Refinement of the Sugar-Phosphate Backbone Torsion Beta for AMBER Force Fields Improves the Description of Z- and B-DNA

Journal of Chemical Theory and Computation

Volumn 11, Issue 12, 2015, Pages 5723-5736

  Zgarbová, Marie ^a   Šponer, Jiří ^a,b   Otyepka, Michal ^a   Cheatham, Thomas E ^c   Galindo Murillo, Rodrigo ^c   Jurečka, Petr ^a  

^a PALACKÝ UNIVERSITY   (Czech Republic)

^b INSTITUTE OF BIOPHYSICS   (Czech Republic)

^c UNIVERSITY OF UTAH   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

DNA B; DNA Z; PHOSPHATE; POLYSACCHARIDE; WATER;

CHEMISTRY; CONFORMATION; MOLECULAR DYNAMICS; QUANTUM THEORY;

DNA, B-FORM; DNA, Z-FORM; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATION; NUCLEIC ACID CONFORMATION; PHOSPHATES; POLYSACCHARIDES; QUANTUM THEORY; WATER;

EID: 84949647978     PISSN: 15499618     EISSN: 15499626     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/acs.jctc.5b00716     Document Type: Article

References (99)

1. Cheatham, T. E., III; Crowley, M. F.; Fox, T.; Kollman, P. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1997, 94 (18) 9626-9630 10.1073/pnas.94.18.9626
2. Cheatham, T. E., III; Case, D. A. Biopolymers 2013, 99 (12) 969-977 10.1002/bip.22331
3. Sponer, J.; Banas, P.; Jurecka, P.; Zgarbova, M.; Kuhrova, P.; Havrila, M.; Krepl, M.; Stadlbauer, P.; Otyepka, M. J. Phys. Chem. Lett. 2014, 5 (10) 1771-1782 10.1021/jz500557y
4. Maffeo, C.; Yoo, J.; Comer, J.; Wells, D. B.; Luan, B.; Aksimentiev, A. J. Phys.: Condens. Matter 2014, 26 (41) 413101 10.1088/0953-8984/26/41/413101
5. Laughton, C. A.; Harris, S. A. Wires Comput. Mol. Sci. 2011, 1 (4) 590-600 10.1002/wcms.46
6. Vargiu, A. V.; Magistrato, A. ChemMedChem 2014, 9 (9) 1966-1981 10.1002/cmdc.201402203
7. Zgarbova, M.; Luque, F. J.; Sponer, J.; Cheatham, T. E., III; Otyepka, M.; Jurecka, P. J. Chem. Theory Comput. 2013, 9 (5) 2339-2354 10.1021/ct400154j
8. Hart, K.; Foloppe, N.; Baker, C. M.; Denning, E. J.; Nilsson, L.; MacKerell, A. D. J. Chem. Theory Comput. 2012, 8 (1) 348-362 10.1021/ct200723y
9. Krepl, M.; Zgarbova, M.; Stadlbauer, P.; Otyepka, M.; Banas, P.; Koca, J.; Cheatham, T. E., III; Jurecka, P.; Sponer, J. J. Chem. Theory Comput. 2012, 8 (7) 2506-2520 10.1021/ct300275s
10. Fadrna, E.; Spackova, N.; Sarzynska, J.; Koca, J.; Orozco, M.; Cheatham, T. E., III; Kulinski, T.; Sponer, J. J. Chem. Theory Comput. 2009, 5 (9) 2514-2530 10.1021/ct900200k
11. Kruse, H.; Havrila, M.; Sponer, J. J. Chem. Theory Comput. 2014, 10 (6) 2615-2629 10.1021/ct500183w
12. Banas, P.; Hollas, D.; Zgarbova, M.; Jurecka, P.; Orozco, M.; Cheatham, T. E., III; Sponer, J.; Otyepka, M. J. Chem. Theory Comput. 2010, 6 (12) 3836-3849 10.1021/ct100481h
