Amino Acid Metaclusters: Implications of Growth Trends on Peptide Self-Assembly and Structure

Analytical Chemistry

Volumn 88, Issue 1, 2016, Pages 868-876

  Do, Thanh D ^a   De Almeida, Natália E C ^a   Lapointe, Nichole E ^a   Chamas, Ali ^a   Feinstein, Stuart C ^a   Bowers, Michael T ^a  

^a UNIVERSITY OF CALIFORNIA   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

FORECASTING; HYDROPHOBICITY; MASS SPECTROMETRY; PEPTIDES; SELF ASSEMBLY;

AGGREGATION PROPENSITY; HYDROPHILIC RESIDUES; HYDROPHOBIC AMINO ACIDS; ION MOBILITY-MASS SPECTROMETRY; LOW CONCENTRATIONS; NEGATIVE DEVIATIONS; PEPTIDE SELF ASSEMBLIES; SOLUTION TECHNIQUES;

AMINO ACIDS;

AMINO ACID; PEPTIDE; PROTEIN AGGREGATE;

CHEMISTRY; MASS SPECTROMETRY; PROTEIN CONFORMATION; SYNTHESIS;

AMINO ACIDS; MASS SPECTROMETRY; PEPTIDES; PROTEIN AGGREGATES; PROTEIN CONFORMATION;

EID: 84953449601     PISSN: 00032700     EISSN: 15206882     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/acs.analchem.5b03454     Document Type: Article

References (81)

