Solution NMR Studies of the Aβ(1-40) and Aβ(1-42) Peptides Establish that the Met35 Oxidation State Affects the Mechanism of Amyloid Formation

Journal of the American Chemical Society

Volumn 126, Issue 7, 2004, Pages 1992-2005

  Hou, Liming ^a   Shao, Haiyan ^a   Zhang, Yongbo ^a   Li, Hua ^a   Menon, Nanda K ^a   Neuhaus, Elizabeth B ^b   Brewer, John M ^b   Byeon, In Ja L ^c   Ray, Dale G ^a   Vitek, Michael P ^d   Iwashita, Takashi ^e   Makula, Ronald A ^b   Przybyla, Alan B ^b   Zagorski, Michael G ^a  

^a CASE WESTERN RESERVE UNIVERSITY   (United States)

^b UNIVERSITY OF GEORGIA   (United States)

^c OHIO STATE UNIVERSITY   (United States)

^d DUKE UNIVERSITY MEDICAL CENTER   (United States)

^e SUNTORY INSTITUTE FOR BIOORGANIC RESEARCH   (Japan)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ELECTROSTATICS; HYDROPHOBICITY; MONOMERS; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; OXIDATION; PATHOLOGY; PH EFFECTS; THERMAL EFFECTS;

CHEMICAL SHIFTS; FIBRILLATION; PATHOGENESIS;

BIOCHEMISTRY;

AMYLOID; PEPTIDE;

ALZHEIMER DISEASE; ARTICLE; CARBON NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; HYDROPHOBICITY; MONITORING; NEUROFIBRILLARY TANGLE; PEPTIDE ANALYSIS; PROTEIN AGGREGATION; PROTEIN ASSEMBLY; PROTON NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; RESIDUE ANALYSIS;

AMINO ACID SEQUENCE; AMYLOID; AMYLOID BETA-PROTEIN; HYDROPHOBICITY; METHIONINE; MODELS, MOLECULAR; MOLECULAR SEQUENCE DATA; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE, BIOMOLECULAR; OXIDATION-REDUCTION; PEPTIDE FRAGMENTS; PROTEIN STRUCTURE, SECONDARY; SOLUTIONS;

EID: 10744219665     PISSN: 00027863     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja036813f     Document Type: Article

References (80)

