All-atom polarizable force field for DNA based on the classical drude oscillator model

Journal of Computational Chemistry

Volumn 35, Issue 16, 2014, Pages 1219-1239

  Savelyev, Alexey ^a   MacKerell, Alexander D ^a  

^a UNIVERSITY OF MARYLAND SCHOOL OF PHARMACY   (United States)

Author keywords

CHARMM; deoxyribonucleic acid; electronic polarizability; empirical force field; molecular mechanics; oligonucleotide; potential energy function

Indexed keywords

ATOMS; DIPOLE MOMENT; ELECTRIC FIELDS; GASES; HYDROGEN BONDS; OLIGONUCLEOTIDES; POLARIZATION; QUANTUM THEORY;

CHARMM; DRUDE OSCILLATORS; ELECTRONIC-POLARIZABILITY; EMPIRICAL FORCE FIELDS; FORCEFIELDS; GAS-PHASES; MODEL COMPOUND; NUCLEIC ACID BASIS; OSCILLATOR MODEL; PROPERTY;

DNA;

DNA;

CHEMICAL MODEL; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; COMPUTER PROGRAM; COMPUTER SIMULATION; CONFORMATION; HYDROGEN BOND;

COMPUTER SIMULATION; DNA; HYDROGEN BONDING; MODELS, CHEMICAL; MODELS, MOLECULAR; NUCLEIC ACID CONFORMATION; SOFTWARE;

EID: 84900474707     PISSN: 01928651     EISSN: 1096987X     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/jcc.23611     Document Type: Article

References (104)

