Metalloneurochemistry and the Pierian Spring: ‘Shallow Draughts Intoxicate the Brain’

Israel Journal of Chemistry

Volumn 56, Issue 9-10, 2016, Pages 791-802

  Goldberg, Jacob M ^a   Loas, Andrei ^a   Lippard, Stephen J ^a  

^a MASSACHUSETTS INSTITUTE OF TECHNOLOGY   (United States)

Author keywords

bioinorganic chemistry; metalloproteins; neurochemistry; signal transduction

Indexed keywords

EID: 84979609877     PISSN: 00212148     EISSN: 18695868     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/ijch.201600034     Document Type: Review

References (114)

1. A. Pope, The Complete Poetical Works of Pope, Houghton Mifflin, Boston, 1931.
2. B. Szewczyk, Front. Aging Neurosci. 2013, 5, article number 33;
3. Y. V. Li, J. H. Zhang, in Metal Ion in Stroke, Springer, 2012, pp. 1–12;
4. D. W. Choi, J. Y. Koh, Annu. Rev. Neurosci. 1998, 21, 347–375;
5. S. D. Portbury, P. A. Adlard, J. Alzheimers Dis. 2015, 46, 297–311;
6. S. D. Portbury, D. J. Hare, C. Sgambelloni, D. I. Finkelstein, P. A. Adlard, Metallomics 2016, 8, 193–200;
7. P. Zatta, D. Drago, S. Bolognin, S. L. Sensi, Trends Pharmacol. Sci. 2009, 30, 346–355;
8. S. Pfaender, A. M. Grabrucker, Metallomics 2014, 6, 960–977;
9. R. W. Wojciak, E. Mojs, M. Stanislawska-Kubiak, W. Samborski, Epilepsy Res. 2013, 104, 40–44.
10. S. C. Burdette, S. J. Lippard, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2003, 100, 3605–3610.
11. NicanderA. S. F. GowA. F. Scholfield, Nicander: The Poems and Poetical Fragments, Cambridge University Press, Cambridge, 1953.
12. H. H. Sandstead, Am. J. Clin. Nutr. 1986, 43, 293–298.
13. B. L. Vallee, D. D. Ulmer, Annu. Rev. Biochem. 1972, 41, 91–128.
14. C. D. Toscano, T. R. Guilarte, Brain Res. Rev. 2005, 49, 529–554.
15. E. Karakas, H. Furukawa, Science 2014, 344, 992–997.
16. D. E. Clapham, Cell 2007, 131, 1047–1058;
17. M. J. Berridge, M. D. Bootman, H. L. Roderick, Nat. Rev. Mol. Cell. Biol. 2003, 4, 517–529.
18. R. Yuste, G. M. Church, Sci. Am. 2014, 310, 38–45.
19. S. R. Hennigar, S. L. Kelleher, Biol. Chem. 2012, 393, 565–578.
20. P. Paoletti, A. M. Vergnano, B. Barbour, M. Casado, Neuroscience 2009, 158, 126–136.
21. E. Pan, X.-a. Zhang, Z. Huang, A. Krezel, M. Zhao, C. E. Tinberg, S. J. Lippard, J. O. McNamara, Neuron 2011, 71, 1116–1126.
22. K. P. Carter, A. M. Young, A. E. Palmer, Chem. Rev. 2014, 114, 4564–4601.
23. T. B. Cole, H. J. Wenzel, K. E. Kafer, P. A. Schwartzkroin, R. D. Palmiter, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1999, 96, 1716–1721.
24. R. D. Palmiter, T. B. Cole, C. J. Quaife, S. D. Findley, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1996, 93, 14934–14939.
25. T. Kambe, T. Tsuji, A. Hashimoto, N. Itsumura, Physiol. Rev. 2015, 95, 749–784.
26. A. R. Kay, K. Tóth, Sci. Signal. 2008, 1, re3.
27. C. T. Anderson, R. J. Radford, M. L. Zastrow, D. Y. Zhang, U.-P. Apfel, S. J. Lippard, T. Tzounopoulos, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2015, 112, E2705-E2714.
28. P. Paoletti, C. Bellone, Q. Zhou, Nat. Rev. Neurosci. 2013, 14, 383–400.
