Metal-ion-dependent folding of a uranyl-specific DNAzyme: Insight into function from fluorescence resonance energy transfer studies

Chemistry - A European Journal

Volumn 17, Issue 49, 2011, Pages 13732-13742

  He, Ying ^b   Lu, Yi ^a,b  

^a UNIVERSITY OF ILLINOIS AT URBANA CHAMPAIGN   (United States)

^b University of Illinois at Urbana Champaign   (United States)

Author keywords

DNA; DNAzymes; enzymes; FRET; metalloenzymes; uranium

Indexed keywords

BINDING AFFINITIES; CATALYTIC ROLE; COMPACT STRUCTURES; DIFFERENT EFFECTS; DNAZYME; DNAZYMES; FLUORESCENCE RESONANCE ENERGY TRANSFER; FOLDING BEHAVIOR; FRET; IDENTICAL CONDITIONS; IONIC RADIUS; IONIC SIZES; LOCK-AND-KEY; LOW IONIC STRENGTH; METALLOENZYMES; NEGATIVE CHARGE; PHYSIOLOGICAL IONIC STRENGTH; SPECIFIC ACTIVITY;

BINDING ENERGY; DNA; ENERGY TRANSFER; ENZYMES; FLUORESCENCE; IONIC CONDUCTION IN SOLIDS; KEYS (FOR LOCKS); LEAD; METAL IONS; METALS; URANIUM; URANIUM ALLOYS; URANIUM COMPOUNDS; ZINC;

IONIC STRENGTH;

DEOXYRIBOZYME; LEAD; MAGNESIUM; METAL; URANIUM DERIVATIVE; URANIUM DIOXIDE; ZINC;

ARTICLE; CATALYSIS; CHEMISTRY; CONFORMATION; FLUORESCENCE RESONANCE ENERGY TRANSFER; METABOLISM; PH;

CATALYSIS; DNA, CATALYTIC; FLUORESCENCE RESONANCE ENERGY TRANSFER; HYDROGEN-ION CONCENTRATION; LEAD; MAGNESIUM; METALS; NUCLEIC ACID CONFORMATION; URANIUM COMPOUNDS; ZINC;

EID: 82455219479     PISSN: 09476539     EISSN: 15213765     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/chem.201100352     Document Type: Article

References (124)