1. Bernstein, S. L.; Dupuis, N. F.; Lazo, N. D.; Wyttenbach, T.; Condron, M. M.; Bitan, G.; Teplow, D. B.; Shea, J.-E.; Ruotolo, B. T.; Robinson, C. V.; Bowers, M. T. Nat. Chem. 2009, 1, 326-331 10.1038/nchem.247
2. Wyss-Coray, T. Nat. Med. 2006, 12, 1005-1015
3. Karran, E.; Mercken, M.; De Strooper, B. Nat. Rev. Drug Discovery 2011, 10, 698-712 10.1038/nrd3505
4. Hardy, J.; Selkoe, D. J. Science 2002, 297, 353-356 10.1126/science.1072994
5. Buee, L.; Bussiere, T.; Buee-Scherrer, V.; Delacourte, A.; Hof, P. R. Brain Res. Rev. 2000, 33, 95-130 10.1016/S0165-0173(00)00019-9
6. Wolfe, M. S. J. Biol. Chem. 2009, 284, 6021-6025 10.1074/jbc.R800013200
7. Lewis, J.; Dickson, D. W.; Lin, W. L.; Chisholm, L.; Corral, A.; Jones, G.; Yen, S. H.; Sahara, N.; Skipper, L.; Yager, D.; Eckman, C.; Hardy, J.; Hutton, M.; McGowan, E. Science 2001, 293, 1487-1491 10.1126/science.1058189
8. Goedert, M.; Spillantini, M. G. Biochim. Biophys. Acta, Mol. Basis Dis. 2000, 1502, 110-121 10.1016/S0925-4439(00)00037-5
9. Maries, E.; Dass, B.; Collier, T. J.; Kordower, J. H.; Steece-Collier, K. Nat. Rev. Neurosci. 2003, 4, 727-738 10.1038/nrn1199
10. Recchia, A.; Debetto, P.; Negro, A.; Guidolin, D.; Skaper, S. D.; Giusti, P. FASEB J. 2004, 18, 617-626 10.1096/fj.03-0338rev
11. Scherzinger, E.; Lurz, R.; Turmaine, M.; Mangiarini, L.; Hollenbach, B.; Hasenbank, R.; Bates, G. P.; Davies, S. W.; Lehrach, H.; Wanker, E. E. Cell 1997, 90, 549-558 10.1016/S0092-8674(00)80514-0
12. Chen, S. M.; Ferrone, F. A.; Wetzel, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2002, 99, 11884-11889 10.1073/pnas.182276099
13. Westermark, P.; Andersson, A.; Westermark, G. T. Physiol. Rev. 2011, 91, 795-826 10.1152/physrev.00042.2009
14. Mandrup-Poulsen, T. Nat. Immunol. 2010, 11, 881-883 10.1038/ni1010-881
15. Tanaka, M.; Komi, Y. Nat. Chem. Biol. 2015, 11, 373-377 10.1038/nchembio.1818
16. Knowles, T. P.; Buehler, M. J. Nat. Nanotechnol. 2011, 6, 469-479 10.1038/nnano.2011.102
17. Balbach, J. J.; Ishii, Y.; Antzutkin, O. N.; Leapman, R. D.; Rizzo, N. W.; Dyda, F.; Reed, J.; Tycko, R. Biochemistry 2000, 39, 13748-13759 10.1021/bi0011330
18. Krone, M. G.; Hua, L.; Soto, P.; Zhou, R. H.; Berne, B. J.; Shea, J. E. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 11066-11072 10.1021/ja8017303
19. Ganguly, P.; Do, T. D.; Larini, L.; LaPointe, N. E.; Sercel, A. J.; Shade, M. F.; Feinstein, S. C.; Bowers, M. T.; Shea, J. E. J. Phys. Chem. B 2015, 119, 4582-4593 10.1021/acs.jpcb.5b00175
20. von Bergen, M.; Barghorn, S.; Li, L.; Marx, A.; Biernat, J.; Mandelkow, E. M.; Mandelkow, E. J. Biol. Chem. 2001, 276, 48165-48174
21. Sawaya, M. R.; Sambashivan, S.; Nelson, R.; Ivanova, M. I.; Sievers, S. A.; Apostol, M. I.; Thompson, M. J.; Balbirnie, M.; Wiltzius, J. J. W.; McFarlane, H. T.; Madsen, A. O.; Riekel, C.; Eisenberg, D. Nature 2007, 447, 453-457 10.1038/nature05695
22. Buchanan, L. E.; Dunkelberger, E. B.; Tran, H. Q.; Cheng, P. N.; Chiu, C. C.; Cao, P.; Raleigh, D. P.; de Pablo, J. J.; Nowick, J. S.; Zanni, M. T. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, 19285-19290 10.1073/pnas.1314481110
23. Caflisch, A. Curr. Opin. Chem. Biol. 2006, 10, 437-444 10.1016/j.cbpa.2006.07.009
24. Walsh, I.; Seno, F.; Tosatto, S. C.; Trovato, A. Nucleic Acids Res. 2014, 42, W301-307 10.1093/nar/gku399
25. Trovato, A.; Chiti, F.; Maritan, A.; Seno, F. PLoS Comput. Biol. 2006, 2, 1608-1618 10.1371/journal.pcbi.0020170
26. Trovato, A.; Seno, F.; Tosatto, S. C. E. Protein Eng., Des. Sel. 2007, 20, 521-523 10.1093/protein/gzm042
