Radiation damage in macromolecular crystallography: What is it and why should we care?

Acta Crystallographica Section D: Biological Crystallography

Volumn 66, Issue 4, 2010, Pages 339-351

  Garman, Elspeth F ^a  

^a UNIVERSITY OF OXFORD   (United Kingdom)

Author keywords

Cryocrystallography; Dose; Radiation damage; Room temperature macromolecular crystallography

Indexed keywords

PROTEIN;

ARTICLE; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; METHODOLOGY; PROTEIN TERTIARY STRUCTURE; RADIATION RESPONSE; X RAY; X RAY CRYSTALLOGRAPHY;

CRYSTALLOGRAPHY, X-RAY; DOSE-RESPONSE RELATIONSHIP, RADIATION; MODELS, MOLECULAR; PROTEIN STRUCTURE, TERTIARY; PROTEINS; X-RAYS;

EID: 77950813607     PISSN: 09074449     EISSN: 13990047     Source Type: Journal    
DOI: 10.1107/S0907444910008656     Document Type: Article

References (150)

1. Adam, V., Carpentier, P., Violot, S., Lelimousin, M., Darnault, C., Nienhaus, G. U. & Bourgeois, D. (2009). J. Am. Chem. Soc. 131, 18063-18065.
2. Adam, V., Royant, A., Niviè re, V., Molina-Heredia, F. P. & Bourgeois, D. (2004). Structure, 12, 1729-1740.
3. Alcorn, T. & Juers, D. H. (2010). Acta Cryst. D66, 366-373.
4. Alphey, M. S., Gabrielsen, M., Micossi, E., Leonard, G. A., McSweeney, S. M., Ravelli, R. B., Tetaud, E., Fairlamb, A. H., Bond, C. S. & Hunter, W. N. (2003). J. Biol. Chem. 278, 25919-29525.
5. Arndt, U. W. (1984). J. Appl. Cryst. 17, 118-119.
6. Augenstein, L. G. (1958). Symposium on Information Theory in Biology, edited by H. Yockey, pp. 287-292. New York: Pergamon Press.
7. Banumathi, S., Zwart, P. H., Ramagopal, U. A., Dauter, M. & Dauter, Z. (2004). Acta Cryst. D60, 1085-1093.
8. Barker, A. I., Southworth-Davies, R. J., Paithankar, K. S., Carmichael, I. & Garman, E. F. (2009). J. Synchrotron Rad. 16, 205-216.
9. Baxter, R. H., Seagle, B. L., Ponomarenko, N. & Norris, J. R. (2004). J. Am. Chem. Soc. 126, 16728-16729.
10. Beitlich, T., Kühnel, K., Schulze-Briese, C., Shoeman, R. L. & Schlichting, I. (2007). J. Synchrotron Rad. 14, 11-23.
11. Berglund, G. I., Carlsson, G. H., Smith, A. T., Szöke, H., Henriksen, A. & Hajdu, J. (2002). Nature (London), 417, 463-468.
12. Betts, S. (2004). Part II M. Biochem. project. University of Oxford.
13. Blake, C. & Phillips, D. C. (1962). Proceedings of the Symposium on the Biological Effects of Ionizing Radiation at the Molecular Level, pp. 183-191. Vienna: International Atomic Energy Agency.
14. Blundell, T. & Johnson, L. N. (1976). Protein Crystallography. New York: Academic Press.
15. Borek, D., Cymborowski, M., Machius, M., Minor, W. & Otwinowski, Z. (2010). Acta Cryst. D66, 426-436.
16. Borek, D., Ginell, S. L., Cymborowski, M., Minor, W. & Otwinowski, Z. (2007). J. Synchrotron Rad. 14, 24-33.
