Dynamics of metastable β-hairpin structures in the folding nucleus of amyloid β-protein

Journal of Physical Chemistry B

Volumn 116, Issue 22, 2012, Pages 6311-6325

  Cruz, L ^a   Rao, J Srinivasa ^a   Teplow, D B ^b   Urbanc, B ^a  

^a DREXEL UNIVERSITY   (United States)

^b UNIVERSITY OF CALIFORNIA   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

AMINO ACIDS; COMPUTER SIMULATION; DYNAMICS; GLYCOPROTEINS; MOLECULAR DYNAMICS; PEPTIDES;

ALZHEIMER'S DISEASE; AVERAGE NUMBERS; CEREBRAL AMYLOID ANGIOPATHY; CONSTANT TEMPERATURE; CRITICAL STEPS; EXPLICIT WATER; FOLDING NUCLEI; HAIRPIN STRUCTURES; HYDROGEN BOND NETWORKS; HYDROPHOBIC PACKING; IN-VIVO; ISOFORMS; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATIONS; SIDE-CHAINS;

HYDROGEN BONDS;

EID: 84861843666     PISSN: 15206106     EISSN: 15205207     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jp301619v     Document Type: Article

References (107)

1. Hardy, J.; Selkoe, D. J. Science 2002, 297, 353
2. Hardy, J.; Allsop, D. Trends Pharmacol. Sci. 1991, 12, 383
3. Pike, C. J.; Walencewicz, A. J.; Glabe, C. G.; Cotman, C. W. Brain Res. 1991, 563, 311
4. Hardy, J. A.; Higgins, G. A. Science 1992, 256, 184
5. Kirkitadze, M. D.; Bitan, G.; Teplow, D. B. J. Neurosci. Res. 2002, 69, 567
6. Lambert, M. P.; Barlow, A. K.; Chromy, B. A.; Edwards, C.; Freed, R.; Liosatos, M.; Morgan, T. E.; Rozovsky, I.; Trommer, B.; Viola, K. L.; Wals, P.; Zhang, C.; Finch, C. E.; Krafft, G. A.; Klein, W. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1998, 95, 6448
7. Walsh, D. M.; Klyubin, I.; Shankar, G. M.; Townsend, M.; Fadeeva, J. V.; Betts, V.; Podlisny, M. B.; Cleary, J. P.; Ashe, K. H.; Rowan, M. J.; Selkoe, D. J. Biochem. Soc. Trans. 2005, 33, 1087
8. Klein, W. L.; Stine, W. B.; Teplow, D. B. Neurobiol. Aging 2004, 25, 569
9. Teplow, D. B.; Lazo, N. D.; Bitan, G.; Bernstein, S.; Wyttenbach, T.; Bowers, M. T.; Baumketner, A.; Shea, J. E.; Urbanc, B.; Cruz, L.; Borreguero, J.; Stanley, H. E. Acc. Chem. Res. 2006, 39, 635
10. Haass, C.; Selkoe, D. J. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2007, 8, 101
11. Roychaudhuri, R.; Yang, M.; Hoshi, M. M.; Teplow, D. B. J. Biol. Chem. 2009, 284, 4749
12. Walsh, D. M.; Selkoe, D. J. J. Neurochem. 2007, 101, 1172
13. Lesne, S.; Koh, M. T.; Kotilinek, L.; Kayed, R.; Glabe, C. G.; Yang, A.; Gallagher, M.; Ashe, K. H. Nature 2006, 440, 352
14. Urbanc, B.; Cruz, L.; Teplow, D.; Stanley, H. E. Curr. Alzheimer Res. 2006, 3, 493
15. Fink, A. L. Curr. Opin. Struct. Biol. 2005, 15, 35
16. Uversky, V. N. Protein Sci. 2002, 11, 739
17. Bitan, G.; Lomakin, A.; Teplow, D. B. J. Biol. Chem. 2001, 276, 35176
18. Teplow, D. B. Preparation of amyloid β-protein for structural and functional studies. Amyloid, Prions, and Other Protein Aggregates, Pt C; Elsevier Academic Press Inc: San Diego, CA, 2006; Vol. 413, p 20.
19. Ono, K.; Condron, M. M.; Teplow, D. B. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 14745
20. Lee, J. P.; Stimson, E. R.; Ghilardi, J. R.; Mantyh, P. W.; Lu, Y. A.; Felix, A. M.; Llanos, W.; Behbin, A.; Cummings, M.; Vancriekinge, M.; Timms, W.; Maggio, J. E. Biochemistry 1995, 34, 5191
