Only subtle protein conformational adaptations are required for ligand binding to thyroid hormone receptors: Simulations using a novel multipoint steered molecular dynamics approach

Journal of Physical Chemistry B

Volumn 112, Issue 34, 2008, Pages 10741-10751

  Martínez, Leandro ^a,c   Polikarpov, Igor ^b   Skaf, Munir S ^a  

^a UNIVERSITY OF CAMPINAS   (Brazil)

^b UNIVERSITY OF SÃO PAULO   (Brazil)

^c INSTITUT PASTEUR   (France)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

BIOCHEMISTRY; CONFORMATIONS; DISSOCIATION; DYNAMICS; ENDOCRINOLOGY; HEALTH; HORMONES; MECHANISMS; MOLECULAR DYNAMICS; MOLECULAR MECHANICS; QUANTUM CHEMISTRY; TRANSCRIPTION; TRANSCRIPTION FACTORS;

BINDING AND RELEASE; BINDING POCKETS; BIOLOGICAL FUNCTIONS; COMPUTATIONAL STUDIES; CONFORMATIONAL CHANGES; CRYSTALLOGRAPHIC STRUCTURES; GENE TRANSCRIPTIONS; HORMONE BINDING; HUMAN HEALTH; LIGAND DISSOCIATION; LIGAND-BINDING; LIGAND-BINDING DOMAIN; METABOLIC FUNCTIONS; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATIONS; MULTI POINTS; NUCLEAR RECEPTORS; PROTEIN MOTIONS; PROTEIN SURFACES; SINGLE MOLECULES; STEERED MOLECULAR DYNAMICS; THYROID HORMONE RECEPTORS; THYROID HORMONES;

LIGANDS;

EID: 51849109110     PISSN: 15206106     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jp803403c     Document Type: Article

References (71)