13. Bergonzo, C.; Henriksen, N. M.; Roe, D. R.; Swails, J. M.; Roitberg, A. E.; Cheatham, T. E., III J. Chem. Theory Comput. 2014, 10 (1) 492-499 10.1021/ct400862k
14. Roe, D. R.; Bergonzo, C.; Cheatham, T. E., III J. Phys. Chem. B 2014, 118 (13) 3543-3552 10.1021/jp4125099
15. Condon, D. E.; Kennedy, S. D.; Mort, B. C.; Kierzek, R.; Yildirim, I.; Turner, D. H. J. Chem. Theory Comput. 2015, 11 (6) 2729-2742 10.1021/ct501025q
16. Sklenovsky, P.; Florova, P.; Banas, P.; Reblova, K.; Lankas, F.; Otyepka, M.; Sponer, J. J. Chem. Theory Comput. 2011, 7 (9) 2963-2980 10.1021/ct200204t
17. Mlynsky, V.; Banas, P.; Hollas, D.; Reblova, K.; Walter, N. G.; Sponer, J.; Otyepka, M. J. Phys. Chem. B 2010, 114 (19) 6642-6652 10.1021/jp1001258
18. Mlynsky, V.; Kuhrova, P.; Zgarbova, M.; Jurecka, P.; Walter, N. G.; Otyepka, M.; Sponer, J.; Banas, P. J. Phys. Chem. B 2015, 119 (11) 4220-4229 10.1021/jp512069n
19. Cornell, W. D.; Cieplak, P.; Bayly, C. I.; Gould, I. R.; Merz, K. M.; Ferguson, D. M.; Spellmeyer, D. C.; Fox, T.; Caldwell, J. W.; Kollman, P. A. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117 (19) 5179-5197 10.1021/ja00124a002
20. Brooks, B. R.; Brooks, C. L.; Mackerell, A. D.; Nilsson, L.; Petrella, R. J.; Roux, B.; Won, Y.; Archontis, G.; Bartels, C.; Boresch, S.; Caflisch, A.; Caves, L.; Cui, Q.; Dinner, A. R.; Feig, M.; Fischer, S.; Gao, J.; Hodoscek, M.; Im, W.; Kuczera, K.; Lazaridis, T.; Ma, J.; Ovchinnikov, V.; Paci, E.; Pastor, R. W.; Post, C. B.; Pu, J. Z.; Schaefer, M.; Tidor, B.; Venable, R. M.; Woodcock, H. L.; Wu, X.; Yang, W.; York, D. M.; Karplus, M. J. Comput. Chem. 2009, 30 (10) 1545-1614 10.1002/jcc.21287
21. Baker, C. M.; Anisimov, V. M.; MacKerell, A. D. J. Phys. Chem. B 2011, 115 (3) 580-596 10.1021/jp1092338
22. Cheatham, T. E., III; Cieplak, P.; Kollman, P. A. J. Biomol. Struct. Dyn. 1999, 16 (4) 845-862 10.1080/07391102.1999.10508297
23. Wang, J. M.; Cieplak, P.; Kollman, P. A. J. Comput. Chem. 2000, 21 (12) 1049-1074 10.1002/1096-987X(200009)21:12<1049::AID-JCC3>3.0.CO;2-F
24. Yildirim, I.; Stern, H. A.; Kennedy, S. D.; Tubbs, J. D.; Turner, D. H. J. Chem. Theory Comput. 2010, 6 (5) 1520-1531 10.1021/ct900604a
25. Zgarbova, M.; Otyepka, M.; Sponer, J.; Mladek, A.; Banas, P.; Cheatham, T. E., III; Jurecka, P. J. Chem. Theory Comput. 2011, 7 (9) 2886-2902 10.1021/ct200162x
26. Perez, A.; Marchan, I.; Svozil, D.; Sponer, J.; Cheatham, T. E., III; Laughton, C. A.; Orozco, M. Biophys. J. 2007, 92 (11) 3817-3829 10.1529/biophysj.106.097782
27. Yildirim, I.; Kennedy, S. D.; Stern, H. A.; Hart, J. M.; Kierzek, R.; Turner, D. H. J. Chem. Theory Comput. 2012, 8 (1) 172-181 10.1021/ct200557r
