.; Sonnenberg, J. L.; Hada, M.; Ehara, M.; Toyota, K.; Fukuda, R.; Hasegawa, J.; Ishida, M.; Nakajima, T.; Honda, Y.; Kitao, O.; Nakai, H.; Vreven, T.; Montgomery, Jr., J. A.; Peralta, J. E.; Ogliaro, F.; Bearpark, M.; Heyd, J. J.; Brothers, E.; Kudin, K. N.; Staroverov, V. N.; Kobayashi, R.; Normand, J.; Raghavachari, K.; Rendell, A.; Burant, J. C.; Iyengar, S. S.; Tomasi, J.; Cossi, M.; Rega, N.; Millam, N. J.; Klene, M.; Knox, J. E.; Cross, J. B.; Bakken, V.; Adamo, C.; Jaramillo, J.; Gomperts, R.; Stratmann, R. E.; Yazyev, O.; Austin, A. J.; Cammi, R.; Pomelli, C.; Ochterski, J. W.; Martin, R. L.; Morokuma, K.; Zakrzewski, V. G.; Voth, G. A.; Salvador, P.; Dannenberg, J. J.; Dapprich, S.; Daniels, A. D.; Farkas, Ö.; Foresman, J. B.; Ortiz, J. V.; Cioslowski, J.; Fox, D. J. Gaussian 09, Revision A.02; Gaussian, Inc.: Wallingford CT, 2009.
66. Yang, F.; Moss, L. G.; Phillips, G. N., Jr. Nat. Biotechnol. 1996, 14, 1246