1. Bain, D. L.; Heneghan. A. F.: Connaghan-Jones, K. D.: Miura, M. T. Annu. Rev. Physiol. 2007, 69, 201.
2. Nettles, K. W.; Greene, G. L. Annu. Rev. Physiol. 2005, 67, 309.
3. Ribeiro, R. C. J.; Kushner, P. J.; Baxter. J. D. Annu. Rev. Med. 2005, 46, 443.
4. Weatherman, R. V.; Fletterick, R. J.; Scanlan. T. S. Annu. Rev. Biochem. 1999, 68, 559.
5. Togashi, M.; Borngraeber, S.; Sandler, B.; Fletterick, R. J.; Webb, P.: Baxter, J. D. J. Steroid. Biochem. 2005, 93, 127.
6. Moras, D.; Gronemeyer, H. Curr. Opin. Cell Biol. 1998, 10, 384.
7. Egea, P. F.; Mitschler, A.; Rochel, N.; Ruff. M.; Chambon, P.; Moras, D. EMBO J. 2000, 19, 2592.
8. Blondel, A.; Renaud, J. P.; Fischer. S.; Moras, D.: Karplus, M. J. Mol. Biol. 1999, 291, 101.
9. Kosztin, D.; Izrailev, S.; Schulten, K. Biophys. J. 1999, 76, 188.
10. Carlsson, P.; Burendahl, S.: Nilsson, L. Biophys. J. 2006, 91, 3151.
11. Martínez, L.; Sonoda, M. T.; Webb, P.; Skaf, M. S.; Polikarpov, I. Biophys. J. 2005, 89, 2011.
12. Martínez, L.; Webb, P.; Polikarpov. I.; Skaf. M. S. J. Med. Chem. 2006, 49, 23.
13. Genest, D.; Garnier, N.; Arrault, A.; Marot, C.; Morin-Allory, L.; Genest. M. Eur. Biophys. J. 2008, 37, 369.
14. Sonoda, M. T.; Martínez, L.; Webb, P.; Skaf, M. S.; Polikarpov, I. Mol. Endocrinol. 2008, 22, 1565.
15. Isralewitz, B.; Baudry, J.; Gullinsgrud, J.; Kosztin, D.; Schulten, K. J. Mol. Graph. 2001, 19, 13.
16. Bourget. W.; Ruff, M.; Chambon, P.; Gronemeyer, H.; Moras, D. Nature 1995, 375, 377.
17. Renaud, J. P.; Rochel, N.; Ruff, M.; Vivat, V.; Chambon, P.; Gronemeyer, H.; Moras, D. Nature 1995, 378, 681.
18. Brzozowski, A. M.; Pike, A. C.; Dauter, Z.; Hubbard, R. E.; Bonn, T.; Engström, O.; Ohman, L.; Greene. G. L.; Gustafsson, J. A.; Carlquist. M. Nature 1997, 589, 753.
19. Tanenbaum, D. M.; Wang, Y.; Williams, S. P.; Sigler, P. B. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1998, 95, 5998.
20. Celik, L.; Lund, J. D. D.; Schiott, B. Biochemistry 2007, 46, 1743.
21. Carlson, K. E.; Tamrazi, A.; Katzenellenbogen, J. A. Mol. Endocrinol. 2003, 17, 2593.
22. Bledsoe, R. K.; Montana, V. G.; Stanley, T. B.; Delves, C. J.; Apolito, C. J.; McKee, D. D.; Consler, T. G.; Parks, D. J.; Stewart, E. L.; Willson, T. M.; Lambert, M. H.; Moore, J. T.; Pearce, K. H.; Xu, H. E. Cell 2002, 110, 93.
23. Nolte, R. T.; Wisely, G. B.; Westin, S.; Cobb, J. E.; Lambert, M. H.; Kurokawa, R.; Rosenfeld, M. G.; Willson, T. M.; Glass, C. K.; Milburn, M. V. Nature 1998, 395, 137.
24. Darimont, B. D.; Wagner, R. L.; Apriletti, J. W.; Stallcup. M. R.; Kushner, P. J.; Baxter, J. D.; Fletterick, R. J.; Yamamoto, K. R. Genes Dev. 1998, 12, 3343.
25. Shiau, A. K.; Barstad, D.; Loria, P. M.; Cheng, L.; Kushner, P. J.; Agard, D. A.; Greene, G. L. Cell 1998, 95, 927.
26. Wang, L.; Zuercher, W. J.; Consler, T. J.; Lambert, M. H.; Miller, A. B.; Orband-Miller, L. A.; McKee. D. D.; Willson, T. M.; Nolte, R. T. J. Biol. Chem. 2006, 281, 37773.
27. Flaig, R.; Greschik, H.; Peluso-Iltis, C.; Moras, D. J. Biol. Chem. 2005, 280, 19250.
28. Baker, K. D.; Shewchuk, L. M.; Kozlova, T.; Makishima, M.; Hassell, A.; Wisely, B.; Caravella, J. A.; Lambert, M. H.; Reinking, J. L.; Krause, H.; Thummel, C. S.; Willson, T. M.; Mangelsdorf, T. J. Cell 2003, 113, 731.
29. Greschik, H.; Flaig, R.; Renaud, J. P.; Moras, D. J. Biol. Chem. 2004, 279, 33639.