29. E. Karakas, N. Simorowski, H. Furukawa, EMBO J. 2009, 28, 3910–3920;
30. P. Paoletti, P. Ascher, J. Neyton, J. Neurosci. 1997, 17, 5711–5725.
31. A. M. Vergnano, N. Rebola, L. P. Savtchenko, P. S. Pinheiro, M. Casado, B. L. Kieffer, D. A. Rusakov, C. Mulle, P. Paoletti, Neuron 2014, 82, 1101–1114.
32. K. Tóth, Annu. Rev. Nutr. 2011, 31, 139–153.
33. A. R. Kay, J. Neurosci. 2003, 23, 6847–6855.
34. C. Nozaki, A. M. Vergnano, D. Filliol, A.-M. Ouagazzal, A. Le Goff, S. Carvalho, D. Reiss, C. Gaveriaux-Ruff, J. Neyton, P. Paoletti, B. L. Kieffer, Nat. Neurosci. 2011, 14, 1017–1022.
35. B. I. Kalappa, C. T. Anderson, J. M. Goldberg, S. J. Lippard, T. Tzounopoulos, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2015, 112, 15749–15754.
36. A. I. Sobolevsky, M. P. Rosconi, E. Gouaux, Nature 2009, 462, 745–756.
37. C. J. Frederickson, J.-Y. Koh, A. I. Bush, Nat. Rev. Neurosci. 2005, 6, 449–462.
38. T. Perez-Rosello, C. T. Anderson, C. Ling, S. J. Lippard, T. Tzounopoulos, Neurobiol. Dis. 2015, 81, 14–19.
39. A. S. Nakashima, R. H. Dyck, Neuroscience 2010, 170, 1015–1019;
40. C. E. Brown, R. H. Dyck, Neuroscience 2003, 119, 795–801.
41. L. J. Blakemore, E. Tomat, S. J. Lippard, P. Q. Trombley, Metallomics 2013, 5, 208–213.
42. T. Perez-Rosello, C. T. Anderson, F. J. Schopfer, Y. Zhao, D. Gilad, S. R. Salvatore, B. A. Freeman, M. Hershfinkel, E. Aizenman, T. Tzounopoulos, J. Neurosci. 2013, 33, 9259–9272.
43. R. F. McKnight, M. Adida, K. Budge, S. Stockton, G. M. Goodwin, J. R. Geddes, Lancet 2012, 379, 721–728.
44. H. Ohgami, T. Terao, I. Shiotsuki, N. Ishii, N. Iwata, Br. J. Psychiatry 2009, 194, 464–465;
45. G. N. Schrauzer, K. P. Shrestha, Br. J. Psychiatry 2010, 196, 159–160;
46. G. N. Schrauzer, K. P. Shrestha, Biol. Trace Elem. Res. 1990, 25, 105–113.
47. E. Shorter, Bipolar Disord. 2009, 11, 4–9.
48. J. F. Cade, Med. J. Aust. 1949, 2, 349–351;
49. M. J. Friedrich, JAMA 1999, 281, 2271–2273.
50. R. J. Schloesser, K. Martinowich, H. K. Manji, Trends Neurosci. 2012, 35, 36–46.
51. R. S. Jope, Mol. Psychiatry 1999, 4, 117–128.
52. D. Mota de Freitas, B. D. Leverson, J. L. Goossens, in The Alkali Metal Ions: Their Role for Life (Eds.: A. Sigel, H. Sigel, R. K. O. Sigel), Springer, Cham, 2016, pp. 557–584.
53. L. M. Hallcher, W. R. Sherman, J. Biol. Chem. 1980, 255, 10896–10901.
54. A. J. Harwood, Mol. Psychiatry 2005, 10, 117–126.
55. J. K. Rybakowski, ACS Chem. Neurosci. 2014, 5, 413–421.
56. A. A. Belaidi, A. I. Bush, J. Neurochem. 2016, DOI: 10.1111/jnc.13425.
57. Y. Ke, Z. M. Qian, Lancet Neurol. 2003, 2, 246–253;
58. N. Singh, S. Haldar, A. K. Tripathi, K. Horback, J. Wong, D. Sharma, A. Beserra, S. Suda, C. Anbalagan, S. Dev, C. K. Mukhopadhyay, A. Singh, Antioxid. Redox Signaling 2014, 20, 1324–1363.
59. W. E. Winter, L. A. L. Bazydlo, N. S. Harris, Lab. Med. 2014, 45, 92–102.
60. E. Mills, X. P. Dong, F. Wang, H. Xu, Future Med. Chem. 2010, 2, 51–64.
61. T. Moos, T. Rosengren Nielsen, T. Skjorringe, E. H. Morgan, J. Neurochem. 2007, 103, 1730–1740.
