Review: Time-resolved NMR studies of RNA folding

Biopolymers

Volumn 86, Issue 5-6, 2007, Pages 360-383

  Fürtig, Boris ^a   Buck, Janina ^a   Manoharan, Vijayalaxmi ^a   Bermel, Wolfgang ^b   Jäschke, Andres ^c   Wenter, Philipp ^d   Pitsch, Stefan ^d   Schwalbe, Harald ^a  

^a GOETHE UNIVERSITY   (Germany)

^b BRUKER BIOSPIN GMBH   (Germany)

^c UNIVERSITY OF HEIDELBERG   (Germany)

^d EPFL   (Switzerland)

Author keywords

NMR spectroscopy; Photolabile caged compounds; RNA folding; Time resolved nmr

Indexed keywords

CHEMICAL SHIFT; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; PROTEIN FOLDING; RATE CONSTANTS; RELAXATION PROCESSES;

MUTATIONAL DATA; PHOTOLABILE CAGED COMPOUNDS; SINGLE LONG-RANGE HYDROGEN BONDING INTERACTION;

RNA;

RNA; LIGAND; RIBONUCLEASE P;

5' UNTRANSLATED REGION; CHEMICAL REACTION KINETICS; CHEMICAL STRUCTURE; HYDROGEN BOND; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; PROTEIN FOLDING; PROTEIN SYNTHESIS; REVIEW; BIOPHYSICS; CHEMISTRY; CONFORMATION; KINETICS; METABOLISM; METHODOLOGY; PH; THERMODYNAMICS;

BIOPHYSICS; HYDROGEN-ION CONCENTRATION; KINETICS; LIGANDS; MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; MODELS, MOLECULAR; NUCLEIC ACID CONFORMATION; RIBONUCLEASE P; RNA; THERMODYNAMICS;

EID: 34547812691     PISSN: 00063525     EISSN: 10970282     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/bip.20761     Document Type: Review

References (123)