30. Kallen, J.; Schlaeppi, J. M.; Bitsch, F.; Filipuzzi, I.; Schlib, A.; Riou, V.; Graham, A.; Strauss, A.; Geiser, M.; Fournier, B. J. Biol. Chem. 2004, 279, 49330.
31. Kallenberger, B. C.; Love, J. D.; Chatterjee, V. K.; Schwabe, J. W. Nat. Struct. Biol. 2003, 10, 136.
32. Elhaji, Y. A.; Stoica, I.; Dennis, S.; Purisima, E. O.; Trifiro, M. A. Hum. Mol. Genet. 2006, 15, 921.
33. Frego, L.; Davidson, W. Protein Sci. 2006, 15, 722.
34. Carlson, K. E.; Choi, I.; Gee, A.; Katzenellenbogen, B. S.; Katzenellenbogen, J. A. Biochemistry 1997, 36, 14897.
35. Elber, R.; Karplus, M. J. Am. Chem. Soc. 1990, 112, 9161.
36. Apriletti, J. W.; Ribeiro, R. C. J.; Wagner, R. L.; Feng, W.; Webb, P.; Kushner, P. J.; West, B. L.; Nilsson, S.; Scanlan, T. S.; Fletterick, R. J; Baxter, J. D. Clin. Exp. Pharmacol. Physiol. 1998, 25, S2-S11.
37. González-Sancho, J. M.; García, V.; Bonilla, F.; Muñoz, A. Cancer Lett. 2003, 192, 121.
38. Lazar, M. A. Endocrinology 2000, 141, 3055.
39. Huber, B. R.; Desclozeaux, M.; West, B. L.; Lima, S. T. C.; Nguyen, H. T.; Apriletti, J. W.; Baxter, J. D.; Fletterick, R. J. Mol. Endocrinol. 2003, 17, 643.
40. WebbP.; Nguyen, N.-H.; Chiellini, G.; Yoshihara, H. A. I.; Lima, s. T. C.; Apriletti, J. W.; Ribeiro, R. C. J.; Marimuthu, A.; West, B. L.; Goedec, P.; Mellstrom, K.; Nilsson, S.; Kushner, P. J.; Fletterick, R. J.; Scanlan, T. S.; Baxter, J. D. J. Steroid Biochem. Mol. Biol. 2003, 83, 59.
41. Webb, P. Expert Opin. Invest. Drugs 2004, 13, 489.
42. Johansson, L.; Rudling, M.; Scanlan, T. S.; Lundasen, T.; Webb, P.; Baxter, J. D.; Angelin, B.: Parmi, P. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 10297.
43. Wagner, R. L.; Huber, B. R.; Shiau, A. K.; Kelly, A.; Lima, S. T. C.; Scanlan, T. S.; Apriletti, J. W.; Baxter, J. D.; West, B. L.; Fletterick, R. J. Mol. Endocrinol. 2001, 15, 398.
44. Ye, L.; Li, Y. L.; Mellstrom, K.; Mellin, C.; Bladh, L. G.; Koehler, K.; Garg, N.; Garcia Collazo, A. M.; Litten, C.; Husman, B.; Persson, K.; Ljunggren, J.; Grover, G.; Sleph, P. G.; George. R.; Malm, J. J. Med. Chem. 2003, 46, 1580.
45. Hangeland, J. J.; Doweyko, A. M.; Dejneka, T.; Friends, T. J.; Devasthale, P.; Mellström, M.; Sandberg, J.; Grynfarb, M.; Sack, J. S.; Einspahr, H.; Färnegardh, M.; Husman, B.; Ljunggren, J.; Koehler, J.; Sheppard, C.; Malm, J.; Ryono, D. E. Bioorg. Med. Chem. Lett. 2004, 14, 3549.
46. Hedfors, A.; Appelqvist, T.; Carlsson, B.; Bladh, L. G.; Litten, C.; Agback, P.; Grynfarb, M.; Koehler, K. F.; Malm, J. J. Med. Chem. 2005, 48, 3114.
47. Li, Y. L.; Koehler, K. F.; Mellström, K.; Garg, N.; Garcia Collazo, A. M.; Färnegard, M.; Gynfarb, M.; Husman, B.; Sandberg, J.; Malm, J. Bioorg. Med. Chem. Lett. 2006, 16, 884.
48. Garcia Collazo, A. M.; Koehler, K. F.; Garg, N.; Färnegardh, M.; Husman. B.; Ye, L.; Ljunggren, J.; Mellström, K.; Sandberg, J.; Grynfarb, M.; Ahola, H.; Malm, J. Bioorg. Med. Chem. Lett. 2006, 16, 1240.
49. Koehler, K. F.; Gordon, S.; Brandt, P.: Carlsson, B.; Backsbro-Saeidi, A.; Apelqvist, T.; Agback, P.; Grover, G. J.; Nelson, W.; Grynfarb, M.; Färnegardh, M.; Rehnmark, S.; Malm, J. J. Med. Chem. 2006, 49, 6635.
50. Dow, R. L.; Schnelier, S. R.; Paight, E. S.; Hank, R. F.; Chiang, P.; Cornelius, P.; Lee, E.; Newsome, W. P.; Swick, A. G.: Spitzer, J.; Hargrove, D. M.; Patterson, T. A.; Pandit, J.; Chrunyk, B. A.; LeMotte, P. K.; Danley, D. E.; Rosner, M. H.; Ammirati, M. J.; Simons, S. P.; Schulte, G. K.; Tate, B. F.; DaSilva-Jardine, P. Bioorg. Med. Chem. Lett. 2003, 13, 379.