28. Zgarbova, M.; Luque, F. J.; Sponer, J.; Otyepka, M.; Jurecka, P. J. Chem. Theory Comput. 2012, 8 (9) 3232-3242 10.1021/ct3001987
29. Wang, A. H. J.; Quigley, G. J.; Kolpak, F. J.; Vandermarel, G.; Vanboom, J. H.; Rich, A. Science 1981, 211 (4478) 171-176 10.1126/science.7444458
30. Cech, P.; Kukal, J.; Cerny, J.; Schneider, B.; Svozil, D. BMC Bioinf. 2013, 14, 205 10.1186/1471-2105-14-205
31. Chatake, T. J. Synchrotron Radiat. 2013, 20, 864-868 10.1107/S0909049513020773
32. Luo, Z. P.; Dauter, M.; Dauter, Z. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2014, 70, 1790-1800 10.1107/S1399004714004684
33. Schneider, B.; Ginell, S. L.; Jones, R.; Gaffney, B.; Berman, H. M. Biochemistry 1992, 31 (40) 9622-9628 10.1021/bi00155a014
34. Rauch, C.; Pichler, A.; Trieb, M.; Wellenzohn, B.; Liedl, K. R.; Mayer, E. J. Biomol. Struct. Dyn. 2005, 22 (5) 595-614 10.1080/07391102.2005.10507029
35. Dauter, Z.; Adamiak, D. A. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2001, 57, 990-995 10.1107/S0907444901006382
36. Drew, H. R.; Wing, R. M.; Takano, T.; Broka, C.; Tanaka, S.; Itakura, K.; Dickerson, R. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1981, 78 (4) 2179-2183 10.1073/pnas.78.4.2179
37. Heddi, B.; Foloppe, N.; Oguey, C.; Hartmann, B. J. Mol. Biol. 2008, 382 (4) 956-970 10.1016/j.jmb.2008.07.047
38. Bansal, M.; Bhattacharyya, D.; Ravi, B. Bioinformatics 1995, 11 (3) 281-287 10.1093/bioinformatics/11.3.281
39. Hays, F. A.; Teegarden, A.; Jones, Z. J. R.; Harms, M.; Raup, D.; Watson, J.; Cavaliere, E.; Ho, P. S. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2005, 102 (20) 7157-7162 10.1073/pnas.0409455102
40. Woods, K. K.; Maehigashi, T.; Howerton, S. B.; Sines, C. C.; Tannenbaum, S.; Williams, L. D. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126 (47) 15330-15331 10.1021/ja045207x
41. Digabriele, A. D.; Steitz, T. A. J. Mol. Biol. 1993, 231 (4) 1024-1039 10.1006/jmbi.1993.1349
42. Ramakrishnan, B.; Sekharudu, C.; Pan, B. C.; Sundaralingam, M. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2003, 59, 67-72 10.1107/S0907444902018917
43. Jorgensen, W. L.; Maxwell, D. S.; TiradoRives, J. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118 (45) 11225-11236 10.1021/ja9621760
44. Klosterman, P. S.; Shah, S. A.; Steitz, T. A. Biochemistry 1999, 38 (45) 14784-14792 10.1021/bi9912793
45. Dockbregeon, A. C.; Chevrier, B.; Podjarny, A.; Johnson, J.; Debear, J. S.; Gough, G. R.; Gilham, P. T.; Moras, D. J. Mol. Biol. 1989, 209 (3) 459-474 10.1016/0022-2836(89)90010-7