27. Pawar, A. P.; Dubay, K. F.; Zurdo, J.; Chiti, F.; Vendruscolo, M.; Dobson, C. M. J. Mol. Biol. 2005, 350, 379-392 10.1016/j.jmb.2005.04.016
28. Tartaglia, G. G.; Pawar, A. P.; Campioni, S.; Dobson, C. M.; Chiti, F.; Vendruscolo, M. J. Mol. Biol. 2008, 380, 425-436 10.1016/j.jmb.2008.05.013
29. Fernandez-Escamilla, A. M.; Rousseau, F.; Schymkowitz, J.; Serrano, L. Nat. Biotechnol. 2004, 22, 1302-1306 10.1038/nbt1012
30. Wyttenbach, T.; Bowers, M. T. Top. Curr. Chem. 2003, 225, 207-232 10.1007/3-540-36113-8-6
31. Koch, K. J.; Gozzo, F. C.; Zhang, D. X.; Eberlin, M. N.; Cooks, R. G. Chem. Commun. 2001, 1854-1855 10.1039/b107148n
32. Nanita, S. C.; Cooks, R. G. Angew. Chem., Int. Ed. 2006, 45, 554-569 10.1002/anie.200501328
33. Yang, P. X.; Xu, R. F.; Nanita, S. C.; Cooks, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 17074-17086 10.1021/ja064617d
34. Cooks, R. G.; Zhang, D. X.; Koch, K. J.; Gozzo, F. C.; Eberlin, M. N. Anal. Chem. 2001, 73, 3646-3655 10.1021/ac010284l
35. Takats, Z.; Nanita, S. C.; Schlosser, G.; Vekey, K.; Cooks, R. G. Anal. Chem. 2003, 75, 6147-6154 10.1021/ac034284s
36. Spencer, E. A. C.; Ly, T.; Julian, R. R. Int. J. Mass Spectrom. 2008, 270, 166-172 10.1016/j.ijms.2007.12.011
37. Mazurek, U.; Geller, O.; Lifshitz, C.; McFarland, M. A.; Marshall, A. G.; Reuben, B. G. J. Phys. Chem. A 2005, 109, 2107-2112 10.1021/jp0451344
38. Counterman, A. E.; Clemmer, D. E. J. Phys. Chem. B 2001, 105, 8092-8096 10.1021/jp011421l
39. Julian, R. R.; Hodyss, R.; Kinnear, B.; Jarrold, M. F.; Beauchamp, J. L. J. Phys. Chem. B 2002, 106, 1219-1228 10.1021/jp012265l
40. Adler-Abramovich, L.; Vaks, L.; Carny, O.; Trudler, D.; Magno, A.; Caflisch, A.; Frenkel, D.; Gazit, E. Nat. Chem. Biol. 2012, 8, 701-706 10.1038/nchembio.1002
41. Reches, M.; Gazit, E. Science 2003, 300, 625-627 10.1126/science.1082387
42. Do, T. D.; Kincannon, W. M.; Bowers, M. T. J. Am. Chem. Soc. 2015, 137, 10080-10083 10.1021/jacs.5b05482
43. German, H. W.; Uyaver, S.; Hansmann, A. U. J. Phys. Chem. A 2015, 119, 1609-1615 10.1021/jp5077388
44. Julian, R. R.; Hodyss, R.; Beauchamp, J. L. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 3577-3583 10.1021/ja003105a
45. Feketeova, L.; Khairallah, G. N.; Brunet, C.; Lemoine, J.; Antoine, R.; Dugourd, P.; O'Hair, R. A. J. Rapid Commun. Mass Spectrom. 2010, 24, 3255-3260 10.1002/rcm.4763
46. Counterman, A. E.; Clemmer, D. E. J. Phys. Chem. B 2004, 108, 4885-4898 10.1021/jp036454a
47. Shaham-Niv, S.; Adler-Abramovich, L.; Schnaider, L.; Gazit, E. Sci. Adv. 2015, 1, e1500137 10.1126/sciadv.1500137
48. Hodyss, R.; Julian, R. R.; Beauchamp, J. L. Chirality 2001, 13, 703-706 10.1002/chir.10021
49. Thirumalai, D.; Reddy, G.; Straub, J. E. Acc. Chem. Res. 2012, 45, 83-92 10.1021/ar2000869
50. Eisenberg, D.; Nelson, R.; Sawaya, M. R.; Balbirnie, M.; Sambashivan, S.; Ivanova, M. I.; Madsen, A. O.; Riekel, C. Acc. Chem. Res. 2006, 39, 568-575 10.1021/ar0500618
51. Julian, R. R.; Myung, S.; Clemmer, D. E. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 440-444 10.1021/jp046478x
52. Mishra, R.; Hoop, C. L.; Kodali, R.; Sahoo, B.; van der Wel, P. C. A.; Wetzel, R. J. Mol. Biol. 2012, 424, 1-14 10.1016/j.jmb.2012.09.011
53. McFarland, N. R.; Fan, Z.; Xu, K.; Schwarzschild, M. A.; Feany, M. B.; Hyman, B. T.; McLean, P. J. J. Neuropathol. Exp. Neurol. 2009, 68, 515-524 10.1097/NEN.0b013e3181a24b53
54. Gorbatyuk, O. S.; Li, S.; Sullivan, L. F.; Chen, W.; Kondrikova, G.; Manfredsson, F. P.; Mandel, R. J.; Muzyczka, N. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008, 105, 763-768 10.1073/pnas.0711053105