17. Bourenkov, G. P. & Popov, A. N. (2006). Acta Cryst. D62, 58-64.
18. Bourenkov, G. P. & Popov, A. N. (2010). Acta Cryst D66, 409-419.
19. Burmeister, W. P. (2000). Acta Cryst. D56, 328-341.
20. Carpentier, P., Royant, A., Ohana, J. & Bourgeois, D. (2007). J. Appl. Cryst. 40, 1113-1122.
21. Carugo, O. & Djinovic Carugo, K. (2005). Trends Biochem. Sci. 30, 213-219.
22. Chinte, U., Shah, B., Chen, Y.-S., Pinkerton, A. A., Schall, C. A. & Hanson, B. L. (2007). Acta Cryst. D63, 486-492.
23. Colletier, J.-P., Bourgeois, D., Sanson, B., Fournier, D., Sussman, J. L., Silman, I. & Weik, M. (2008). Proc. Natl Acad. Sci. USA, 105, 11742-11747.
24. Corbett, M. C., Latimer, M. J., Poulos, T. L., Sevrioukova, I. F., Hodgson, K. O. & Hedman, B. (2007). Acta Cryst. D63, 951-960.
25. Cowan, J. A. & Nave, C. (2008). J. Synchrotron Rad. 15, 458-462.
26. Cosier, J. & Glazer, A. M. (1986). J. Appl. Cryst. 19, 105-107.
27. Crick, F. H. C. & Magdoff, B. S. (1956). Acta Cryst. 9, 901-908.
28. Diederichs, K. (2006). Acta Cryst. D62, 96-101.
29. Diederichs, K., McSweeney, S. & Ravelli, R. B. G. (2003). Acta Cryst. D59, 903-909.
30. Drenth, J. (1999). Principles of Protein X-ray Crystallography. New York: Springer.
31. Dubnovitsky, A. P., Ravelli, R. B., Popov, A. N. & Papageorgiou, A. C. (2005). Protein Sci. 14, 1498-1507.
32. Echalier, A., Goodhew, C. F., Pettigrew, G. W. & Fülöp, V. (2006). Structure, 14, 107-117.
33. Ennifar, E., Carpentier, P., Ferrer, J.-L.,Walter, P. & Dumas, P. (2002). Acta Cryst. D58, 1262-1268.
34. Fioravanti, E., Vellieux, F. M. D., Amara, P., Madern, D. & Weik, M. (2007). J. Synchrotron Rad. 14, 84-91.
35. Fletterick, R. J., Sygusch, J., Murray, N., Madsen, N. B. & Johnson, L. N. (1976). J. Mol. Biol. 103, 1-13.
36. Fütterer, K., Ravelli, R. B. G., White, S. A., Nicoll, A. J. & Allemann, R. K. (2008). Acta Cryst. D64, 264-272.
37. Garman, E. (1999). Acta Cryst. D55, 1641-1653.
38. Garman, E. (2003). Curr. Opin. Struct. Biol. 13, 545-551.
39. Garman, E. & Nave, C. (2002). J. Synchrotron Rad. 9, 327-328.
40. Garman, E. F. (2009). Crystallization of Proteins: Techniques, Strategies and Tips. A Laboratory Manual, edited by T. Bergfors, pp. 181-196. La Jolla: International University Line.
41. Garman, E. F. & Grime, G. W. (2005). Prog. Biophys. Mol. Biol. 89, 173-205.
42. Garman, E. F. & McSweeney, S. M. (2007). J. Synchrotron Rad. 14, 1-3.
43. Garman, E. F. & Nave, C. (2009). J. Synchrotron Rad. 16, 129-132.
44. Garman, E. F. & Owen, R. L. (2006). Acta Cryst. D62, 32-47.
45. Garman, E. F. & Schneider, T. R. (1997). J. Appl. Cryst. 30, 211-237.
46. Glaeser, R., Facciotti, M., Walian, P., Rouhani, S., Holton, J., MacDowell, A., Celestre, R., Cambie, D. & Padmore, H. (2000). Biophys J. 78, 3178-3185.