1. E. R. Jamieson, S. J. Lippard, Chem. Rev. 1999, 99, 2467-2498
2. K. E. Erkkila, D. T. Odom, J. K. Barton, Chem. Rev. 1999, 99, 2777-2796
3. Y. Lu, Chem. Eur. J. 2002, 8, 4588-4596
4. V. J. DeRose, Curr. Opin. Struct. Biol. 2003, 13, 317-324
5. B. Lippert, Prog. Inorg. Chem. 2005, 54, 385-447
6. Q. Jiang, N. Xiao, P. F. Shi, Y. G. Zhu, Z. J. Guo, Coord. Chem. Rev. 2007, 251, 1951-1972
7. R. K. O. Sigel, A. M. Pyle, Chem. Rev. 2007, 107, 97-113
8. P. C. A. Bruijnincx, P. J. Sadler, Curr. Opin. Chem. Biol. 2008, 12, 197-206
9. J. Reedijk, Platinum Met. Rev. 2008, 52, 2-11
10. R. K. O. Sigel, H. Sigel, Acc. Chem. Res. 2010, 43, 974-984.
11. G. S. Manning, Acc. Chem. Res. 1979, 12, 443-449
12. T. Pan and O. C. Uhlenbeck, Nature 1992, 358, 560-563
13. T. R. Sosnick, T. Pan, Curr. Opin. Struct. Biol. 2003, 13, 309-316
14. S. A. Woodson, Curr. Opin. Chem. Biol. 2005, 9, 104-109
15. J. Schnabl, R. K. O. Sigel, Curr. Opin. Chem. Biol. 2010, 14, 269-275
16. P. Chen, N. M. Andoy, J. J. Benitez, A. M. Keller, D. Panda, F. Gao, Nat. Prod. Rep. 2010, 27, 757-767.
17. K. Kruger, P. J. Grabowski, A. J. Zaug, J. Sands, D. E. Gottschling, T. R. Cech, Cell 1982, 31, 147-157
18. C. Guerrier-Takada, K. Gardiner, T. Marsh, N. Pace, S. Altman, Cell 1983, 35, 849-857.
19. R. R. Breaker, G. F. Joyce, Chem. Biol. 1994, 1, 223-229.
20. D. Sen, C. R. Geyer, Curr. Opin. Chem. Biol. 1998, 2, 680-687
21. S. K. Silverman, Chem. Commun. 2008, 3467-3485
22. K. Schlosser, Y. Li, Chem. Biol. 2009, 16, 311-322.
23. M. Kuwahara, N. Sugimoto, Molecules 2010, 15, 5423-5444.
24. S. W. Santoro, G. F. Joyce, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1997, 94, 4262-4266.
25. D. Faulhammer, M. Famulok, Angew. Chem. 1996, 108, 2984-2988
26. Angew. Chem. Int. Ed. Engl. 1996, 35, 2837-2841
27. A. Peracchi, J. Biol. Chem. 2000, 275, 11693-11697.
28. N. Carmi, S. R. Balkhi, R. R. Breaker, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1998, 95, 2233-2237.
29. J. Li, W. Zheng, A. H. Kwon, Y. Lu, Nucleic Acids Res. 2000, 28, 481-488.
30. R. P. G. Cruz, J. B. Withers, Y. F. Li, Chem. Biol. 2004, 11, 57-67.
31. J. Liu, A. K. Brown, X. Meng, D. M. Cropek, J. D. Istok, D. B. Watson, Y. Lu, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2007, 104, 2056-2061.
32. M. Hollenstein, C. Hipolito, C. Lam, D. Dietrich, D. M. Perrin, Angew. Chem. 2008, 120, 4418-4422
33. Angew. Chem. Int. Ed. 2008, 47, 4346-4350.
34. J. Liu, Z. Cao, Y. Lu, Chem. Rev. 2009, 109, 1948-1998.
35. A. K. Brown, J. Li, C. M. B. Pavot, Y. Lu, Biochemistry 2003, 42, 7152-7161.
36. J. Liu, Y. Lu, J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 15208-15216
37. H.-K. Kim, J. Liu, J. Li, N. Nagraj, M. Li, C. M. B. Pavot, Y. Lu, J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 6896-6902
38. J. C. F. Lam, Y. Li, ChemBioChem 2010, 11, 1710-1719.
39. H.-K. Kim, I. Rasnik, J. Liu, T. Ha, Y. Lu, Nat. Chem. Biol. 2007, 3, 763-768
40. N. K. Lee, H. R. Koh, K. Y. Han, S. K. Kim, J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 15526-15534.
41. Y. Liu, D. Sen, J. Mol. Biol. 2008, 381, 845-859
42. Y. Liu, D. Sen, J. Mol. Biol. 2010, 395, 234-241.
43. S. C. Dahm, O. C. Uhlenbeck, Biochemistry 1991, 30, 9464-9469
44. G. S. Bassi, A. I. H. Murchie, F. Walter, R. M. Clegg, D. M. J. Lilley, EMBO J. 1997, 16, 7481-7489
45. Z. Xie, N. Srividya, T. R. Sosnick, T. Pan, N. F. Scherer, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2004, 101, 534-539
46. D. E. Draper, Biophys. J. 2008, 95, 5489-5495.
47. A. K. Brown, J. Liu, Y. He, Y. Lu, ChemBioChem 2009, 10, 486-492.