1. Batey, R. T.; Rambo, R. P.; Doudna, J. A. Angew Chem Int Ed Engl 1999, 38, 2327-2343.
2. Lynch, D. C.; Schimmel, P. R. Biochemistry 1974, 13, 1841-1852.
3. Gluick, T. C.; Gerstner, R. B.; Draper, D. E.J Mol Biol 1997, 270, 451-463.
4. Harris, M. E.; Nolan, J. M.; Malhotra, A.; Brown, J. W.; Harvey, S. C.; Pace, N. R. EMBO J 1994, 13, 3953-3963.
5. Zarrinkar, P. P.; Williamson, J. R. Science 1994, 265, 918-924.
6. Sela, M.; White, F. H.; Anfinsen, C. B. Science 1957, 125, 691-692.
7. Soukup, J. K.; Soukup, G. A. Gurr Opin Struct Biol 2004, 14, 344-349.
8. Schwalbe, H.; Buck, J.; Furtig, B.; Noeske, J.; Wohnert, J. Angew Chem Int Ed Engl 2007, 46, 1212-1219.
9. Winkler, W. C.; Nahvi, A.; Roth, A.; Collins, J. A.; Breaker, R. R. Nature 2004, 428, 281-286.
10. Noeske, J.; Buck, J.; Furtig, B.; Nasiri, H. R.; Schwalbe, H.; Wohnert, J. Nucleic Acids Res 2007, 35, 572-583.
11. Noeske, J.; Richter, C.; Grundl, M. A.; Nasiri, H. R.; Schwalbe, H.; Wohnert, J. Proc Natl Acad Sci USA 2005, 102, 1372-1377.
12. Lescoute, A.; Westhof, E. Chem Biol 2005, 12, 10-13.
13. Lemay, J. F.; Penedo, J. C.; Tremblay, R.; Lilley, D. M.; Lafontaine, D. A. Chem Biol 2006, 13, 857-868.
14. Stryer, L. Biochemistry; W.H. Freeman and Company: New York, 1988.
15. Pan, T.; Sosnick, T. Annu Rev Biophys Biomol Struct 2006, 35, 161-175.
16. Sorensen, M. A.; Pedersen, S. J Mol Biol 1991, 222, 265-280.
17. Pape, T.; Wintermeyer, W.; Rodnina, M. V. EMBO J 1998, 17, 7490-7497.
18. Pan, T.; Artsimovitch, I.; Fang, X. W.; Landick, R.; Sosnick, T. R. Proc Natl Acad Sci USA 1999, 96, 9545-9550.
19. Heilman-Miller, S. L.; Woodson, S. A. RNA 2003, 9, 722-733.
20. Heilman-Miller, S. L.; Woodson, S. A. J Mol Biol 2003, 328, 385-394.
21. Binastein, M.; Crothers, D. M. Biochemistry 1975, 14, 4185-4191.
22. Porschke, D.; Eigen, M. J Mol Biol 1971, 62, 361-381.
23. Menger, M.; Eckstein, F.; Porschke, D. Biochemistry 2000, 39, 4500-4507.
24. Pan, T.; Sosnick, T. R. Nat Struct Biol 1997, 4, 931-938.
25. Celander, D. W.; Cech, T. R. Science 1991, 251, 401-407.
26. Banerjee, A. R.; Turner, D. H. Biochemistry 1995, 34, 6504-6512.
27. Harris, M. E.; Nolan, J. M.; Malhotra, A.; Brown, J. W.; Harvey, S. C.; Pace, N. R. EMBO J 1994, 13, 3953-3963.
28. Zarrinkar, P. P.; Williamson, J. R. Science 1994, 265, 918-924.
29. Treiber, D. K.; Rook, M. S.; Zarrinkar, P. P.; Williamson, J. R. Science 1998, 279, 1943-1946.
30. Nakano, M.; Moody, E. M.; Liang, J.; Bevilacqua, P. C. Biochemistry 2002, 41, 14281-14292.
31. Heyduk, T.; Niedziela-Majka, A. Biopolymers 2001, 61, 201-213.
32. Zhuang, X. W.; Bartley, L. E.; Babcock, H. P.; Russell, R.; Ha, T. J.; Herschlag, D.; Chu, S. Science 2000, 288, 2048-2051.
33. Mok, K. H.; Nagashima, T; Day, I. J.; Jones, J. A.; Jones, C. J.; Dobson, C. M.; Hore, P. J. J Am Chem Soc 2003, 125, 12484-12492.