21. Zhang, S.; Iwata, K.; Lachenmann, M. J.; Peng, J. W.; Li, S.; Stimson, E. R.; Lu, Y.; Felix, A. M.; Maggio, J. E.; Lee, J. P. J. Struct. Biol. 2000, 130, 130
22. Riek, R.; Guntert, P.; Dobeli, H.; Wipf, B.; Wuthrich, K. Eur. J. Biochem. 2001, 268, 5930
23. Hou, L. M.; Shao, H. Y.; Zhang, Y. B.; Li, H.; Menon, N. K.; Neuhaus, E. B.; Brewer, J. M.; Byeon, I. J. L.; Ray, D. G.; Vitek, M. P.; Iwashita, T.; Makula, R. A.; Przybyla, A. B.; Zagorski, M. G. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 1992
24. Serpell, L. C. Biochim. Biophys. Acta, Mol. Basis Dis. 2000, 1502, 16
25. Wei, G. H.; Shea, J. E. Biophys. J. 2006, 91, 1638
26. Zanuy, D.; Ma, B. Y.; Nussinov, R. Biophys. J. 2003, 84, 1884
27. Klimov, D. K.; Thirumalai, D. Structure 2003, 11, 295
28. Favrin, G.; Irback, A.; Mohanty, S. Biophys. J. 2004, 87, 3657
29. Santini, S.; Wei, G. H.; Mousseau, N.; Derreumaux, P. Structure 2004, 12, 1245
30. Ma, B. Y.; Nussinov, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 14126
31. Balbach, J. J.; Ishii, Y.; Antzutkin, O. N.; Leapman, R. D.; Rizzo, N. W.; Dyda, F.; Reed, J.; Tycko, R. Biochemistry 2000, 39, 13748
32. Baumketner, A.; Shea, J. E. J. Mol. Biol. 2007, 366, 275
33. Melquiond, A.; Dong, X.; Mousseau, N.; Derreumaux, P. Curr. Alzheimer Res. 2008, 5, 244
34. Baumketner, A.; Shea, J. E. J. Mol. Biol. 2006, 362, 567
35. Baumketner, A.; Krone, M. G.; Shea, J. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 6027
36. Chebaro, Y.; Mousseau, N.; Derreumaux, P. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 7668
37. Wise-Scira, O.; Xu, L.; Kitahara, T.; Perry, G.; Coskuner, O. J. Chem. Phys. 2011, 135
38. Lazo, N. D.; Grant, M. A.; Condron, M. C.; Rigby, A. C.; Teplow, D. B. Protein Sci. 2005, 14, 1581
39. Baumketner, A.; Bernstein, S. L.; Wyttenbach, T.; Lazo, N. D.; Teplow, D. B.; Bowers, M. T.; Shea, J. E. Protein Sci. 2006, 15, 1239
40. Chen, W.; Mousseau, N.; Derreumaux, P. J. Chem. Phys. 2006, 125, 084911
41. Cruz, L.; Urbanc, B.; Borreguero, J. M.; Lazo, N. D.; Teplow, D. B.; Stanley, H. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 18258
42. Borreguero, J. M.; Urbanc, B.; Lazo, N. D.; Buldyrev, S. V.; Teplow, D. B.; Stanley, H. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 6015
43. Fawzi, N. L.; Phillips, A. H.; Ruscio, J. Z.; Doucleff, M.; Wemmer, D. E.; Head-Gordon, T. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 6145
44. Murakami, K.; Irie, K.; Morimoto, A.; Ohigashi, H.; Shindo, M.; Nagao, M.; Shimizu, T.; Shirasawa, T. J. Biol. Chem. 2003, 278, 46179
45. Grabowski, T. J.; Cho, H. S.; Vonsattel, J. P. G.; Rebeck, G. W.; Greenberg, S. M. Ann. Neurol. 2001, 49, 697
46. Nilsberth, C.; Westlind-Danielsson, A.; Eckman, C. B.; Condron, M. M.; Axelman, K.; Forsell, C.; Stenh, C.; Luthman, J.; Teplow, D. B.; Younkin, S. G.; Naslund, J.; Lannfelt, L. Nat. Neurosci. 2001, 4, 887
47. Kamino, K.; Orr, H. T.; Payami, H.; Wijsman, E. M.; Alonso, M. E.; Pulst, S. M.; Anderson, L.; Odahl, S.; Nemens, E.; White, J. A.; Sadovnick, A. D.; Ball, M. J.; Kaye, J.; Warren, A.; McInnis, M.; Antonarakis, S. E.; Korenberg, J. R.; Sharma, V.; Kukull, W.; Larson, E.; Heston, L. L.; Martin, G. M.; Bird, T. D.; Schellenberg, G. D. Am. J. Hum. Genet. 1992, 51, 998