47. Gonzá lez, A. (2007). J. Synchrotron Rad. 14, 43-50.
48. Gonzalez, A. & Nave, C. (1994). Acta Cryst. D50, 874-877.
49. Gonzá lez, A., von Delft, F., Liddington, R. C. & Bakolitsa, C. (2005). J. Synchrotron Rad. 12, 285-291.
50. Gordy, W. & Shields, H. (1958). Radiation Res. 9, 611-625.
51. Grablolle, M., Haumann, M., Müller, C., Liebisch, P. & Dau, H. (2006). J. Biol. Chem. 281, 4580-4588.
52. Hanson, B. L., Harp, J. M., Kirschbaum, K., Schall, C. A., DeWitt, K., Howard, A., Pinkerton, A. A. & Bunick, G. J. (2002). J. Synchrotron Rad. 9, 375-381.
53. Hanson, B. L., Martin, A., Harp, J. M., Parrish, D. A., Bunick, C. G., Kirschbaum, K., Pinkerton, A. A. & Bunick, G. J. (1999). J. Appl. Cryst. 32, 814-820.
54. Haas, D. J. & Rossmann, M. G. (1970). Acta Cryst. B26, 998-1004.
55. Helliwell, J. R. (1988). J. Cryst. Growth, 90, 259-272.
56. Henderson, R. (1990). Proc. R. Soc. Lond. B. Biol. Sci. 241, 6-8.
57. Hendrickson, W. A. (1976). J. Mol. Biol. 106, 889-893.
58. Hendrickson, W. A., Love, W. E. & Karle, J. (1973). J. Mol. Biol. 74, 331-361.
59. Hersleth, H. P., Hsiao, Y. W., Ryde, U., Görbitz, C. H. & Andersson, K. K. (2008). Biochem. J. 412, 257-264.
60. Holton, J. M. (2007). J. Synchrotron Rad. 14, 51-72.
61. Holton, J. M. (2009). J. Synchrotron Rad. 16, 133-142.
62. Holton, J. M. & Frankel, K. A. (2010). Acta Cryst. D66, 393-408.
63. Hope, H. (1988). Acta Cryst. B44, 22-26.
64. Hough, M. A., Antonyuk, S. V., Strange, R. W., Eady, R. R. & Hasnain, S. S. (2008). J. Mol. Biol. 378, 353-361.
65. Howells, M. R., Beetz, T., Chapman, H. N., Cui, C., Holton, J. M., Jacobsen, C. J., Kirz, J., Lima, E.,Marchesini, S., Miao, H., Sayre, D., Shapiro, D. A., Spence, J. H. C. & Starodub, D. (2009). J. Electron Spectrosc. Relat. Phenom. 170, 4-12.
66. Incardona, M.-F., Bourenkov, G. P., Levik, K., Pieritz, R. A., Popov, A. N. & Svensson, O. (2009). J. Synchrotron Rad. 16, 872-879.
67. Jones, G. D., Lea, J. S., Symons,M. C. R. & Taiwo, F. A. (1987). Nature (London), 330, 772-773.
68. Kauffmann, B., Weiss, M. S., Lamzin, V. S. & Schmidt, A. (2006). Structure, 14, 1099-1105.
69. King, M. V. (1958). Nature (London), 181, 263-264.
70. Kmetko, J., Husseini, N. S., Naides, M., Kalinin, Y. & Thorne, R. E. (2006). Acta Cryst. D62, 1030-1038.
71. Kort, R., Hellingwerf, K. J. & Ravelli, R. B. (2004). J. Biol. Chem. 279, 26417-26424.
72. Kriminski, S., Kazmierczak, M. & Thorne, R. E. (2003). Acta Cryst. D59, 697-708.
73. Kühnel, K., Derat, E., Terner, J., Shaik, S. & Schlichting, I. (2007). Proc. Natl Acad. Sci. USA, 104, 99-104.
74. Kuzay, T. M., Kazmierczak, M. & Hsieh, B. J. (2001). Acta Cryst. D57, 69-81.
75. Leiros, H.-K. S.,McSweeney, S.M. & Smalå s, A. O. (2001). Acta Cryst. D57, 488-497.