34. Winner, J.; Kühn, T; Schwalbe, H. Angew Chem 2001, 113, 4378-4381.
35. Schlepckow, K.; Berk, H.; Wirmer, J.; Schwalbe, H. Submitted for publication.
36. Hoang, L.; Bedard, S.; Krishna, M. M.; Lin, Y.; Englander, S. W. Proc Natl Acad Sci USA 2002, 99, 12173-12178.
37. Huang, G. S.; Oas, T. G. Proc Natl Acad Sci USA 1995, 92, 6878-6882.
38. Wang, M.; Tang, Y.; Sato, S.; Vugmeyster, L.; McKnight, C. J.; Raleigh, D. P. J Am Chem Soc 2003, 125, 6032-6033.
39. Korzhnev, D. M.; Salvatella, X.; Vendruscolo, M.; Di Nardo, A. A.; Davidson, A. R.; Dobson, C. M.; Kay, L. E. Nature 2004, 430, 586-590.
40. Mittermaier, A.; Korzhnev, D. M.; Kay, L. E. Biochemistry 2005, 44, 15430-15436.
41. Roder, H.; Elove, G. A.; Englander, S. W. Nature 1988, 335, 700-704.
42. Udgaonkar, J. B.; Baldwin, R. L. Nature 1988, 335, 694-699.
43. Kühn, T., Schwalbe, H. J Am Chem Soc 2000, 122, 6169-6174.
44. Koide, S.; Dyson, H. J.; Wright, P. E. Biochemistry 1993, 32, 12299-12310.
45. Hoeltzli, S. D.; Frieden, C. Proc Natl Acad Sci USA 1995, 92, 9318-9322.
46. Hoeltzli, S. D.; Frieden, C. Biochemistry 1996, 35, 16843-16851.
47. Hoeltzli, S. D.; Frieden, C. Biochemistry 1998, 37, 387-398.
48. Van Nuland, N. A.; Meijberg, W.; Warner, J.; Forge, V.; Scheek, R. M.; Robillard, G. T.; Dobson, C. M. Biochemistry 1998, 37, 622-637.
49. Killick, T. R.; Freund, S. M.; Fersht, A. R. FEBS Lett 1998, 423, 110-112.
50. Guijarro, J. I.; Morton, C. J.; Plaxco, K. W.; Campbell, I. D.; Dobson, C. M. J Mol Biol 1998, 276, 657-667.
51. Balbach, J.; Steegborn, C.; Schindler, T.; Schmid, F. X. J Mol Biol 1999, 285, 829-842.
52. Forge, V.; Wijesinha, R. T.; Balbach, J.; Brew, K.; Robinson, C. V.; Redfield, C.; Dobson, C. M. J Mol Biol 1999, 288, 673-688.
53. Bhuyan, A. K.; Udgaonkar, J. B. Biochemistry 1999, 38, 9158-9168.
54. Bann, J. G.; Pinkner, J.; Hultgren, S. J.; Frieden, C. Proc Natl Acad Sci USA 2002, 99, 709-714.
55. Killick, T. R.; Freund, S. M.; Fersht, A. R. Protein Sci 1999, 8, 1286-1291.
56. Buevich, A. V.; Dai, Q. H.; Liu, X.; Brodsky, B.; Baum, J. Biochemistry 2000, 39, 4299-4308.
57. Steegborn, C.; Schneider-Hassloff, H.; Zeeb, M.; Balbach, J. Biochemistry 2000, 39, 7910-7919.
58. Panchal, S. C.; Bhavesh, N. S.; Hosur, R. V. FEBS Lett 2001, 497, 59-64.
59. Zeeb, M.; Rosner, H.; Zeslawski, W.; Canet, D.; Holak, T. A.; Balbach, J. J Mol Biol 2002, 315, 447-457.
60. Roy, M.; Jennings, P. A. J Mol Biol 2003, 328, 693-703.
61. Balbach, J.; Forge, V.; van Nuland, N. A.; Winder, S. L.; Hore, P. J.; Dobson, C. M. Nat Struct Biol 1995, 2, 865-870.
62. Mizuguchi, M.; Kroon, G. J.; Wright, P. E.; Dyson, H. J. J Mol Biol 2003, 328, 1161-1171.