62. S. J. Dixon, K. M. Lemberg, M. R. Lamprecht, R. Skouta, E. M. Zaitsev, C. E. Gleason, D. N. Patel, A. J. Bauer, A. M. Cantley, W. S. Yang, B. Morrison, III, B. R. Stockwell, Cell 2012, 149, 1060–1072.
63. D. J. Hare, J. D. Doecke, N. G. Faux, A. Rembach, I. Volitakis, C. J. Fowler, R. Grimm, P. A. Doble, R. A. Cherny, C. L. Masters, A. I. Bush, B. R. Roberts, ACS Chem. Neurosci. 2015, 6, 398–402.
64. C. Guerreiro, B. Silva, A. C. Crespo, L. Marques, S. Costa, A. Timoteo, E. Marcelino, C. Maruta, A. Vilares, M. Matos, F. S. Couto, P. Faustino, A. Verdelho, M. Guerreiro, A. Herrero, C. Costa, A. de Mendonca, M. Martins, L. Costa, Biochim. Biophys. Acta, Mol. Basis Dis. 2015, 1852, 2116–2122.
65. J. T. Rogers, J. D. Randall, C. M. Cahill, P. S. Eder, X. Huang, H. Gunshin, L. Leiter, J. McPhee, S. S. Sarang, T. Utsuki, N. H. Greig, D. K. Lahiri, R. E. Tanzi, A. I. Bush, T. Giordano, S. R. Gullans, J. Biol. Chem. 2002, 277, 45518–45528.
66. K. Jomova, D. Vondrakova, M. Lawson, M. Valko, Mol. Cell. Biochem. 2010, 345, 91–104.
67. D. J. Hare, P. Lei, S. Ayton, B. R. Roberts, R. Grimm, J. L. George, D. P. Bishop, A. D. Beavis, S. J. Donovan, G. McColl, I. Volitakis, C. L. Masters, P. A. Adlard, R. A. Cherny, A. I. Bush, D. I. Finkelstein, P. A. Doble, Chem. Sci. 2014, 5, 2160–2169.
68. S. Ayton, P. Lei, D. J. Hare, J. A. Duce, J. L. George, P. A. Adlard, C. McLean, J. T. Rogers, R. A. Cherny, D. I. Finkelstein, A. I. Bush, J. Neurosci. 2015, 35, 3591–3597.
69. J. A. Cotruvo, Jr., A. T. Aron, K. M. Ramos-Torres, C. J. Chang, Chem. Soc. Rev. 2015, 44, 4400–4414.
70. C. J. Chang, Nat. Chem. Biol. 2015, 11, 744–747.
71. J. R. Liddell, A. I. Bush, A. R. White, in Encyclopedia of Inorganic and Bioinorganic Chemistry, John Wiley & Sons, 2013.
72. C. M. Opazo, M. A. Greenough, A. I. Bush, Front. Aging Neurosci. 2014, 6, article number 143.
73. V. Vlachová, H. Zemková, L. Vyklický, Eur. J. Neurosci. 1996, 8, 2257–2264.
74. T. Weiser, M. Wienrich, Brain Res. 1996, 742, 211–218.
75. W. Wang, Y. Yu, T. L. Xu, Neuroscience 2007, 145, 631–641.
76. F. Aedo, R. Delgado, D. Wolff, C. Vergara, Neurochem. Int. 2007, 50, 591–600.
77. S. C. Dodani, A. Firl, J. Chan, C. I. Nam, A. T. Aron, C. S. Onak, K. M. Ramos-Torres, J. Paek, C. M. Webster, M. B. Feller, C. J. Chang, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2014, 111, 16280–16285.
78. J. C. Toledo, Jr., O. Augusto, Chem. Res. Toxicol. 2012, 25, 975–989.
79. L. J. Ignarro, G. M. Buga, K. S. Wood, R. E. Byrns, G. Chaudhuri, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1987, 84, 9265–9269.
80. A. G. Tennyson, S. J. Lippard, Chem. Biol. 2011, 18, 1211–1220;
81. V. Calabrese, C. Mancuso, M. Calvani, E. Rizzarelli, D. A. Butterfield, A. M. G. Stella, Nat. Rev. Neurosci. 2007, 8, 766–775.
82. U. R. Heinrich, K. Helling, Nitric Oxide 2012, 27, 106–116;
83. G. Lowe, D. G. Buerk, J. Ma, A. Gelperin, Neuroscience 2008, 153, 842–850;
84. J. Garthwaite, Eur. J. Neurosci. 2008, 27, 2783–2802.
85. C. Feng, Coord. Chem. Rev. 2012, 256, 393–411;
86. W. K. Alderton, C. E. Cooper, R. G. Knowles, Biochem. J. 2001, 357, 593–615.