76. Leiros, H.-K. S., Timmins, J., Ravelli, R. B. G. & McSweeney, S. M. (2006). Acta Cryst. D62, 125-132.
77. Macedo, S., Pechlaner, M., Schmid, W., Weik, M., Sato, K., Dennison, C. & Djinović-Carugo, K. (2009). J. Synchrotron Rad. 16, 191-204.
78. McGeehan, J. E., Carpentier, P., Royant, A., Bourgeois, D. & Ravelli, R. B. G. (2007). J. Synchrotron Rad. 14, 99-108.
79. McGeehan, J., Ravelli, R. B. G., Murray, J. W., Owen, R. L., Cipriani, F.,McSweeney, S.,Weik, M. & Garman, E. F. (2009). J. Synchrotron Rad. 16, 163-172.
80. Meents, A., Dittrich, B. & Gutmann, S. (2009). J. Synchrotron Rad. 16, 183-190.
81. Meents, A., Gutmann, S., Wagner, A. & Schulze-Briese, C. (2010). Proc. Natl Acad. Sci. USA, 107, 1094-1099.
82. Meents, A., Wagner, A., Schneider, R., Pradervand, C., Pohl, E. & Schulze-Briese, C. (2007). Acta Cryst. D63, 302-309.
83. Mees, A., Klar, T., Gnau, P., Hennecke, U., Eker, A. P., Carell, T. & Essen, L.-O. (2004). Science, 306, 1789-1793.
84. Mhaisekar, A., Kazmierczak, M. J. & Banerjee, R. (2005). J. Synchrotron Rad. 12, 318-328.
85. Moukhametzianov, R., Burghammer, M., Edwards, P. C., Petitdemange, S., Popov, D., Fransen, M., McMullan, G., Schertler, G. F. X. & Riekel, C. (2008). Acta Cryst. D64, 158-166.
86. Müller, R., Weckert, E., Zellner, J. & Drakopoulos, M. (2002). J. Synchrotron Rad. 9, 368-374.
87. Murray, J. & Garman, E. (2002). J. Synchrotron Rad. 9, 347-354.
88. Murray, J.W., Garman, E. F. & Ravelli, R. B. G. (2004). J. Appl. Cryst. 37, 513-522.
89. Murray, J.W., Rudiño-Piñera, E., Owen, R. L., Grininger, M., Ravelli, R. B. G. & Garman, E. F. (2005). J. Synchrotron Rad. 12, 268-275.
90. Matsui, Y., Sakai, K., Murakami, M., Shiro, Y., Adachi, S., Okumura, H. & Kouyama, T. (2002). J. Mol. Biol. 324, 469-481.
91. Nanao, M. H. & Ravelli, R. B. G. (2006). Structure, 14, 791-800.
92. Nanao, M. H., Sheldrick, G. M. & Ravelli, R. B. G. (2005). Acta Cryst. D61, 1227-1237.
93. Nave, C. & Garman, E. F. (2005). J. Synchrotron Rad. 12, 257-260.
94. Nave, C. & Hill, M. A. (2005). J. Synchrotron Rad. 12, 299-303.
95. Nicholson, J., Nave, C., Fayz, K., Fell, B. & Garman, E. (2001). Nucl. Instrum. Methods Phys. Res. A, 467-468, 1380-1383.
96. Nowak, E., Brzuszkiewicz, A., Dauter, M., Dauter, Z. & Rosenbaum, G. (2009). Acta Cryst. D65, 1004-1006.
97. Nukaga, M., Mayama, K., Hujer, A. M., Bonomo, R. A. & Knox, J. R. (2003). J. Mol. Biol. 328, 289-301.
98. Olié ric, V., Ennifar, E., Meents, A., Fleurant, M., Besnard, C., Pattison, P., Schiltz, M., Schulze-Briese, C. & Dumas, P. (2007). Acta Cryst. D63, 759-768.
99. O'Neill, P., Stevens, D. L. & Garman, E. (2002). J. Synchrotron Rad. 9, 329-332.
100. Owen, R. L., Holton, J. M., Schulze-Briese, C. & Garman, E. F. (2009). J. Synchrotron Rad. 16, 143-151.