46. Case, D. A.; Cheatham, T. E., III; Darden, T.; Gohlke, H.; Luo, R.; Merz, K. M.; Onufriev, A.; Simmerling, C.; Wang, B.; Woods, R. J. J. Comput. Chem. 2005, 26 (16) 1668-1688 10.1002/jcc.20290
47. Feenstra, K. A.; Hess, B.; Berendsen, H. J. C. J. Comput. Chem. 1999, 20 (8) 786-798 10.1002/(SICI)1096-987X(199906)20:8<786::AID-JCC5>3.3.CO;2-2
48. Hopkins, C. W.; Le Grand, S.; Walker, R. C.; Roitberg, A. E. J. Chem. Theory Comput. 2015, 11 (4) 1864-1874 10.1021/ct5010406
49. Gotz, A. W.; Williamson, M. J.; Xu, D.; Poole, D.; Le Grand, S.; Walker, R. C. J. Chem. Theory Comput. 2012, 8 (5) 1542-1555 10.1021/ct200909j
50. Joung, I. S.; Cheatham, T. E., III J. Phys. Chem. B 2008, 112 (30) 9020-9041 10.1021/jp8001614
51. Joung, I. S.; Cheatham, T. E., III J. Phys. Chem. B 2009, 113 (40) 13279-13290 10.1021/jp902584c
52. Aaqvist, J. J. Phys. Chem. 1990, 94 (21) 8021-8024 10.1021/j100384a009
53. Jorgensen, W. L.; Chandrasekhar, J.; Madura, J. D.; Impey, R. W.; Klein, M. L. J. Chem. Phys. 1983, 79 (2) 926-935 10.1063/1.445869
54. Berendsen, H. J. C.; Grigera, J. R.; Straatsma, T. P. J. Phys. Chem. 1987, 91 (24) 6269-6271 10.1021/j100308a038
55. Clark, T.; Chandrasekhar, J.; Spitznagel, G. W.; Schleyer, P. V. J. Comput. Chem. 1983, 4 (3) 294-301 10.1002/jcc.540040303
56. Frisch, M. J.; Pople, J. A.; Binkley, J. S. J. Chem. Phys. 1984, 80 (7) 3265-3269 10.1063/1.447079
57. Gill, P. M. W.; Johnson, B. G.; Pople, J. A.; Taylor, S. W. J. Chem. Phys. 1992, 96 (9) 7178-7179 10.1063/1.462530
58. Krishnan, R.; Binkley, J. S.; Seeger, R.; Pople, J. A. J. Chem. Phys. 1980, 72 (1) 650-654 10.1063/1.438955
59. Jurecka, P.; Cerny, J.; Hobza, P.; Salahub, D. R. J. Comput. Chem. 2007, 28 (2) 555-569 10.1002/jcc.20570
60. Ahlrichs, R.; Bar, M.; Haser, M.; Horn, H.; Kolmel, C. Chem. Phys. Lett. 1989, 162 (3) 165-169 10.1016/0009-2614(89)85118-8
61. Frisch, M. J.; Trucks, G. W.; Schlegel, H. B.; Scuseria, G. E.; Robb, M. A.; Cheeseman, J. R.; Montgomery, J. A., Jr.; Vreven, T.; Kudin, K. N.; Burant, J. C.; Millam, J. M.; Iyengar, S. S.; Tomasi, J.; Barone, V.; Mennucci, B.; Cossi, M.; Scalmani, G.; Rega, N.; Petersson, G. A.; Nakatsuji, H.; Hada, M.; Ehara, M.; Toyota, K.; Fukuda, R.; Hasegawa, J.; Ishida, M.; Nakajima, T.; Honda, Y.; Kitao, O.; Nakai, H.; Klene, M.; Li, X.; Knox, J. E.; Hratchian, H. P.; Cross, J. B.; Bakken, V.; Adamo, C.; Jaramillo, J.; Gomperts, R.; Stratmann, R. E.; Yazyev, O.; Austin, A. J.; Cammi, R.; Pomelli, C.; Ochterski, J. W.; Ayala, P. Y.; Morokuma, K.; Voth, G. A.; Salvador, P.; Dannenberg, J. J.; Zakrzewski, V. G.; Dapprich, S.; Daniels, A. D.; Strain, M. C.; Farkas, O.; Malick, D. K.; Rabuck, A. D.; Raghavachari, K.; Foresman, J. B.; Ortiz, J. V.; Cui, Q.; Baboul, A. G.; Clifford, S.; Cioslowski, J.; Stefanov, B. B.; Liu, G.; Liashenko, A.; Piskorz, P.; Komaromi, I.; Martin, R. L.; Fox, D. J.; Keith, T.; Al-Laham, M. A.; Peng, C. Y.; Nanayakkara, A.; Challacombe, M.; Gill, P. M. W.; Johnson, B.; Chen, W.; Wong, M. W.; Gonzalez, C.; Pople, J. A. Gaussian 03, revision D.02; Gaussian, Inc.: Wallingford, CT, 2003.
