Measurement of State-Specific Association Constants in Allosteric Sensors through Molecular Stapling and NMR

Journal of the American Chemical Society

Volumn 137, Issue 33, 2015, Pages 10777-10785

  Moleschi, Kody J ^a   Akimoto, Madoka ^a   Melacini, Giuseppe ^a  

^a MCMASTER UNIVERSITY   (Canada)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CHEMICAL ANALYSIS; CHEMICAL SHIFT; COVALENT BONDS;

ALLOSTERIC COUPLING; ALLOSTERIC EFFECTORS; ASSOCIATION CONSTANT; BINDING EQUILIBRIA; BIOLOGICAL FUNCTIONS; CORRELATION ANALYSIS; CYCLIC ADENOSINE MONOPHOSPHATE (CAMP); SATURATION TRANSFER;

EQUILIBRIUM CONSTANTS;

CYCLIC AMP; CYCLIC AMP DEPENDENT PROTEIN KINASE REGULATORY SUBUNIT IALPHA; DISULFIDE; APOENZYME; SULFIDE;

ALLOSTERISM; ARTICLE; ASSOCIATION CONSTANT; BINDING AFFINITY; BINDING SITE; CHEMICAL REACTION; CHEMICAL STRUCTURE; CONFORMATIONAL TRANSITION; CONTROLLED STUDY; DISULFIDE BOND; HETERONUCLEAR SINGLE QUANTUM COHERENCE; MOLECULAR STAPLING; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; PROTEIN DOMAIN; PROTEIN STRUCTURE; PROTON NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; SATURATION TRANSFER DIFFERENCE; CHEMISTRY; ENZYME STABILITY; GENETICS; METABOLISM; MUTATION; PROTEIN TERTIARY STRUCTURE;

ALLOSTERIC REGULATION; APOENZYMES; CYCLIC AMP; CYCLIC AMP-DEPENDENT PROTEIN KINASE RIALPHA SUBUNIT; ENZYME STABILITY; MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; MODELS, MOLECULAR; MUTATION; PROTEIN STRUCTURE, TERTIARY; SULFIDES;

EID: 84941703228     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jacs.5b06557     Document Type: Article

References (59)