48. Vanbroeckhoven, C.; Haan, J.; Bakker, E.; Hardy, J. A.; Vanhul, W.; Wehnert, A.; Vegtervandervlis, M.; Roos, R. A. C. Science 1990, 248, 1120
49. Levy, E.; Carman, M. D.; Fernandezmadrid, I. J.; Power, M. D.; Lieberburg, I.; Vanduinen, S. G.; Bots, G.; Luyendijk, W.; Frangione, B. Science 1990, 248, 1124
50. Dahlgren, K. N.; Manelli, A. M.; Stine, W. B.; Baker, L. K.; Krafft, G. A.; LaDu, M. J. J. Biol. Chem. 2002, 277, 32046
51. Grant, M. A.; Lazo, N. D.; Lomakin, A.; Condron, M. M.; Arai, H.; Yamin, G.; Rigby, A. C.; Teplow, D. B. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 16522
52. Krone, M. G.; Baumketner, A.; Bernstein, S. L.; Wyttenbach, T.; Lazo, N. D.; Teplow, D. B.; Bowers, M. T.; Shea, J. E. J. Mol. Biol. 2008, 381, 221
53. Murray, M. M.; Krone, M. G.; Bernstein, S. L.; Baumketner, A.; Condron, M. M.; Lazo, N. D.; Teplow, D. B.; Wyttenbach, T.; Shea, J. E.; Bowers, M. T. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 6041
54. Petkova, A. T.; Ishii, Y.; Balbach, J. J.; Antzutkin, O. N.; Leapman, R. D.; Delaglio, F.; Tycko, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 16742
55. Luhrs, T.; Ritter, C.; Adrian, M.; Riek-Loher, D.; Bohrmann, B.; Doeli, H.; Schubert, D.; Riek, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 17342
56. Flock, D.; Colacino, S.; Colombo, G.; Di Nola, A. Proteins: Struct., Funct., Bioinf. 2006, 62, 183
57. Sgourakis, N. G.; Yan, Y. L.; McCallum, S. A.; Wang, C. Y.; Garcia, A. E. J. Mol. Biol. 2007, 368, 1448
58. Yang, M. F.; Teplow, D. B. J. Mol. Biol. 2008, 384, 450
59. Mitternacht, S.; Staneva, I.; Hard, T.; Irback, A. Proteins: Struct., Funct., Bioinf. 2010, 78, 2600
60. Urbanc, B.; Cruz, L.; Yun, S.; Buldyrev, S. V.; Bitan, G.; Teplow, D. B.; Stanley, H. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 17345
61. Lam, A. R.; Teplow, D. B.; Stanley, H. E.; Urbanc, B. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 17413
62. Urbanc, B.; Betnel, M.; Cruz, L.; Bitan, G.; Teplow, D. B. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 4266
63. Anand, P.; Nandel, F. S.; Hansmann, U. H. E. J. Chem. Phys. 2008, 128, 165102
64. Baumketner, A.; Bernstein, S. L.; Wyttenbach, T.; Bitan, G.; Teplow, D. B.; Bowers, M. T.; Shea, J. E. Protein Sci. 2006, 15, 420
65. Sciarretta, K. L.; Gordon, D. J.; Petkova, A. T.; Tycko, R.; Meredith, S. C. Biochemistry 2005, 44, 6003
66. Sandberg, A.; Luheshi, L. M.; Sollvander, S.; de Barros, T. P.; Macao, B.; Knowles, T. P. J.; Biverstal, H.; Lendel, C.; Ekholm-Petterson, F.; Dubnovitsky, A.; Lannfelt, L.; Dobson, C. M.; Hard, T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2010, 107, 15595
67. Ma, B. Y.; Nussinov, R. Biophys. J. 2006, 90, 3365
68. Hammarstrom, P.; Wiseman, R. L.; Powers, E. T.; Kelly, J. W. Science 2003, 299, 713
69. Jorgensen, W. L.; Madura, J. D. Mol. Phys. 1985, 56, 1381
70. Kaminski, G. A.; Friesner, R. A.; Tirado-Rives, J.; Jorgensen, W. L. J. Phys. Chem. B 2001, 105, 6474
71. Berendsen, H. J. C.; Vanderspoel, D.; Vandrunen, R. Comput. Phys. Commun. 1995, 91, 43
72. Lindahl, E.; Hess, B.; van der Spoel, D. J. Mol. Model. 2001, 7, 306
73. Berendsen, H. J. C.; Postma, J. P. M.; Vangunsteren, W. F.; Dinola, A.; Haak, J. R. J. Chem. Phys. 1984, 81, 3684
74. Miyamoto, S.; Kollman, P. A. J. Comput. Chem. 1992, 13, 952