1. B. Alberts, A. Johnson, J. Lewis, M. Raff, K. Roberts, P. Walter, Molecular Biology of the Cell, 4th ed.; Garland Science: New York, 2002.
2. J. P. Peters, L. J. Maher, III, Q. Rev. Biophys. 2010, 43, 23.
3. A. Savelyev, C. K. Materese, G. A. Papoian, J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 19290.
4. H. Schiessel, J. Phys.: Condens. Matter 2003, 15, R699.
5. K. E. Van Holde, Science (New York, N.Y.) 1978, 202, 1179.
6. T. E. Cheatham, III, D. A. Case, Biopolymers 2013, 99, 969.
7. N. Foloppe, A. D. MacKerell, Jr., J. Comput. Chem. 2000, 21, 86.
8. K. Hart, N. Foloppe, C. M. Baker, E. J. Denning, L. Nilsson, A. D. Mackerell, Jr., J. Chem. Theory Comput. 2012, 8, 348.
9. W. D. Cornell, P. Cieplak, C. I. Bayly, I. R. Gould, K. M. Merz, D. M. Ferguson, D. C. Spellmeyer, T. Fox, J. W. Caldwell, P. A. Kollman, J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 5179.
10. T. E. Cheatham, III, P. Cieplak, P. A. Kollman, J. Biomol. Struct. Dyn. 1999, 16, 845.
11. D. R. Langley, J. Biomol. Struct. Dyn. 1998, 16, 487.
12. T. A. Soares, P. H. Hunenberger, M. A. Kastenholz, V. Kraeutler, T. Lenz, R. Lins, C. Oostenbrink, W. van Gunsteren, J. Comput. Chem. 2005, 26, 725.
13. P. Drude, R. A. Millikan, R. C. Mann, The Theory of Optics; Longmans, Green, and Co.: New York, 1902.
14. P. E. M. Lopes, E. Harder, B. Roux, A. D. MacKerell, Jr., Formalisms for the explicit inclusion of electronic polarizability in molecular modeling and dynamics studies, in Multi-scale Quantum Models for Biocatalysis: Modern Techniques and Applications;, D. York, T. -S. Lee, Eds.; Springer: Netherlands, 2009, p. 219-257.
15. P. E. M. Lopes, B. Roux, A. D. MacKerell, Jr., Theor. Chem. Acc. 2009, 124, 11.
16. E. Harder, V. M. Anisimov, I. V. Vorobyov, P. E. M. Lopes, S. Noskov, A. D. MacKerell, Jr., B. Roux, J. Chem. Theory Comput. 2006, 2, 1587.
17. B. T. Thole, Chem. Phys. 1981, 59, 341.
18. E. Harder, V. M. Anisimov, T. Whitfield, A. D. MacKerell, Jr., B. Roux, J. Phys. Chem. B 2008, 112, 3509.
19. H. Yu, T. W. Whitfield, E. Harder, G. Lamoureux, I. Vorobyov, V. M. Anisimov, A. D. MacKerell, Jr., B. Roux, J. Chem. Theory Comput. 2010, 6, 774.
20. P. E. M. Lopes, J. Huang, J. Shim, Y. Luo, H. Li, B. Roux, A. D. MacKerell, J. Chem. Theory Comput. 2013, 9, 5430.
21. M. Sprik, M. L. Klein, J. Chem. Phys. 1988, 89, 7556.
22. G. J. Martyna, M. E. Tuckerman, D. J. Tobias, M. L. Klein, Mol. Phys. 1996, 87, 1117.
23. M. E. Tuckerman, G. J. Martyna, J. Phys. Chem. B 2000, 104, 159.
24. W. Jiang, D. J. Hardy, J. C. Phillips, A.D. Mackerell, Jr., K. Schulten, B. Roux, J. Phys. Chem. Lett. 2011, 2, 87.
25. G. Lamoureux, B. Roux, J. Chem. Phys. 2003, 119, 5185.
26. P. Sherwood, A. H. de Vries, M. F. Guest, G. Schreckenbach, C. R. A. Catlow, S. A. French, A. A. Sokol, S. T. Bromley, W. Thiel, A. J. Turner, S. Billeter, F. Terstegen, S. Thiel, J. Kendrick, S. C. Rogers, J. Casci, M. Watson, F. King, E. Karlsen, M. Sjovoll, A. Fahmi, A. Schafer, C. Lennartz, J. Mol. Struc.: Theochem 2003, 632, 1.
27. B. Hess, C. Kutzner, D. van der Spoel, E. Lindahl, J. Chem. Theory Comput. 2008, 4, 435.
28. M. S. Friedrichs, P. Eastman, V. Vaidyanathan, M. Houston, S. Legrand, A. L. Beberg, D. L. Ensign, C. M. Bruns, V. S. Pande, J. Comput. Chem. 2009, 30, 864.
29. J. Chowdhary, E. Harder, P. E. Lopes, L. Huang, A. D. MacKerell, Jr., B. Roux, J. Phys. Chem. B 2013, 117, 9142.
30. X. He, P. E. M. Lopes, A. D. MacKerell, Biopolymers 2013, 99, 724.