62. Klamt, A.; Schuurmann, G. J. Chem. Soc., Perkin Trans. 2 1993, 5) 799-805 10.1039/p29930000799
63. Lu, Q.; Luo, R. J. Chem. Phys. 2003, 119 (21) 11035-11047 10.1063/1.1622376
64. Luo, R.; David, L.; Gilson, M. K. J. Comput. Chem. 2002, 23 (13) 1244-1253 10.1002/jcc.10120
65. Halkier, A.; Helgaker, T.; Jorgensen, P.; Klopper, W.; Koch, H.; Olsen, J.; Wilson, A. K. Chem. Phys. Lett. 1998, 286 (3-4) 243-252 10.1016/S0009-2614(98)00111-0
66. Halkier, A.; Helgaker, T.; Jorgensen, P.; Klopper, W.; Olsen, J. Chem. Phys. Lett. 1999, 302 (5-6) 437-446 10.1016/S0009-2614(99)00179-7
67. Weigend, F.; Häser, M. Theor. Chem. Acc. 1997, 97 (1-4) 331-340 10.1007/s002140050269
68. Svozil, D.; Kalina, J.; Omelka, M.; Schneider, B. Nucleic Acids Res. 2008, 36 (11) 3690-3706 10.1093/nar/gkn260
69. Sponer, J.; Mladek, A.; Spackova, N.; Cang, X. H.; Cheatham, T. E., III; Grimme, S. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135 (26) 9785-9796 10.1021/ja402525c
70. D'Annessa, I.; Coletta, A.; Sutthibutpong, T.; Mitchell, J.; Chillemi, G.; Harris, S.; Desideri, A. Nucleic Acids Res. 2014, 42 (14) 9304-9312 10.1093/nar/gku654
71. Yoo, J.; Aksimentiev, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110 (50) 20099-20104 10.1073/pnas.1316521110
72. Lu, X. J.; Olson, W. K. Nucleic Acids Res. 2003, 31 (17) 5108-5121 10.1093/nar/gkg680
73. Galindo-Murillo, R.; Roe, D. R.; Cheatham, T. E., III Biochim. Biophys. Acta, Gen. Subj. 2015, 1850 (5) 1041-1058 10.1016/j.bbagen.2014.09.007
74. Dans, P. D.; Perez, A.; Faustino, I.; Lavery, R.; Orozco, M. Nucleic Acids Res. 2012, 40 (21) 10668-10678 10.1093/nar/gks884
75. Zgarbova, M.; Otyepka, M.; Sponer, J.; Lankas, F.; Jurecka, P. J. Chem. Theory Comput. 2014, 10 (8) 3177-3189 10.1021/ct500120v
76. Perez, A.; Luque, F. J.; Orozco, M. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129 (47) 14739-14745 10.1021/ja0753546
77. Heddi, B.; Foloppe, N.; Bouchemal, N.; Hantz, E.; Hartmann, B. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128 (28) 9170-9177 10.1021/ja061686j
78. Schwieters, C. D.; Clore, G. M. Biochemistry 2007, 46 (5) 1152-66 10.1021/bi061943x
79. Djuranovic, D.; Hartmann, B. J. Biomol. Struct. Dyn. 2003, 20 (6) 771-788 10.1080/07391102.2003.10506894