63. Balbach, J. J.; Ishii, Y.; Antzutkin, O. N.; Leapman, R. D.; Rizzo, N. W.; Dyda, F.; Reed, J.; Tycko, R. Biochemistry 2000, 39, 13748-13759.
64. Mayer, G.; Heckel, A. Angew Chem Int Ed Engl 2006, 45, 4900-4921.
65. Flamm, C.; Hofacker, I. L.; Maurer-Stroh, S.; Stadier, P. F.; Zehl, M. RNA 2001, 7, 254-265.
66. Wenter, P.; Furtig, B.; Hainard, A.; Schwalbe, H.; Pitsch, S. Angew Chem Int Ed Engl 2005, 44, 2600-2603.
67. Wenter, P.; Furtig, B.; Hainard, A.; Schwalbe, H.; Pitsch, S. Chembiochem 2006, 7, 417-420.
68. Hobartner, C.; Silverman, S. K. Angew Chem Int Ed Engl 2005, 44, 7305-7309.
69. Mayer, G.; Krock, L.; Mikat, V.; Engeser, M.; Heckel, A. Chembiochem 2005, 6, 1966-1970.
70. Wu, M.; Tinoco, I., Jr. Proc Natl Acad Sci USA 1998, 95, 11555-11560.
71. Gate, J. H.; Gooding, A. R.; Podell, E.; Zhou, K.; Golden, B. L.; Kundrot, C. E.; Cech, T. R.; Doudna, J. A. Science 1996, 273, 1678-1685.
72. Chaulk, S. G.; MacMillan, A. M. Nucleic Acids Res 1998, 26, 3173-3178.
73. Seelig, B.; Jaschke, A. Chem Biol 1999, 6, 167-176.
74. Serganov, A.; Keiper, S.; Malinina, L.; Tereshko, V.; Skripkin, E.; Hobartner, C.; Polonskaia, A.; Phan, A. T.; Wombacher, R.; Micura, R.; Dauter, Z.; Jaschke, A.; Patel, D. J. Nat Struct Mol Biol 2005, 12, 218-224.
75. Ellies-Davis, G. C. R.; Kaplan, J. H. J Org Chem 1988, 53, 1966-1969.
76. Murray, J. B.; Dunham, C. M.; Scott, W. G. J Mol Biol 2002, 315, 121-130.
77. Meehan, H. A.; Connell, G. J. Biometals 2002, 15, 27-32.
78. Reiter, N. J.; Blad, H.; Abildgaard, F.; Butcher, S. E. Biochemistry 2004, 43, 13739-13747.
79. Liu, H.; Xu, Y.; Li, F.; Yang, Y.; Wang, W.; Song, Y.; Liu, D. Angew Chem Int Ed Engl 2007, 46, 2515-2517.
80. Grimaldi, J.; Sykes, B. D.; Baldo, J.; Mcmurray, C. J Am Chem Soc 1972, 94, 7641-7645.
81. Kuhne, R. O.; Schaffhauser, T.; Wokaun, A.; Ernst, R. R. J Magn Reson 1979, 35, 39-67.
82. Green, D. B.; Lane, J.; Wing, R. M. Appl Spectrosc 1987, 41, 847-851.
83. Spraul, M.; Hofman, M.; Schwalbe, H. U.S. Pat. 5,726,570 (1998).
84. Couch, D. A.; Howarth, O. W.; Moore, P. J Phys E: Sci Instrum 1975, 8, 831-833.
85. Mcgee, W. A.; Parkhurst, L. J. Anal Biochem 1990, 189, 267-273.
86. Ernst, H.; Freude, D.; Mildner, T.; Wolf, I. Catal Microporous Mater 1995, 94, 413-418.
87. Ferguson, D. B.; Krawietz, T. R.; Haw, J. F. J Magn Reson Ser A 1994, 109, 273-275.
88. Kawakami, M.; Akasaka, K. Rev Sci Instrum 1998, 69, 3365-3369.
89. Naito, A.; Nakatani, H.; Imanari, M.; Akasaka, K. J Magn Reson 1990, 87, 429-432.
90. Yushmanov, P. V.; Furo, I. J Magn Reson 2006, 181, 148-153.
91. Werner, K. PhD Thesis, University Frankfurt, 2007.
92. Otting, G.; Senn, H.; Wagner, G.; Wuthrich, K. J Magn Reson 1986, 70, 500-505.
93. Quant, S.; Wechselberger, R. W.; Woher, M. A.; Worner, K. H.; Schell, P.; Engels, J. W.; Griesinger, C.; Schwalbe, H. Tetrahedron Lett 1994, 35, 6649-6652.