31. D. S. Patel, X. He, A. D. MacKerell, Jr., J. Phys. Chem. B ASAP article, 2014, NIHMSID #566721. (in press).
32. G. Lamoureux, A. D. MacKerell, Jr., B. Roux, J. Chem. Phys. 2003, 119, 5185.
33. W. Yu, P. E. Lopes, B. Roux, A. D. MacKerell, Jr., J. Chem. Phys. 2013, 138, 034508.
34. G. Lamoureux, E. Harder, I. V. Vorobyov, B. Roux, A. D. MacKerell, Jr., Chem. Phys. Lett. 2006, 418, 245.
35. Y. Luo, W. Jiang, H. Yu, A. D. MacKerell, Jr., B. Roux, Faraday Disc. 2013, 160, 135.
36. S. Jo, T. Kim, V. G. Iyer, W. Im, J. Comput. Chem. 2008, 29, 1859.
37. M. J. Frisch, G. W. Trucks, H. B. Schlegel, G. E. Scuseria, M. A. Robb, J. R. Cheeseman, G. Scalmani, V. Barone, B. Mennucci, G. A. Petersson, H. Nakatsuji, M. Caricato, X. Li, H. P. Hratchian, A. F. Izmaylov, J. Bloino, G. Zheng, J. L. Sonnenberg, M. Hada, M. Ehara, K. Toyota, R. Fukuda, J. Hasegawa, M. Ishida, T. Nakajima, Y. Honda, O. Kitao, H. Nakai, T. Vreven, J. A. Montgomery, J. E. Peralta, F. Ogliaro, M. Bearpark, J. J. Heyd, E. Brothers, K. N. Kudin, V. N. Staroverov, R. Kobayashi, J. Normand, K. Raghavachari, A. Rendell, J. C. Burant, S. S. Iyengar, J. Tomasi, M. Cossi, N. Rega, N. J. Millam, M. Klene, J. E. Knox, J. B. Cross, V. Bakken, C. Adamo, J. Jaramillo, R. Gomperts, R. E. Stratmann, O. Yazyev, A. J. Austin, R. Cammi, C. Pomelli, J. W. Ochterski, R. L. Martin, K. Morokuma, V. G. Zakrzewski, G. A. Voth, P. Salvador, J. J. Dannenberg, S. Dapprich, A. D. Daniels, Ö. Farkas, J. B. Foresman, J. V. Ortiz, J. Cioslowski, D. J. Fox, Gaussian 09; Gaussian, Inc.: Wallingford CT, 2009.
38. J. Kong, C. A. White, A. I. Krylov, C. D. Sherrill, R. D. Adamson, T. R. Furlani, M. S. Lee, A. M. Lee, S. R. Gwaltney, T. R. Adams, C. Ochsenfeld, A. T. B. Gilbert, G. S. Kedziora, V. A. Rassolov, D. R. Maurice, N. Nair, Y. Shao, N. A. Besley, P. E. Maslen, J. P. Dombroski, H. Daschel, W. Zhang, P. P. Korambath, J. Baker, E. F. C. Byrd, T. V. Voorhis, M. Oumi, S. Hirata, C.-P. Hsu, N. Ishikawa, J. Florian, A. Warshel, B. G. Johnson, P. M. W. Gill, M. Head-Gordon, J. A. Pople, J. Comput. Chem. 2000, 21, 1532.
39. Y. Shao, L. Fusti-Molnar, Y. Jung, J. Kussmann, C. Ochsenfeld, S. T. Brown, A. T. B. Gilbert, L. V. Slipchenko, S. V. Levchenko, D. P. O'Neill, Jr., R. A. Distasio, R. C. Lochan, T. Wang, G. J. O. Beran, N. A. Besley, J. M. Herbert, C. Y. Lin, T. V. Voorhis, S. H. Chien, A. Sodt, R. P. Steele, V. A. Rassolov, P. E. Maslen, P. P. Korambath, R. D. Adamson, B. Austin, J. Baker, E. F. C. Byrd, H. Dachsel, R. J. Doerksen, A. Dreuw, B. D. Dunietz, A. D. Dutoi, T. R. Furlani, S. R. Gwaltney, A. Heyden, S. Hirata, C.-P. Hsu, G. Kedziora, R. Z. Khalliulin, P. Klunzinger, A. M. Lee, M. S. Lee, W. Liang, I. Lotan, N. Nair, B. Peters, E. I. Proynov, P. A. Pieniazek, Y. M. Rhee, J. Ritchie, E. Rosta, C. D. Sherrill, A. C. Simmonett, J. E. Subotnik, III, H. L. Woodcock, W. Zhang, A. T. Bell, A. K. Chakraborty, D. M. Chipman, F. J. Keil, A. Warshel, W. J. Hehre, III, H. F. Schaefer, J. Kong, A. I. Krylov, P. M. W. Gill, M. Head-Gordon, Z. Gan, Y. Zhao, N. E. Schultz, D. Truhlar, E. Epifanovsky, M. Oana, Q-Chem, 3.1 ed.; Q-Chem, Inc.: Pittsburgh, PA, 2007.
40. A. D. MacKerell, Jr., J. Phys. Chem. B 2009, 113, 3235.
41. D. Svozil, J. E. Sponer, I. Marchan, A. Perez, T. E. Cheatham, III, F. Forti, F. J. Luque, M. Orozco, J. Sponer, J. Phys. Chem. B 2008, 112, 8188.