87. K. Komeima, Y. Hayashi, Y. Naito, Y. Watanabe, J. Biol. Chem. 2000, 275, 28139–28143.
88. G. A. Rameau, D. S. Tukey, E. D. Garcin-Hosfield, R. F. Titcombe, C. Misra, L. Khatri, E. D. Getzoff, E. B. Ziff, J. Neurosci. 2007, 27, 3445–3455.
89. Y. Chen, K. Panda, D. J. Stuehr, Biochemistry 2002, 41, 4618–4625.
90. T. Shimizu, D. Huang, F. Yan, M. Stranava, M. Bartosova, V. Fojtíková, M. Martínková, Chem. Rev. 2015, 115, 6491–6533.
91. J. Zhu, J. Meeusen, S. Krezoski, D. H. Petering, Chem. Res. Toxicol. 2010, 23, 422–431;
92. Y. Chen, Y. Irie, W. M. Keung, W. Maret, Biochemistry 2002, 41, 8360–8367.
93. W. G. Regehr, M. R. Carey, A. R. Best, Neuron 2009, 63, 154–170.
94. T. J. O′Dell, R. D. Hawkins, E. R. Kandel, O. Arancio, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1991, 88, 11285–11289.
95. E. M. Schuman, M. K. Meffert, H. Schulman, D. V. Madison, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1994, 91, 11958–11962;
96. F. S. Nugent, E. C. Penick, J. A. Kauer, Nature 2007, 446, 1086–1090;
97. F. Tamagnini, G. Barker, E. C. Warburton, C. Burattini, G. Aicardi, Z. I. Bashir, J. Physiol. 2013, 591, 3963–3979;
98. S. Wang, D. X. Pan, D. Wang, P. Wan, D. L. Qiu, Q. H. Jin, Behav. Brain Res. 2014, 271, 177–183;
99. E. Nicholson, D. M. Kullmann, Philos. Trans. R. Soc. Lond. B. Biol. Sci. 2014, 369, 20130133.
100. G. A. Kerchner, R. A. Nicoll, Nat. Rev. Neurosci. 2008, 9, 813–825.
101. R. A. Hunter, W. L. Storm, P. N. Coneski, M. H. Schoenfisch, Anal. Chem. 2013, 85, 1957–1963;
102. J. Sun, X. Zhang, M. Broderick, H. Fein, Sensors 2003, 3, 276–284;
103. E. M. Hetrick, M. H. Schoenfisch, Annu. Rev. Anal. Chem. 2009, 2, 409–433.
104. M. H. Lim, D. Xu, S. J. Lippard, Nat. Chem. Biol. 2006, 2, 375–380.
105. L. E. McQuade, J. Ma, G. Lowe, A. Ghatpande, A. Gelperin, S. J. Lippard, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2010, 107, 8525–8530.
106. C. U. Choe, J. Lewerenz, C. Gerloff, T. Magnus, S. Donzelli, Antioxid. Redox Signaling 2011, 14, 1699–1711;
107. M. L. Bullen, A. A. Miller, K. L. Andrews, J. C. Irvine, R. H. Ritchie, C. G. Sobey, B. K. Kemp-Harper, Antioxid. Redox Signaling 2011, 14, 1675–1686.
108. J. M. Fukuto, C. J. Cisneros, R. L. Kinkade, J. Inorg. Biochem. 2013, 118, 201–208.
109. S. A. Suarez, M. H. Fonticelli, A. A. Rubert, E. de la Llave, D. Scherlis, R. C. Salvarezza, M. A. Marti, F. Doctorovich, Inorg. Chem. 2010, 49, 6955–6966.
110. K. Kawai, N. Ieda, K. Aizawa, T. Suzuki, N. Miyata, H. Nakagawa, J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 12690–12696.
111. A. T. Wrobel, T. C. Johnstone, A. D. Liang, S. J. Lippard, P. Rivera-Fuentes, J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 4697–4705;
112. J. Rosenthal, S. J. Lippard, J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 5536–5537;
113. A. Loas, R. J. Radford, A. D. Liang, S. J. Lippard, Chem. Sci. 2015, 6, 4131–4140.
114. R. B. Martin, in Handbook on Toxicity of Inorganic Compounds (Eds.: H. G. Seiler, H. Sigel, A. Sigel), Marcel Dekker, New York, 1988, pp. 9–25.