94. Ernst, R. R.; Bodenhausen, G.; Wokaun, A. Principles of Nuclear Magnetic Resonance in One and Two Dimensions (International Series of Monographs on Chemistry, 14) 1986.
95. Kaptein, R.; Dijkstra, K.; Nicolay, K. Nature 1978, 274, 293-294.
96. Farrar, C. T.; Hall, D. A.; Gerfen, G. J.; Rosay, M.; Ardenkjaer-Larsen, J. H.; Griffin, R. G. J Magn Reson 2000, 144, 134-141.
97. Ardenkjaer-Larsen, J. H.; Fridlund, B.; Gram, A.; Hansson, G.; Hansson, L.; Lerche, M. H.; Servin, R.; Thaning, M.; Golman, K. Proc Natl Acad Sci USA 2003, 100, 10158-10163.
98. Mccord, E. F.; Morden, K. M.; Pardi, A.; Tinoco, L.; Boxer, S. G. Biochemistry 1984, 23, 1926-1934.
99. Mccord, E. F.; Morden, K. M.; Tinoco, I.; Boxer, S. G. Biochemistry 1984, 23, 1935-1939.
100. Scott, L. G.; Geierstanger, B. H.; Williamson, J. R.; Hennig, M. J Am Chem Soc 2004, 126, 11776-11777.
101. Kuprov, I.; Hore, P. J. J Magn Reson 2004, 168, 1-7.
102. Styles, P.; Soffe, N. F.; Scott, C. A.; Cragg, D. A.; Row, F.; White, D. J.; White, P. C. J. J Magn Res 1984, 60, 397-404.
103. Bodenhausen, G.; Ernst, R. R. J Magn Reson 1981, 45, 367-373.
104. Balbach, J.; Forge, V.; Lau, W. S.; van Nuland, N. A.; Brew, K.; Dobson, C. M. Science 1996, 274, 1161-1163.
105. Zeeb, M.; Balbach, J. Methods 2004, 34, 65-74.
106. Jeener, J.; Meier, B. H.; Bachmann, P.; Ernst, R. R. J Chem Phys 1979, 71, 4546-4553.
107. Kemmink, J.; Vuister, G. W.; Boelens, R.; Dijkstra, K.; Kaptein, R. J Am Chem Soc 1986, 108, 5631-5633.
108. Pouwels, P. J. W.; Kaptein, R. J Magn Reson Ser A 1993, 101, 337-341.
109. Pouwels, P. J. W.; Kaptein, R. J Phys Chem 1993, 97, 13318-13325.
110. Rubinstenn, G.; Vuister, G. W.; Zwanenburg, N.; Hellingwerf, K. J.; Boelens, R.; Kaptein, R. J Magn Reson 1999, 137, 443-447.
111. Kupce, E.; Freeman, R. J Magn Reson 2003, 163, 56-63.
112. Kupce, E.; Freeman, R. J Magn Reson 2003, 162, 300-310.
113. Kupce, E.; Freeman, R. J Magn Reson Ser A 1994, 108, 268-273.
114. Hadamard, J. Bull Sci Math 1893, 17, 240-248.
115. Bauer, C.; Freeman, R.; Frenkiel, T.; Keeler, J.; Shaka, A. J. J Magn Reson 1984, 58, 442-457.
116. Schanda, P.; Brutscher, B. J Am Chem Soc 2005, 127, 8014-8015.
117. Ross, A.; Salzmann, M.; Senn, H. J Biomol NMR 1997, 10, 389-396.
118. Pervushin, K.; Vogeli, B.; Eletsky, A. J Am Chem Soc 2002, 124, 12898-12902.
119. Kupce, E.; Freeman, R. J Magn Reson Ser A 1993, 102, 122-126.
120. Frydman, L.; Scherf, T.; Lupulescu, A. Proc Natl Acad Sci USA 2002, 99, 15858-15862.
121. Frydman, L.; Lupulescu, A.; Scherf, T. J Am Chem Soc 2003, 125, 9204-9217.
122. Gal, M.; Mishkovsky, M.; Frydman, L. J Am Chem Soc 2006, 128, 951-956.
123. Buck, J.; Furtig, B.; Noeske, J.; Wohnert, J.; Schwalbe, H. Submitted for publication.