42. A. Mladek, M. Krepl, D. Svozil, P. Cech, M. Otyepka, P. Banas, M. Zgarbova, P. Jurecka, J. Sponer, Phys. Chem. Chem. Phys. 2013, 15, 7295.
43. H. M. Berman, T. Battistuz, T. N. Bhat, W. F. Bluhm, P. E. Bourne, K. Burkhardt, Z. Feng, G. L. Gilliland, L. Iype, S. Jain, P. Fagan, J. Marvin, D. Padilla, V. Ravichandran, B. Schneider, N. Thanki, H. Weissig, J. D. Westbrook, C. Zardecki, Acta Crystallogr. D Biol. Crystallogr. 2002, 58, 899.
44. H. M. Berman, W. K. Olson, D. L. Beveridge, J. Westbrook, A. Gelbin, T. Demeny, S.-H. Hsieh, A. R. Srinivasan, B. Schneider, Biophys. J. 1992, 63, 751.
45. N. Foloppe, A. D. MacKerell, Jr., Biophys. J. 1999, 76, 3206.
46. B. R. Brooks, C. L. Brooks III, A. D. MacKerell Jr., L. Nilsson, R. J. Petrella, B. Roux, Y. Won, G. Archontis, C. Bartels, S. Boresch, A. Caflisch, L. Caves, Q. Cui, A. R. Dinner, M. Feig, S. Fischer, J. Gao, M. Hodoscek, W. Im, K. Kuczera, T. Lazaridis, J. Ma, V. Ovchinnikov, E. Paci, R. W. Pastor, C. B. Post, J. Z. Pu, M. Schaefer, B. Tidor, R. V. Venable, H. L. Woodcock, X. Wu, W. Yang, D. M. York, M. Karplus, J. Comput. Chem. 2009, 30, 1545.
47. R. J. Isaacs, H. P. Spielmann, J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 583.
48. A. Pérez, I. Marchán, D. Svozil, J. Sponer, T. E. Cheatham, I. C. A. Laughton, M. Orozco, Biophy. J. 2007, 92, 3817.
49. X. Zuo, D. M. Tiede, J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 16.
50. H. R. Drew, R. M. Wing, T. Takano, C. Broka, S. Tanaka, K. Itakura, R. S. Dickerson, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1981, 78, 2179.
51. T. Drsata, A. Perez, M. Orozco, A. V. Morozov, J. Sponer, F. Lankas, J. Chem. Theory Comput. 2013, 9, 707.
52. H. R. Drew, R. E. Dickerson, J. Mol. Biol. 1981, 151, 535.
53. H. R. Drew, S. Samson, R. E. Dickerson, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1982, 79, 4040.
54. A. D. MacKerell, Jr., N. K. Banavali, J. Comput. Chem. 2000, 21, 105.
55. B. Heddi, C. Oguey, C. Lavelle, N. Foloppe, B. Hartmann, Nucl. Acids Res. 2010, 38, 1034.
56. E. Johansson, G. Parkinson, S. Neidle, J. Mol. Biol. 2000, 300, 551.
57. E. Westhof, J. Biomol. Struct. Dyn. 1987, 8, 581.
58. N. Narayana, M. A. Weiss, J. Mol. Biol. 2009, 385, 469.
59. B. Heddi, N. Foloppe, E. Hantz, B. Hartmann, J. Mol. Biol. 2007, 368, 1403.
60. F. A. Hays, A. Teegarden, Z. J. Jones, M. Harms, D. Raup, J. Watson, E. Cavaliere, P. S. Ho, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2005, 102, 7157.
61. J. C. Phillips, R. Braun, W. Wang, J. Gumbart, E. Tajkhorshid, E. Villa, C. Chipot, R. D. Skeel, L. Kale, K. Schulten, J. Comput. Chem. 2005, 26, 1781.
62. W. L. Jorgensen, J. Chandrasekhar, J. D. Madura, R. W. Impey, M. L. Klein, J. Chem. Phys. 1983, 79, 926.
63. W. E. Reiher, Theoretical studies of hydrogen bonding, Ph.D., Harvard University, 1985.
64. V. M. Anisimov, I. V. Vorobyov, B. Roux, A. D. Mackerell, Jr., J. Chem. Theory Comput. 2007, 3, 1927.
65. A. D. MacKerell, Jr., D. Bashford, M. Bellott, R. L. Dunbrack Jr., J. Evanseck, M. J. Field, S. Fischer, J. Gao, H. Guo, S. Ha, D. Joseph, L. Kuchnir, K. Kuczera, F. T. K. Lau, C. Mattos, S. Michnick, T. Ngo, D. T. Nguyen, B. Prodhom, W. E. Reiher, I. B. Roux, M. Schlenkrich, J. Smith, R. Stote, J. Straub, M. Watanabe, J. Wiorkiewicz-Kuczera, D. Yin, M. Karplus, J. Phys. Chem. B 1998, 102, 3586.
66. J. P. Ryckaert, G. Ciccotti, H. J. C. Berendsen, J. Comput. Phys. 1977, 23, 327.
67. T. A. Darden, D. York, L. G. Pedersen, J. Chem. Phys. 1993, 98, 10089.