80. Banas, P.; Mladek, A.; Otyepka, M.; Zgarbova, M.; Jurecka, P.; Svozil, D.; Lankas, F.; Sponer, J. J. Chem. Theory Comput. 2012, 8 (7) 2448-2460 10.1021/ct3001238
81. Tjandra, N.; Tate, S.; Ono, A.; Kainosho, M.; Bax, A. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122 (26) 6190-6200 10.1021/ja000324n
82. Tian, Y.; Kayatta, M.; Shultis, K.; Gonzalez, A.; Mueller, L. J.; Hatcher, M. E. J. Phys. Chem. B 2009, 113 (9) 2596-2603 10.1021/jp711203m
83. Precechtelova, J.; Munzarova, M. L.; Vaara, J.; Novotny, J.; Dracinsky, M.; Sklenar, V. J. Chem. Theory Comput. 2013, 9 (3) 1641-1656 10.1021/ct300488y
84. Liu, C. M.; Janowski, P. A.; Case, D. A. Biochim. Biophys. Acta, Gen. Subj. 2015, 1850 (5) 1059-1071 10.1016/j.bbagen.2014.09.018
85. Stefl, R.; Wu, H. H.; Ravindranathan, S.; Sklenar, V.; Feigon, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2004, 101 (5) 1177-1182 10.1073/pnas.0308143100
86. Sprous, D.; Young, M. A.; Beveridge, D. L. J. Phys. Chem. B 1998, 102 (23) 4658-4667 10.1021/jp980548g
87. Noy, A.; Perez, A.; Laughton, C. A.; Orozco, M. Nucleic Acids Res. 2007, 35 (10) 3330-3338 10.1093/nar/gkl1135
88. Savelyev, A.; MacKerell, A. D. J. Comput. Chem. 2014, 35 (16) 1219-1239 10.1002/jcc.23611
89. Ivanov, V. I.; Minchenkova, L. E.; Minyat, E. E.; Frank-Kamenetskii, M. D.; Schyolkina, A. K. J. Mol. Biol. 1974, 87 (4) 817-833 10.1016/0022-2836(74)90086-2
90. Tolstorukov, M. Y.; Ivanov, V. I.; Malenkov, G. G.; Jernigan, R. L.; Zhurkin, V. B. Biophys. J. 2001, 81 (6) 3409-3421 10.1016/S0006-3495(01)75973-5
91. Balasubramanian, S.; Hurley, L. H.; Neidle, S. Nat. Rev. Drug Discovery 2011, 10 (4) 261-275 10.1038/nrd3428
92. Burge, S.; Parkinson, G. N.; Hazel, P.; Todd, A. K.; Neidle, S. Nucleic Acids Res. 2006, 34 (19) 5402-5415 10.1093/nar/gkl655
93. Sponer, J.; Cang, X. H.; Cheatham, T. E., III Methods 2012, 57 (1) 25-39 10.1016/j.ymeth.2012.04.005
94. Cang, X. H.; Sponer, J.; Cheatham, T. E., III Nucleic Acids Res. 2011, 39 (10) 4499-4512 10.1093/nar/gkr031
95. Karsisiotis, A. I.; O'Kane, C.; da Silva, M. W. Methods 2013, 64 (1) 28-35 10.1016/j.ymeth.2013.06.004
96. Gkionis, K.; Kruse, H.; Platts, J. A.; Mladek, A.; Koca, J.; Sponer, J. J. Chem. Theory Comput. 2014, 10 (3) 1326-1340 10.1021/ct4009969
97. Besseova, I.; Banas, P.; Kuhrova, P.; Kosinova, P.; Otyepka, M.; Sponer, J. J. Phys. Chem. B 2012, 116 (33) 9899-9916 10.1021/jp3014817
98. Kuehrova, P.; Otyepka, M.; Sponer, J.; Banas, P. J. Chem. Theory Comput. 2014, 10 (1) 401-411 10.1021/ct400663s
99. Mladek, A.; Krepl, M.; Svozil, D.; Cech, P.; Otyepka, M.; Banas, P.; Zgarbova, M.; Jurecka, P.; Sponer, J. Phys. Chem. Chem. Phys. 2013, 15 (19) 7295-310 10.1039/c3cp44383c