101. Owen, R. L., Pearson, A. R., Meents, A., Boehler, P., Thominet, V. & Schulze-Briese, C. (2009). J. Synchrotron Rad. 16, 173-182.
102. Owen, R. L., Rudino-Pinera, E. & Garman, E. F. (2006). Proc. Natl Acad. Sci. USA, 103, 4912-4917.
103. Paithankar, K. S. & Garman, E. F. (2010). Acta Cryst. D66, 381-388.
104. Paithankar, K. S., Owen, R. L. & Garman, E. F. (2009). J. Synchrotron Rad. 16, 152-162.
105. Pearson, A. R., Pahl, R., Kovaleva, E. G., Davidson, V. L. & Wilmot, C. M. (2007). J. Synchrotron Rad. 14, 92-98.
106. Pechè re, J.-F., Dixon, G. H., Maybury, R. H. & Neurath, H. (1958). J. Biol. Chem. 233, 1364-1372.
107. Petrova, T., Lunin, V. Y., Ginell, S., Hazemann, I., Lazarski, K., Mitschler, A., Podjarny, A. & Joachimiak, A. (2009). J. Mol. Biol. 387, 1092-1095.
108. Pflugrath, J. W. (2004). Methods, 34, 415-423
109. Ramagopal, U. A., Dauter, Z., Thirumuruhan, R., Fedorov, E. & Almo, S. C. (2005). Acta Cryst. D61, 1289-1298.
110. Ravelli, R. B. G. & Garman, E. (2006). Curr. Opin. Struct. Biol. 16, 624-629.
111. Ravelli, R. B. G., Leiros, H.-K. S., Pan, B., Caffrey, M. & McSweeney, S. (2003). Structure, 11, 217-224.
112. Ravelli, R. B. G. & McSweeney, S. (2000). Structure, 8, 315-328.
113. Ravelli, R. B. G., Nanao, M. H., Lovering, A., White, S. & McSweeney, S. (2005). J. Synchrotron Rad. 12, 276-284.
114. Ravelli, R. B. G., Theveneau, P., McSweeney, S. & Caffrey, M. (2002). J. Synchrotron Rad. 9, 355-360.
115. Rice, L. M., Earnest, T. N. & Brunger, A. T. (2000). Acta Cryst. D56, 1413-1420.
116. Roberts, B. R., Wood, Z. A., Jönsson, T. J., Poole, L. B. & Karplus, P. A. (2005). Protein Sci. 14, 2414-2420.
117. Rodgers, D. W. (1997). Methods Enzymol. 276, 183-203.
118. Rudiño-Piñera, E., Ravelli, R. B. G., Sheldrick, G. M., Nanao, M. H., Korostelev, V. V., Werner, J. M., Schwarz-Linek, U., Potts, J. R. & Garman, E. F. (2007). J. Mol. Biol. 368, 833-844.
119. Sato, M., Shibata, N., Morimoto, Y., Takayama, Y., Ozawa, K., Akutsu, H., Higuchi, Y. & Yasuoka, N. (2004). J. Synchrotron Rad. 11, 113-116.
120. Schiltz, M. & Bricogne, G. (2007). J. Synchrotron Rad. 14, 34-42.
121. Schiltz, M., Dumas, P., Ennifar, E., Flensburg, C., Paciorek, W., Vonrhein, C. & Bricogne, G. (2004). Acta Cryst. D60, 1024-1031.
122. Schlichting, I., Berendzen, J., Chu, K., Stock, A. M., Maves, S. A., Benson, D. E., Sweet, R. M., Ringe, D., Petsko, G. A. & Sligar, S. G. (2000). Science, 287, 1615-1622.
123. Schönfeld, D. L., Ravelli, R. B. G., Mueller, U. & Skerra, A. (2008). J. Mol. Biol. 384, 393-405.
124. Schulze-Briese, C., Wagner, A., Tomizaki, T. & Oetiker, M. (2005). J. Synchrotron Rad. 12, 261-267.
125. Shimizu, N., Hirata, K., Hasegawa, K., Ueno, G. & Yamamoto, M. (2007). J. Synchrotron Rad. 14, 4-10.