68. M. P. Allen, D. J. Tildesley, Computer Simulation of Liquids; Oxford University Press: New York, 1989.
69. R. Lavery, H. Sklenar, J. Biomol. Str. Dyn. 1988, 6, 63.
70. G. Ravishanker, S. Swaminathan, D. L. Beveridge, R. Lavery, H. Sklenar, J. Biomol. Str. Dyn. 1989, 6, 669.
71. R. E. Dickerson, Nucl. Acids Res. 1998, 26, 1906.
72. A. Bax, L. Lerner, J. Magn. Reson. 1988, 79, 429.
73. Z. G. Wu, F. Delaglio, N. Tjandra, V. B. Zhurkin, A. Bax, J. Biomol. NMR 2003, 26, 297.
74. E. Duchardt, L. Nilsson, J. Schleucher, Nucleic Acids Res. 2008, 36, 4211.
75. O. Kohlbacher, H. P. Lenhof, Bioinformatics 2000, 16, 815.
76. C. M. Baker, V. M. Anisimov, A. D. MacKerell, Jr., J. Phys. Chem. B 2011, 115, 580.
77. I. Vorobyov, V. M. Anisimov, S. Greene, R. M. Venable, A. Moser, R. W. Pastor, A. D. MacKerell, Jr., J. Chem. Theory Comput. 2007, 3, 1120.
78. E. Harder, V. M. Anisimov, T. Whitfield, A. D. MacKerell, Jr., B. Roux, J. Phys. Chem. B 2008, 112, 3509.
79. P. E. M. Lopes, G. Lamoureux, B. Roux, A. D. MacKerell, Jr., J. Phys. Chem. B 2007, 111, 2873.
80. X. Zhu, A. D. MacKerell, Jr., J. Comput. Chem. 2010, 31, 2330.
81. P. E. M. Lopes, G. Lamoureux, A. D. MacKerell, Jr., J. Comput. Chem. 2009, 30, 1821.
82. V. M. Anisimov, G. Lamoureux, I. V. Vorobyov, N. Huang, B. Roux, A. D. MacKerell, Jr., J. Chem. Theory Comput. 2005, 1, 153.
83. C. Oguey, N. Foloppe, B. Hartmann, PLoS ONE 2010, 5, e15931.
84. B. Heddi, N. Foloppe, N. Bouchemal, E. Hantz, B. Hartmann, J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 9170.
85. D. Djuranovic, B. Hartmann, J. Biomol. Struct. Dyn. 2003, 20, 771.
86. B. Heddi, N. Foloppe, C. Oguey, B. Hartmann, J. Mol. Biol. 2008, 382, 956.
87. Y. Tian, M. Kayatta, K. Shultis, A. Gonzalez, L. J. Mueller, M. E. Hatcher, J. Phys. Chem. B 2008, 113, 2596.
88. E. Hatcher, O. Guvench, A. D. MacKerell, Jr., J. Phys. Chem. B 2009, 113, 12466.
89. J. I. Gyi, A. N. Lane, G. L. Conn, T. Brown, Biochemistry 1998, 37, 73.
90. O. Julien, J. R. Beadle, W. C. Magee, S. Chatterjee, K. Y. Hostetler, D. H. Evans, B. D. Sykes, J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 2264.
91. N. K. Banavali, A. D. MacKerell, Jr., J. Mol. Biol. 2002, 319, 141.
92. U. D. Priyakumar, A. D. MacKerell, Jr., J. Chem. Theory Comput. 2005, 2, 187.
93. U. D. Priyakumar, A. D. MacKerell, Jr., J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 678.
94. N. K. Banavali, B. Roux, J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 6866.
95. C. Altona, M. Sundaralingam, J. Am. Chem. Soc. 1973, 95, 2333.
96. T. E. Cheatham, M. F. Crowley, T. Fox, P. A. Kollman, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1997, 94, 9626.
97. T. E. Cheatham, P. A. Kollman, Structure 1997, 5, 1297.
98. M. Zgarbova, F. Javier Luque, J. Sponer, T. E. Cheatham, III, M. Otyepka, P. Jurecka, J. Chem. Theory Comput. 2013, 9, 2339.
99. B. Kim, T. Young, E. Harder, R. A. Friesner, B. J. Berne, J. Phys. Chem. B 2005, 109, 16529.
100. S. Patel, A. D. MacKerell, Jr., C. L. Brooks, III, J. Comput. Chem. 2004, 25, 1504.
101. A. Savelyev, G. A. Papoian, J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 14506.
102. A. Savelyev, G. A. Papoian, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2010, 107, 20340.
103. C. M. Baker, P. E. M. Lopes, X. Zhu, B. Roux, A. D. MacKerell, Jr., J. Chem. Theory Comput. 2010, 6, 1181.
104. C. M. Baker, A. D. MacKerell, Jr., J. Mol. Model. 2010, 16, 567.