1. Conway, K. A.; Baxter, E. W.; Felsenstein, K. M.; Reitz, A. B. Curr. Pharm. Des. 2003, 9, 427-447.
2. Trojanowski, J. Q.; Lee, V. M. Ann. N.Y. Acad. Sci. 2000, 924, 62-67.
3. Kirschner, D. A.; Abraham, C.; Selkoe, D. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1986, 83, 503-507.
4. Benzinger, T. L.; Gregory, D. M.; Burkoth, T. S.; Miller-Auer, H.; Lynn, D. G.; Botto, R. E.; Meredith, S. C. Biochemistry 2000, 39, 3491-3499.
5. Petkova, A. T.; Ishii, Y.; Balbach, J. J.; Antzutkin, O. N.; Leapman, R. D.; Delaglio, F.; Tycko, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 16742-16747.
6. Wetzel, R. Adv. Protein Chem. 1997, 50, 183-242.
7. Fink, A. L. Fold Des. 1998, 3, R9-23.
8. Thirumalai, D.; Klimov, D.; Dima, R. Curr. Opin. Struct. Biol. 2003, 13, 146-159.
9. Chiti, F.; Webster, P.; Taddei, N.; Clark, A.; Stefani, M.; Ramponi, G.; Dobson, C. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1999, 96, 3590-3594.
10. Simmons, L. K.; May, P. C.; Tomaselli, K. J.; Rydel, R. E.; Fuson, K. S. ; Brigham, E. F.; Wright, S.; Lieberburg, I.; Becker, G. W.; Brems, D. N.; Li, W. Mol. Pharmacol. 1994, 45, 373-379.
11. Walsh, D. M.; Klyubin, I.; Fadeeva, J. V.; Cullen, W. K.; Anwyl, R.; Wolfe, M. S.; Rowan, M. J.; Selkoe, D. J. Nature 2002, 416, 535-539.
12. Hartley, D. M.; Walsh, D. M.; Ye, C. P.; Diehl, T.; Vasquez, S.; Vassilev, P. M.; Teplow, D. B.; Selkoe, D. J. J. Neurosci. 1999, 19, 8876-8884.
13. Klein, W. L.; Krafft, G. A.; Finch, C. E. Trends Neurosci. 2001, 24, 219-224.
14. Gravina, S. A.; Ho, L.; Eckman, C. B.; Long, K. E.; Otvos, L., Jr.; Younkin, L. H.; Suzuki, N.; Younkin, S. G. J. Biol. Chem. 1995, 270, 7013-7016.
15. Hardy, J. Trends Neurosci. 1997, 20, 154-159.
16. Barrow, C. J.; Zagorski, M. G. Science 1991, 253, 179-182.
17. Harper, J. D.; Lansbury, P. T. Annu. Rev. Biochem. 1997, 66, 385-407.
18. Huang, X.; Cuajungco, M. P.; Atwood, C. S.; Hartshorn, M. A.; Tyndall, J. D.; Hanson, G. R.; Stokes, K. C.; Leopold, M.; Multhaup, G.; Goldstein, L. E.; Scarpa, R. C.; Saunders, A. J.; Lim, J.; Moir, R. D.; Glabe, C.; Bowden, E. F.; Masters, C. L.; Fairlie, D. P.; Tanzi, R. E.; Bush, A. I. J. Biol. Chem. 1999, 274, 37111-37116.
19. Varadarajan, S.; Kanski, J.; Aksenova, M.; Lauderback, C.; Butterfield, D. A. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 5625-5631.
20. Schoneich, C. Arch. Biochem. Biophys. 2002, 397, 370-376.
21. Levine, R. L.; Mosoni, L.; Berlett, B. S.; Stadtman, E. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1996, 93, 15036-15040.
22. Kuo, Y. M.; Kokjohn, T. A.; Beach, T. G.; Sue, L. I.; Brune, D.; Lopez, J. C.; Kalback, W. M.; Abramowski, D.; Sturchler-Pierrat, C.; Staufenbiel, M.; Roher, A. E. J. Biol. Chem. 2001, 276, 12991-12998.
23. Dong, J.; Atwood, C. S.; Anderson, V. E.; Siedlak, S. L.; Smith, M. A.; Perry, G.; Carey, P. R. Biochemistry 2003, 42, 2768-2773.
24. Watson, A. A.; Fairlie, D. P.; Craik, D. J. Biochemistry 1998, 37, 12700-12706.
25. Palmblad, M.; Westlind-Danielsson, A.; Bergquist, J. J. Biol. Chem. 2002, 277, 19506-19510.
26. Hou, L.; Kang, I.; Marchant, R. E.; Zagorski, M. G. J. Biol. Chem. 2002, 277, 40173-40176.