48. J. H. Lee, Z. Wang, J. Liu, Y. Lu, J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 14217-14226.
49. Y. Xiang, Z. D. Wang, H. Xing, N. Y. Wong, Y. Lu, Anal. Chem. 2010, 82, 4122-4129.
50. M. Moshe, J. Elbaz, I. Willner, Nano Lett. 2009, 9, 1196-1200.
51. J. Liu, Y. Lu, Angew. Chem. 2007, 119, 7731-7734
52. Angew. Chem. Int. Ed. 2007, 46, 7587-7590.
53. J. B. Murray, D. P. Terwey, L. Maloney, A. Karpeisky, N. Usman, L. Beigelman, W. G. Scott, Cell 1998, 92, 665-673
54. M. Martick, W. G. Scott, Cell 2006, 126, 309-320.
55. C. Hammann, A. Cooper, D. M. J. Lilley, Biochemistry 2001, 40, 1423-1429.
56. M. Zacharias, P. J. Hagerman, J. Mol. Biol. 1995, 247, 486-500
57. J. W. Orr, P. J. Hagerman, J. R. Williamson, J. Mol. Biol. 1998, 275, 453-464.
58. N. G. Walter, D. A. Harris, M. J. B. Pereira, D. Rueda, Biopolymers 2002, 61, 224-242
59. T. Pan, T. Sosnick, Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 2006, 35, 161-175
60. D. M. J. Lilley, Methods Enzymol. 2009, 469, 159-187.
61. M. Vogt, S. Lahiri, C. G. Hoogstraten, R. D. Britt, V. J. DeRose, J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 16764-16770
62. N. Kisseleva, S. Kraut, A. Jäschke, O. Schiemann, Hfsp. J. 2007, 1, 127-136.
63. H. Sigel, R. Griesser, Chem. Soc. Rev. 2005, 34, 875-900
64. S. Johannsen, M. M. T. Korth, J. Schnabl, R. K. O. Sigel, Chimia 2009, 63, 146-152
65. V. Manoharan, B. Fürtig, A. Jäschke, H. Schwalbe, J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 6261-6270.
66. R. M. Clegg, Methods Enzymol. 1992, 211, 353-388.
67. T. Tuschl, C. Gohlke, T. M. Jovin, E. Westhof, F. Eckstein, Science 1994, 266, 785-789
68. G. S. Bassi, A. I. H. Murchie, D. M. J. Lilley, RNA 1996, 2, 756-768
69. G. S. Bassi, N. E. Mollegaard, A. I. H. Murchie, D. M. J. Lilley, Biochemistry 1999, 38, 3345-3354
70. J. C. Penedo, T. J. Wilson, S. D. Jayasena, A. Khvorova, D. M. J. Lilley, RNA 2004, 10, 880-888
71. J. L. Boots, M. D. Canny, E. Azimi, A. Pardi, RNA 2008, 14, 2212-2222
72. C. De Silva, N. G. Walter, RNA 2008, 15, 76-84.
73. Z. Y. Zhao, T. J. Wilson, K. Maxwell, D. M. J. Lilley, RNA 2000, 6, 1833-1846
74. T. J. Wilson, D. M. J. Lilley, RNA 2002, 8, 587-600
75. T. J. Wilson, M. Nahas, L. Araki, S. Harusawa, T. Ha, D. M. J. Lilley, Blood Cells Mol. Dis. 2007, 38, 8-14.
76. M. J. B. Pereira, D. A. Harris, D. Rueda, N. G. Walter, Biochemistry 2002, 41, 730-740
77. D. A. Harris, D. Rueda, N. G. Walter, Biochemistry 2002, 41, 12051-12061
78. S. Jeong, J. Sefcikova, R. A. Tinsley, D. Rueda, N. G. Walter, Biochemistry 2003, 42, 7727-7740
79. R. A. Tinsley, D. A. Harris, N. G. Walter, Biochemistry 2004, 43, 8935-8945
80. M. E. Gondert, R. A. Tinsley, D. Rueda, N. G. Walter, Biochemistry 2006, 45, 7563-7573.
81. D. A. Lafontaine, T. J. Wilson, D. G. Norman, D. M. J. Lilley, J. Mol. Biol. 2001, 312, 663-674
82. D. A. Lafontaine, D. G. Norman, D. M. J. Lilley, EMBO J. 2001, 20, 1415-1424
83. D. A. Lafontaine, D. G. Norman, D. M. J. Lilley, Biochimie 2002, 84, 889-896
84. D. A. Lafontaine, D. G. Norman, D. M. J. Lilley, EMBO J. 2002, 21, 2461-2471
85. M. J. B. Pereira, E. N. Nikolova, S. L. Hiley, D. Jaikaran, R. A. Collins, N. G. Walter, J. Mol. Biol. 2008, 382, 496-509.
86. M. Steiner, K. S. Karunatilaka, R. K. O. Sigel, D. Rueda, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2008, 105, 13853-13858
87. M. Steiner, D. Rueda, R. K. O. Sigel, Angew. Chem. 2009, 121, 9920-9924
88. Angew. Chem. Int. Ed. 2009, 48, 9739-9742.
89. A. Y. Kobitski, A. Nierth, M. Helm, A. Jäschke, G. U. Nienhaus, Nucleic Acids Res. 2007, 35, 2047-2059.