126. Sjöblom, B., Polentarutti, M. & Djinovic Carugo, K. (2009). Proc. Natl Acad. Sci. USA, 106, 10609-10613.
127. Sliz, P., Harrison, S. C. & Rosenbaum, G. (2003). Structure, 11, 13-19.
128. Snell, E. H., Bellamy, H. D., Rosenbaum, G. & van der Woerd, M. J. (2007). J. Synchrotron Rad. 14, 109-115.
129. Snell, E. H., Judge, R. A., Larson, M. & van der Woerd, M. J. (2002). J. Synchrotron Rad. 9, 361-367.
130. Snell, E. H., van der Woerd, M. J., Miller, M. D. & Deacon, A. M. (2005). J. Appl. Cryst. 38, 69-77.
131. Southworth-Davies, R. J. (2008). DPhil thesis. University of Oxford.
132. Southworth-Davies, R. J. & Garman, E. F. (2007). J. Synchrotron Rad. 14, 73-83.
133. Southworth-Davies, R. J., Medina, M. A., Garman, E. F. & Carmichael, I. (2007). Structure, 15, 1531-1541.
134. Stern, E. A., Yacoby, Y., Seidler, G. T., Nagle, K. P., Prange, M. P., Sorini, A. P., Rehr, J. J. & Joachimiak, A. (2009). Acta Cryst. D65, 366-374.
135. Sygusch, J. & Allaire, M. (1988). Acta Cryst. A44, 443-448.
136. Takeda, K., Matsui, Y., Kamiya, N., Adachi, S., Okumura, H. & Kouyama, T. (2004). J. Mol. Biol. 341, 1023-1037.
137. Teng, T.-Y. (1990). J. Appl. Cryst. 23, 387-391.
138. Teng, T. & Moffat, K. (2000). J. Synchrotron Rad. 7, 313-317.
139. Teng, T.-Y. & Moffat, K. (2002). J. Synchrotron Rad. 9, 198-201.
140. Utschig, L. M., Chemerisov, S. D., Tiede, D. M. & Poluektov, O. G. (2008). Biochemistry, 47, 9251-9257.
141. Ward, J. F. (1988). Prog. Nucleic Acid Res. Mol. Biol. 35, 95-125.
142. Weik, M., Bergè s, J., Raves, M. L., Gros, P., McSweeney, S., Silman, I., Sussman, J. L., Houée-Levin, C. & Ravelli, R. B. G. (2002). J. Synchrotron Rad. 9, 342-346.
143. Weik, M., Kryger, G., Schreurs, A. M. M., Bouma, B., Silman, I., Sussman, J. L., Gros, P. & Kroon, J. (2001). Acta Cryst. D57, 566-573.
144. Weik, M., Ravelli, R. B. G., Kryger, G., McSweeney, S., Raves, M. L., Harel, M., Gros, P., Silman, I., Kroon, J. & Sussman, J. L. (2000). Proc. Natl Acad. Sci. USA, 97, 623-628.
145. Weik, M., Ravelli, R. B. G., Silman, I., Sussman, J. L., Gros, P. & Kroon, J. (2001). Protein Sci. 10, 1953-1961.
146. Weik, M., Schreurs, A. M. M., Leiros, H.-K. S., Zaccai, G., Ravelli, R. B. G. & Gros, P. (2005). J. Synchrotron Rad. 12, 310-317.
147. Weiss, M. S., Mander, G., Hedderich, R., Diederichs, K., Ermler, U. & Warkentin, E. (2004). Acta Cryst. D60, 686-695.
148. Weiss, M. S., Panjikar, S., Mueller-Dieckmann, C. & Tucker, P. A. (2005). J. Synchrotron Rad. 12, 304-309.
149. Yano, J., Kern, J., Irrgang, K.-D., Latimer, M. J., Bergmann, U., Glatzel, P., Pushkar, Y., Biesiadka, J., Loll, B., Sauer, K., Messinger, J., Zouni, A. & Yachandra, V. K. (2005). Proc. Natl Acad. Sci. USA, 102, 12047-12052.
150. Zwart, P. H., Banumathi, S., Dauter, M. & Dauter, Z. (2004). Acta Cryst. D60, 1958-1963