27. Talafous, J.; Marcinowski, K. J.; Klopman, G.; Zagorski, M. G. Biochemistry 1994, 33, 7788-7796.
28. Sticht, H.; Bayer, P.; Willbold, D.; Dames, S.; Hilbich, C.; Beyreuther, K.; Frank, R. W.; Rösch, P. Eur. J. Biochem. 1995, 233, 293-298.
29. Kohno, T.; Kobayashi, K.; Maeda, T.; Sato, K.; Takashima, A. Biochemistry 1996, 35, 16094-16104.
30. Coles, M.; Bicknell, W.; Watson, A. A.; Fairlie, D. P.; Craik, D. J. Biochemistry 1998, 37, 11064-11077.
31. Shao, H.; Jao, S.-C.; Ma, K.; Zagorski, M. G. J. Mol. Biol. 1999, 285, 755-773.
32. Zhang, S.; Iwata, K.; Lachenmann, M. J.; Peng, J. W.; Li, S.; Stimson, E. R.; Lu, Y.; Felix, A. M.; Maggio, J. E.; Lee, J. P. J. Struct. Biol. 2000, 130, 130-141.
33. Jarvet, J.; Damberg, P.; Bodell, K.; Eriksson, L. E. G.; Gräslund, A. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 4261-4268.
34. Riek, R.; Guntert, P.; Dobeli, H.; Wipf, B.; Wuthrich, K. Eur. J. Biochem. 2001, 268, 5930-5936.
35. Crescenzi, O.; Tomaselli, S.; Guerrini, R.; Salvadori, S.; D'Ursi, A. M. ; Temussi, P. A.; Picone, D. Eur. J. Biochem. 2002, 269, 5642-5648.
36. Zagorski, M. G.; Yang, J.; Shao, H.; Ma, K.; Zeng, H.; Hong, A. Amyloid, Prions, and Other Protein Aggregates; Academic Press: New York, 1999; Vol. 309, pp 189-204.
37. Soto, C.; Castaño, E. M.; Kumar, R. A.; Beavis, R. C.; Frangione, B. Neurosci. Lett. 1995, 200, 105-108.
38. Fezoui, Y.; Hartley, D.; Harper, J.; Khurana, R.; Walsh, D.; Condron, M. ; Selkoe, D.; Lansbury, P.; Fink, A.; Teplow, D. Amyloid: Int. J. Exp. Clin. Invest. 2000, 7, 166-178.
39. Kontush, A. Free Radical Biol. Med. 2001, 31, 1120-1131.
40. Shechter, Y. J. Biol. Chem. 1986, 261, 66-70.
41. Stine, W. B., Jr.; Dahlgren, K. N.; Krafft, G. K.; LaDu, M. J. J. Biol. Chem. 2003, 278, 11612-11622.
42. Boyes, B. E. Efficient High Yield Reversed-Phase HPLC Separations of Amyloid Precursor Polypeptide C-Terminal Fragments; 14th American Peptide Symposium, Columbus, OH, 1995.
43. Neuhaus, E. B.; Menon, N. K.; Makula, R. A.; Przybyla, A. E. Vydac Reversed-Phase Columns Aid in Purification of Recombinant Alzheimer's Proteins. Vydac Advances; Vydac: Hesperia, CA, 1999; pp 4-5.
44. Jao, S.-C.; Ma, K.; Talafous, J.; Orlando, R.; Zagorski, M. G. Amyloid: Int. J. Exp. Clin. Invest. 1997, 4, 240-252.
45. Shen, C.-L.; Murphy, R. M. Biophys. J. 1995, 69, 640-651.
46. Holzman, T. F.; Snyder, S. W. Modern Analytical Ultracentrifugation; Birkhauser: Boston, MA, 1994; pp 298-314.
47. Delaglio, F.; Grzesiek, S.; Vuister, G. W.; Zhu, G.; Pfeifer, J.; Bax, A. J. Biomol. NMR 1995, 6, 277-293.
48. Garrett, D. S.; Powers, R.; Gronenborn, A. M.; Clore, G. M. J. Magn. Res. 1991, 95, 214-220.
49. Wishart, D. S.; Nip, A. M. Biochem. Cell Biol. 1998, 76, 153-163.
50. Kay, L. E. Prog. Biophys. Mol. Biol. 1995, 63, 277-299.
51. Griesinger, C.; Otting, G.; Wüthrich, K.; Ernst, R. R. J. Am. Chem. Soc. 1988, 110, 7870-7872.
52. Wüthrich, K. NMR of Proteins and Nucleic Acids; Wiley: New York, 1986.
53. Bax, A.; Grzesiek, S. Acc. Chem. Res. 1993, 26, 131-138.
54. Sattler, M. S.; Beunink, J.; Griesinger, C. Prog. Nucl. Magn. Reson. Spectrosc. 1999, 34, 93-158.
55. Altieri, A. S.; Hinton, D. P.; Byrd, R. A. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 7566-7567.