55. Bleiholder, C.; Dupuis, N. F.; Wyttenbach, T.; Bowers, M. T. Nat. Chem. 2011, 3, 172-177 10.1038/nchem.945
56. Benedetti, E.; Pedone, C.; Sirigu, A. Gazzetta Chim. Ital. 1973, 103, 555-561
57. Kistenmacher, T. J.; Rand, G. A.; Marsh, R. E. Acta Crystallogr., Sect. B: Struct. Crystallogr. Cryst. Chem. 1974, 30, 2573-2578 10.1107/S0567740874007618
58. Moggach, S. A.; Allan, D. R.; Morrison, C. A.; Parsons, S.; Sawyer, L. Acta Crystallogr., Sect. B: Struct. Sci. 2005, 61, 58-68 10.1107/S0108768104031787
59. Mesleh, M. F.; Hunter, J. M.; Shvartsburg, A. A.; Schatz, G. C.; Jarrold, M. F. J. Phys. Chem. 1996, 100, 16082-16086 10.1021/jp961623v
60. Shvartsburg, A. A.; Jarrold, M. F. Chem. Phys. Lett. 1996, 261, 86-91 10.1016/0009-2614(96)00941-4
61. Bleiholder, C.; Contreras, S.; Do, T. D.; Bowers, M. T. Int. J. Mass Spectrom. 2013, 345, 89-96 10.1016/j.ijms.2012.08.027
62. Bleiholder, C.; Wyttenbach, T.; Bowers, M. T. Int. J. Mass Spectrom. 2011, 308, 1-10 10.1016/j.ijms.2011.06.014
63. Jenkins, J.; Pickersgill, R. Prog. Biophys. Mol. Biol. 2001, 77, 111-175 10.1016/S0079-6107(01)00013-X
64. Halfmann, R.; Alberti, S.; Krishnan, R.; Lyle, N.; O'Donnell, C. W.; King, O. D.; Berger, B.; Pappu, R. V.; Lindquist, S. Mol. Cell 2011, 43, 72-84 10.1016/j.molcel.2011.05.013
65. Do, T. D.; Economou, N. J.; LaPointe, N. E.; Kincannon, W. M.; Bleiholder, C.; Feinstein, S. C.; Teplow, D. B.; Buratto, S. K.; Bowers, M. T. J. Phys. Chem. B 2013, 117, 8436-8446 10.1021/jp4046287
66. Do, T. D.; Lapointe, N. E.; Economou, N. J.; Buratto, S. K.; Feinstein, S. C.; Shea, J. E.; Bowers, M. T. J. Phys. Chem. B 2013, 117, 10759-10768 10.1021/jp406066d
67. Do, T. D.; LaPointe, N. E.; Sangwan, S.; Teplow, D. B.; Feinstein, S. C.; Sawaya, M. R.; Eisenberg, D. S.; Bowers, M. T. J. Phys. Chem. B 2014, 118, 7247-7256 10.1021/jp502473s
68. Marshall, K. E.; Morris, K. L.; Charlton, D.; O'Reilly, N.; Lewis, L.; Walden, H.; Serpell, L. C. Biochemistry 2011, 50, 2061-2071 10.1021/bi101936c
69. Azriel, R.; Gazit, E. J. Biol. Chem. 2001, 276, 34156-34161 10.1074/jbc.M102883200
70. de Groot, N. S.; Parella, T.; Aviles, F. X.; Vendrell, J.; Ventura, S. Biophys. J. 2007, 92, 1732-1741 10.1529/biophysj.106.096677
71. Gorbitz, C. H. Chem.-Eur. J. 2001, 7, 5153-5159 10.1002/1521-3765(20011203)7:23<5153::AID-CHEM5153>3.0.CO;2-N
72. Do, T. D.; Bowers, M. T. Anal. Chem. 2015, 87, 4245-4252 10.1021/ac5046774
73. Kumar, C. V.; Swetha, R. G.; Ramaiah, S.; Anbarasu, A. J. Biomol. Struct. Dyn. 2015, 33, 1695-1709 10.1080/07391102.2014.968211
74. Kyte, J.; Doolittle, R. F. J. Mol. Biol. 1982, 157, 105-132 10.1016/0022-2836(82)90515-0
75. Thompson, M. J.; Sievers, S. A.; Karanicolas, J.; Ivanova, M. I.; Baker, D.; Eisenberg, D. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2006, 103, 4074-4078 10.1073/pnas.0511295103
76. Goldschmidt, L.; Teng, P. K.; Riek, R.; Eisenberg, D. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010, 107, 3487-3492 10.1073/pnas.0915166107
77. Wyttenbach, T.; Kemper, P. R.; Bowers, M. T. Int. J. Mass Spectrom. 2001, 212, 13-23 10.1016/S1387-3806(01)00517-6
78. Kemper, P. R.; Dupuis, N. F.; Bowers, M. T. Int. J. Mass Spectrom. 2009, 287, 46-57 10.1016/j.ijms.2009.01.012
79. Mason, E. A. Transport Properties of Ions in Gases; 99 th ed.; John Wiley & Sons, 1988.
80. Gidden, J.; Ferzoco, A.; Baker, E. S.; Bowers, M. T. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 15132-15140 10.1021/ja046433+
81. Hanwell, M. D.; Curtis, D. E.; Lonie, D. C.; Vandermeersch, T.; Zurek, E.; Hutchison, G. R. J. Cheminf. 2012, 4, 17 10.1186/1758-2946-4-17