51. Wagner, R. L.; Aprietti, J. W.; McGrath, M. E.; West, B. L.; Baxter, J. D.; Fletterick, R. J. Nature 1995, 378, 690.
52. Izrailev, S.; Crofts, A. R.; Berry, E. A.; Schulten, K. Biophys. J. 1999, 77, 1753.
53. Niu, C.; Xu, Y.; Xu, Y.; Luo, X.; Duan, W.; Silman, I.; Sussman, J. L.; Zhu, W.; Chen, K.; Shen, J.; Jiang, H. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 23730.
54. Liu, X.; Xu, Y.; Wang, X.; Barrantes. F. J.; Jiang, H. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 4087.
55. Kalé, L.; Skeel, R.; Bhandarkar, M.; Brunner, R.: Gursoy, A.; Krawetz, N.; Phillips, J.; Shinozaki, A.; Varadarajan, K.; Schulten, K. J. Comput. Phys. 1999, 151, 283.
56. Phillips, J. C.; Braun, R.; Wang, W.; Gumbart, J.; Tajkhorshid, E.; Villa, E.; Chipot, C.; Skeel, R. D.; Kale, L.; Schulten, K. J. Comput. Chem. 2005, 26, 1781.
57. Humphrey, W.; Dalke, A.; Schulten, K. J. Mol. Graph. 1996, 14, 33.
58. Stone, J. E.; Gullingsrud, J.; Schulten, K.; Grayson, P. A System for Interactive Molecular Dynamics Simulations. In ACM Symposium on Interactive 3D Graphics; Hughes, J. F., Sequin, C. H., Eds.; ACM SIGGRAPH: New York, 2001.
59. Fletterick, R. J. http://www.msg.ucsf.edu/flett/. Technical report, UCSF, 2002.
60. Borngraeber, S.; Budny, M. J.; Chiellini, G.; Lima, S. T. C.; Togashi, M.; Webb, P.; Baxter, J. D.; Scanlan, T. S.; Fletterick, R. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 15358.
61. Bleicher, L.; Aparicio, R.; Nunes, F. M.; Martínez, L.; Dias, S. M. G.; Figueira, A. C.M.; Santos, M. A. M.; Venturelli, W. H.; Silva, R.; Donate, P. M.; Neves, F. A. R.; Simeoni, L. A.; Baxter, J. D.; Webb, P.; Skaf, M. S.; Polikarpov, I. BMC Struct. Biol. 2008, 8, 8.
62. Nunes, F. M.; Aparicio, R.; Santos, M. A. M.; Portugal, R. V.; Dias, S. M. G.; Neves, F. A. R.; Simeoni, L. A.; Webb, P.; Baxter, J. D.; Polikarpov, I. Act. Crystallogr. D 2004, 10, 1867.
63. Nascimento, A. S.; Dias, S. M.; Nunes, F. M.; Ambrósio, A. L. B.; Aparicio, R.; Bleicher, L.; Figueira, A. C. M.; Neto, M. D.; Santos, M. A. M.; Fischer, H.; Togashi, M.; Craievich, A. F.; Garratt, R. C.; Baxter, J. D.; Webb, P.; Polikarpov, I. J. Mol. Biol. 2006, 360, 586.
64. Martínez, J. M.; Martínez, L. J. Comput. Chem. 2003, 24, 819. Available for free download at http://www.ime. unicamp.br/~martinez/packmol.
65. MacKerell, A. D.; Bashford, D.; Bellott, M.; Dunbrack, R. L.; Evanseck, J. D.; Field, M. J.; Fischer, S.; Gao, J.; Guo, H.; Ha, S.; Joseph-McCarthy, D.; Kuchnir, L.; Kuczera, K.; Lau, F. T. K.; Mattos, C.; Michnick, S.; Ngo, T.; Nguyen, D. T.; Prodhom, B.; Reiher, W. E.; Roux, B.; Schlenkrich, M.; Smith, J. C.; Stote, R.; Straub, J.; Watanabe, M.; Wiorkiewicz-Kuczera, J.; Yin, D.; Karplus, M. J. Phys. Chem. B 1998, 102, 3586.
66. Jorgensen, W. L.; Chandrasekhar, J.; Madura, J. D.; Impey, R. W.; Klein, M. L. J. Chem. Phys. 1983, 79, 926.
67. Kearsley, S. K. Acta Crystallogr. A 1989, 45, 208.
68. Martinez, L.; Andreani, R.; Martínez, J. M. BMC Bioinformatics 2007, 8, 306.
69. Jarzynski, C. Phys. Rev. Lett. 1997, 78, 2690.
70. Park, S.; Khalili-Araghi, F.; Tajkhorshid, E.; Schulten, K. J. Chem. Phys. 2003, 119, 3559.
71. Percentages in Table 2 varies from ∼8% to 13%. Considering that ∼6% residues with rmsd > 4 Å correspond to normal fluctuations of the LDB, one is left an excess of 2-7% residues that must displace for ligand binding.