56. Mayo, K. H.; Ilyina, E. Protein Sci. 1998, 7, 358-368.
57. Roher, A. E.; Chaney, M. O.; Kuo, Y.-M.; Webster, S. D.; Stine, W. B.; Haverkamp, L. J.; Woods, A. S.; Cotter, R. J.; Tuohy, J. M.; Krafft, G. A.; Bonnell, B. S.; Emmerling, M. R. J. Biol. Chem. 1996, 271, 20631-20635.
58. Garzon-Rodriguez, W.; Sepulveda-Becerra, M.; Milton, S.; Glabe, C. G. J. Biol. Chem. 1997, 272, 21037-21044.
59. Pallitto, M. M.; Murphy, R. M. Biophys. J. 2001, 81, 1805-1822.
60. Snyder, S. W.; Ladror, U. S.; Wade, W. S.; Wang, G. T.; Barrett, L. W.; Matayoshi, E. D.; Huffaker, H. J.; Krafft, G. A.; Holzman, T. F. Biophys. J. 1994, 67, 1216-1228.
61. Kusumoto, Y.; Lomakin, A.; Teplow, D. B.; Benedek, G. B. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1998, 95, 12277-12282.
62. Fiebig, K. M.; Schwalbe, H.; Buck, M.; Smith, L. J.; Dobson, C. M. J. Phys. Chem. 1996, 100, 2661-2666.
63. Wang, Y.; Jardetzky, O. Protein Sci. 2002, 11, 852-861.
64. Fraser, P. E.; Nguyen, J. T.; Surewicz, W. K.; Kirschner, D. A. Biophys. J. 1991, 60, 1190-1201.
65. Burdick, D.; Soreghan, B.; Kwon, M.; Kosmoski, J.; Knauer, M.; Henschen, A.; Yates, J.; Cotman, C.; Glabe, C. J. Biol. Chem. 1992, 267, 546-554.
66. Dyson, H. J.; Wright, P. E. Nat. Struct. Biol. 1998, 499-503.
67. Hilbich, C.; Kisters-Woike, B.; Reed, J.; Masters, C. L.; Beyreuther, K. J. Mol. Biol. 1992, 228, 4609-4473.
68. Esler, W. P.; Stimson, E. R.; Ghilardi, J. R.; Lu, Y.-A.; Felix, A. M.; Vinters, H. V.; Mantyh, P. W.; Lee, J. P.; Maggio, J. E. Biochemistry 1996, 35, 13914-13921.
69. Pallitto, M. M.; Ghanta, J.; Heinzelman, P.; Kiessling, L. L.; Murphy, R. M. Biochemistry 1999, 38, 3570-3578.
70. Inouye, H.; Kirschner, D. A. The Nature and Origin of Amyloid Fibrils; John Wiley & Sons: New York, 1996; Ciba Foundation Symposium, 22-39.
71. Fraser, P. E.; McLachlan, D. R.; Surewicz, W. K.; Mizzen, C. A.; Snow, A. D.; Nguyen, J. T.; Kirschner, D. A. J. Mol. Biol. 1994, 244, 64-73.
72. Huang, T. H. J.; Fraser, P. E.; Chakrabartty, A. J. Mol. Biol. 1997, 269, 214-224.
73. Tjernberg, L. O.; Callaway, D. J.; Tjernberg, A.; Hahne, S.; Lilliehook, C.; Terenius, L.; Thyberg, J.; Nordstedt, C. J. Biol. Chem. 1999, 274, 12619-12625.
74. Giulian, D.; Haverkamp, L. J.; Yu, J.; Karshin, W.; Tom, D.; Li, J.; Kazanskaia, A.; Kirkpatrick, J.; Roher, A. E. J. Biol. Chem. 1998, 273, 29719-29726.
75. Curtain, C. C.; Ali, F.; Volitakis, I.; Cherny, R. A.; Norton, R. S.; Beyreuther, K.; Barrow, C. J.; Masters, C. L.; Bush, A. I.; Barnham, K. J. J. Biol. Chem. 2001, 276, 20466-20473.
76. Inouye, H.; Nguyen, J.; Fraser, P.; Shinchuk, L.; Packard, A.; Kirschner, D. Amyloid: Int. J. Exp. Clin. Invest. 2000, 7, 179-188.
77. Ma, K.; Clancy, E. L.; Zhang, Y.; Ray, D. G.; Wollenberg, K.; Zagorski, M. G. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 8698-8706.
78. Bitan, G.; Kirkitadze, M. D.; Lomakin, A.; Vollers, S. S.; Benedek, G. B.; Teplow, D. B. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 330-335.
79. Rochet, J. C.; Lansbury, P. T., Jr. Curr. Opin. Struct. Biol. 2000, 10, 60-68.
80. Lorenzo, A.; Matsudaira, P.; Yankner, B. A. Soc. Neurosci. Abstr. 1993, 19, 184.