90. R. M. Clegg, A. I. H. Murchie, A. Zechel, C. Carlberg, S. Diekmann, D. M. J. Lilley, Biochemistry 1992, 31, 4846-4856
91. R. M. Clegg, A. I. H. Murchie, D. M. J. Lilley, Braz. J. Med. Biol. Res. 1993, 26, 405-416
92. R. M. Clegg, A. I. H. Murchie, D. M. J. Lilley, Biophys. J. 1994, 66, 99-109
93. J. Liu, A. C. Declais, D. M. J. Lilley, J. Mol. Biol. 2004, 343, 851-864
94. S. A. McKinney, E. Tan, T. J. Wilson, M. K. Nahas, A. C. Declais, R. M. Clegg, D. M. J. Lilley, T. Ha, Biochem. Soc. Trans. 2004, 32, 41-45.
95. R. M. Clegg, A. I. H. Murchie, A. Zechel, D. M. J. Lilley, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1993, 90, 2994-2998.
96. C. Gohlke, A. I. H. Murchie, D. M. J. Lilley, R. M. Clegg, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1994, 91, 11660-11664.
97. T. N. Grossmann, L. Roeglin, O. Seitz, Angew. Chem. 2007, 119, 5315-5318
98. Angew. Chem. Int. Ed. 2007, 46, 5223-5225.
99. J. L. Mergny, J. C. Maurizot, ChemBioChem 2001, 2, 124-132
100. P. Alberti, J. L. Mergny, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2003, 100, 1569-1573.
101. J. L. Mergny, Biochemistry 1999, 38, 1573-1581.
102. J. Li, Y. Lu, J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 10466-10467.
103. D. G. Norman, R. J. Grainger, D. Uhrin, D. M. J. Lilley, Biochemistry 2000, 39, 6317-6324
104. A. Iqbal, S. Arslan, B. Okumus, T. J. Wilson, G. Giraud, D. G. Norman, T. Ha, D. M. J. Lilley, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2008, 105, 11176-11181
105. A. Iqbal, L. Wang, K. C. Thompson, D. M. J. Lilley, D. G. Norman, Biochemistry 2008, 47, 7857-7862.
106. D. Miyoshi, N. Sugimoto, Biochimie 2008, 90, 1040-1051
107. S. Muhuri, K. Mimura, D. Miyoshi, N. Sugimoto, J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 9268-9280.
108. S. A. Kazakov, S. M. Hecht, in Nucleic Acid-Metal Ion Interactions, Encyclopedia of Inorganic, Wiley, New York, 2006.
109. M. J. Fedor, Annu. Rev. Biophys. Bioeng. 2009, 38, 271-299.
110. G. S. Bassi, N.-E. Moellegaard, A. I. H. Murchie, E. von Kitzing, D. M. J. Lilley, Nat. Struct. Biol. 1995, 2, 45-55.
111. X. Qu, G. J. Smith, K. T. Lee, T. R. Sosnick, T. Pan, N. F. Scherer, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2008, 105, 6602-6607.
112. J. B. Murray, A. A. Seyhan, N. G. Walter, J. M. Burke, W. G. Scott, Chem. Biol. 1998, 5, 587-595
113. J. L. O'Rear, S. Wang, A. L. Feig, L. Beigelman, O. C. Uhlenbeck, D. Herschlag, RNA 2001, 7, 537-545
114. E. A. Curtis, D. P. Bartel, RNA 2001, 7, 546-552
115. A. T. Perrotta, M. D. Been, Biochemistry 2006, 45, 11357-11365
116. N. Kisseleva, A. Khvorova, E. Westhof, O. Schiemann, A. D. Wolfson, Oligonucleotides 2008, 18, 101-110
117. T.-S. Lee, G. M. Giambasu, C. P. Sosa, M. Martick, W. G. Scott, D. M. York, J. Mol. Biol. 2009, 388, 195-206
118. D. Lambert, D. Leipply, R. Shiman, D. E. Draper, J. Mol. Biol. 2009, 390, 791-804.
119. D. Mazumdar, N. Nagraj, H.-K. Kim, X. Meng, A. K. Brown, Q. Sun, W. Li, Y. Lu, J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 5506-5515.
120. T. R. Cech, D. Herschlag, J. A. Piccirilli, A. M. Pyle, J. Biol. Chem. 1992, 267, 17479-17482
121. M. J. Fedor, Curr. Opin. Struct. Biol. 2002, 12, 289-295.
122. C. R. Geyer, D. Sen, Chem. Biol. 1997, 4, 579-593.
123. A. Ke, F. Ding, J. D. Batchelor, J. A. Doudna, Structure 2007, 15, 281-287.
124. G. Bokinsky, D. Rueda, V. K. Misra, M. M. Rhodes, A. Gordus, H. P. Babcock, N. G. Walter, X. W. Zhuang, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2003, 100, 9302-9307.