75. Hess, B.; Bekker, H.; Berendsen, H. J. C.; Fraaije, J. J. Comput. Chem. 1997, 18, 1463
76. Essmann, U.; Perera, L.; Berkowitz, M. L.; Darden, T.; Lee, H.; Pedersen, L. G. J. Chem. Phys. 1995, 103, 8577
77. Bussi, G.; Donadio, D.; Parrinello, M. J. Chem. Phys. 2007, 126
78. Marqusee, S.; Baldwin, R. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1987, 84, 8898
79. Sanner, M. F.; Olson, A. J.; Spehner, J. C. Biopolymers 1996, 38, 305
80. Humphrey, W.; Dalke, A.; Schulten, K. J. Mol. Graphics 1996, 14, 33
81. Frishman, D.; Argos, P. Proteins 1995, 23, 566
82. Daura, X.; Gademann, K.; Jaun, B.; Seebach, D.; van Gunsteren, W. F.; Mark, A. E. Angew. Chem., Int. Ed. 1999, 38, 236
83. Kumar, S.; Nussinov, R. J. Mol. Biol. 1999, 293, 1241
84. Ruscio, J. Z.; Fawzi, N. L.; Head-Gordon, T. J. Comput. Chem. 2010, 31, 620
85. Ball, K. A.; Phillips, A. H.; Nerenberg, P. S.; Fawzi, N. L.; Wemmer, D. E.; Head-Gordon, T. Biochemistry 2011, 50, 7612
86. Tarus, B.; Straub, J. E.; Thirumalai, D. J. Mol. Biol. 2008, 379, 815
87. Luttmann, E.; Fels, G. Chem. Phys. 2006, 323, 138
88. Munoz, V.; Thompson, P. A.; Hofrichter, J.; Eaton, W. A. Nature 1997, 390, 196
89. Karplus, M. J. Phys. Chem. B 2000, 104, 11
90. Ferrara, P.; Apostolakis, J.; Caflisch, A. J. Phys. Chem. B 2000, 104, 5000
91. Zheng, W. H.; Andrec, M.; Gallicchio, E.; Levy, R. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 15340
92. Zuckerman, D. M. Equilibrium sampling in biomolecular simulations. In Annual Review of Biophysics; Rees, D. C.; Dill, K. A.; Williamson, J. R., Eds.; Annual Reviews: Palo Alto, CA, 2011; Vol. 40, p 41.
93. Denschlag, R.; Lingenheil, M.; Tavan, P. Chem. Phys. Lett. 2008, 458, 244
94. Beck, D. A. C.; White, G. W. N.; Daggett, V. J. Struct. Biol. 2007, 157, 514
95. Antzutkin, O. N.; Leapman, R. D.; Balbach, J. J.; Tycko, R. Biochemistry 2002, 41, 15436
96. Hoyer, W.; Gronwall, C.; Jonsson, A.; Stahl, S.; Hard, T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 5099
97. Reddy, G.; Straub, J. E.; Thirumalai, D. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 1162
98. Walsh, D. M.; Lomakin, A.; Benedek, G. B.; Condron, M. M.; Teplow, D. B. J. Biol. Chem. 1997, 272, 22364
99. Eisenhauer, P. B.; Johnson, R. J.; Wells, J. M.; Davies, T. A.; Fine, R. E. J. Neurosci. Res. 2000, 60, 804
100. Tomidokoro, Y.; Rostagno, A.; Neubert, T. A.; Lu, Y.; Rebeck, G. W.; Frangione, B.; Greenberg, S. M.; Ghiso, J. Am. J. Pathol. 2010, 176, 1841
101. Van Nostrand, W. E.; Melchor, J. P.; Cho, H. S.; Greenberg, S. M.; Rebeck, G. W. J. Biol. Chem. 2001, 276, 32860
102. Bornebroek, M.; Haan, J.; Roos, R. A. C. Amyloid-Int. J. Exp. Clin. Investig. 1999, 6, 215
103. Paivio, A.; Jarvet, J.; Graslund, A.; Lannfelt, L.; Westlind-Danielsson, A. J. Mol. Biol. 2004, 339, 145
104. Whalen, B. M.; Selkoe, D. J.; Hartley, D. M. Neurobiol. Dis. 2005, 20, 254
105. Zameer, A.; Schulz, P.; Wang, M. S.; Sierks, M. R. Biochemistry 2006, 45, 11532
106. Legleiter, J.; Czilli, D. L.; Gitter, B.; DeMattos, R. B.; Holtzman, D. M.; Kowalewski, T. J. Mol. Biol. 2004, 335, 997
107. Liu, R. T.; Yuan, B.; Emadi, S.; Zameer, A.; Schulz, P.; McAllister, C.; Lyubchenko, Y.; Goud, G.; Sierks, M. R. Biochemistry 2004, 43, 6959