1. Kuriyan, J.; Eisenberg, D. Nature 2007, 450, 983-990 10.1038/nature06524
2. Ruschak, a M.; Kay, L. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109, E3454-E3462 10.1073/pnas.1213640109
3. Vendruscolo, M. Nat. Chem. Biol. 2011, 7, 411-412 10.1038/nchembio.603
4. Changeux, J.-P.; Edelstein, S. J. Science 2005, 308, 1424-1428 10.1126/science.1108595
5. Gardino, A. K.; Villali, J.; Kivenson, A.; Lei, M.; Liu, C. F.; Steindel, P.; Eisenmesser, E. Z.; Labeikovsky, W.; Wolf-Watz, M.; Clarkson, M. W.; Kern, D. Cell 2009, 139, 1109-1118 10.1016/j.cell.2009.11.022
6. Kern, D.; Zuiderweg, E. R. P. Curr. Opin. Struct. Biol. 2003, 13, 748-757 10.1016/j.sbi.2003.10.008
7. Aghazadeh, B.; Lowry, W. E.; Huang, X. Y.; Rosen, M. K. Cell 2000, 102, 625-633 10.1016/S0092-8674(00)00085-4
8. Long, D.; Brüschweiler, R. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 18999-19005 10.1021/ja208813t
9. Smock, R. G.; Gierasch, L. M. Science 2009, 324, 198-203 10.1126/science.1169377
10. Tzeng, S.-R.; Kalodimos, C. G. Nature 2009, 462, 368-372 10.1038/nature08560
11. Boehr, D. D.; Nussinov, R.; Wright, P. E. Nat. Chem. Biol. 2009, 5, 789-796 10.1038/nchembio.232
12. Hayashi, I.; Wilde, A.; Mal, T. K.; Ikura, M. Mol. Cell 2005, 19, 449-460 10.1016/j.molcel.2005.06.034
13. Religa, T. L.; Sprangers, R.; Kay, L. E. Science 2010, 328, 98-102 10.1126/science.1184991
14. Kim, J.; Masterson, L. R.; Cembran, A.; Verardi, R.; Shi, L.; Gao, J.; Taylor, S. S.; Veglia, G. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2015, 201502299 10.1073/pnas.1502299112
15. Ishiyama, N.; Lee, S. H.; Liu, S.; Li, G. Y.; Smith, M. J.; Reichardt, L. F.; Ikura, M. Cell 2010, 141, 117-128 10.1016/j.cell.2010.01.017
16. Whittier, S. K.; Hengge, A. C.; Loria, J. P. Science 2013, 341, 899-903 10.1126/science.1241735
17. Masterson, L. R.; Yu, T.; Shi, L.; Wang, Y.; Gustavsson, M.; Mueller, M. M.; Veglia, G. J. Mol. Biol. 2011, 412, 155-164 10.1016/j.jmb.2011.06.041
18. Srivastava, A. K.; McDonald, L. R.; Cembran, A.; Kim, J.; Masterson, L. R.; McClendon, C. L.; Taylor, S. S.; Veglia, G. Structure 2014, 22, 1735-1743 10.1016/j.str.2014.09.010
19. VanSchouwen, B.; Akimoto, M.; Sayadi, M.; Fogolari, F.; Melacini, G. J. Biol. Chem. 2015, 290, 17642-54 10.1074/jbc.M115.651877
20. Smith, M. J.; Ikura, M. Nat. Chem. Biol. 2014, 10, 223-230 10.1038/nchembio.1435
21. Mazhab-Jafari, M. T.; Das, R.; Fotheringham, S. a.; SilDas, S.; Chowdhury, S.; Melacini, G. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 14482-14492 10.1021/ja0753703
22. Jayaraman, B.; Nicholson, L. K. Biochemistry 2007, 46, 12174-12189 10.1021/bi701281e
23. Blyuss, K. B.; Nicholson, L. B. J. Theor. Biol. 2012, 308, 45-55 10.1016/j.jtbi.2012.05.019
24. Courilleau, D.; Bisserier, M.; Jullian, J. C.; Lucas, A.; Bouyssou, P.; Fischmeister, R.; Blondeau, J. P.; Lezoualc'h, F. J. Biol. Chem. 2012, 287, 44192-44202 10.1074/jbc.M112.422956
25. Courilleau, D.; Bouyssou, P.; Fischmeister, R.; Lezoualc'h, F.; Blondeau, J. P. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2013, 440, 433-448 10.1016/j.bbrc.2013.09.107
26. Nussinov, R.; Tsai, C. J. Trends Pharmacol. Sci. 2014, 35, 256-264 10.1016/j.tips.2014.03.006
27. Tzeng, S.-R.; Kalodimos, C. G. Nat. Chem. Biol. 2013, 9, 462-465 10.1038/nchembio.1250
28. Das, R.; Melacini, G. J. Biol. Chem. 2007, 282, 581-593 10.1074/jbc.M607706200
29. Nussinov, R.; Ma, B.; Tsai, C. J. Biophys. Chem. 2014, 186, 22-30 10.1016/j.bpc.2013.10.002
30. Tzeng, S.-R.; Kalodimos, C. G. Nature 2012, 488, 236-240 10.1038/nature11271
31. De, S.; Greenwood, A. I.; Rogals, M. J.; Kovrigin, E. L.; Lu, K. P.; Nicholson, L. K. Biochemistry 2012, 51, 8583-8596 10.1021/bi3008214
32. Baldwin, A. J.; Kay, L. E. Nature 2012, 488, 165-166 10.1038/488165a
33. Selvaratnam, R.; Chowdhury, S.; VanSchouwen, B.; Melacini, G. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011, 108, 6133-6138 10.1073/pnas.1017311108
34. Boulton, S.; Akimoto, M.; Selvaratnam, R.; Bashiri, A.; Melacini, G. Sci. Rep. 2014, 4, 7306 10.1038/srep07306
35. Pollard, T. D. Mol. Biol. Cell 2010, 21, 4061-4067 10.1091/mbc.E10-08-0683
36. Das, R.; Esposito, V.; Abu-Abed, M.; Anand, G. S.; Taylor, S. S.; Melacini, G. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2007, 104, 93-98 10.1073/pnas.0609033103
37. McNicholl, E. T.; Das, R.; SilDas, S.; Taylor, S. S.; Melacini, G. J. Biol. Chem. 2010, 285, 15523-15537 10.1074/jbc.M110.105783
38. Sjoberg, T. J.; Kornev, A. P.; Taylor, S. S. Protein Sci. 2010, 19, 1213-1221 10.1002/pro.400
39. Das, R.; Chowdhury, S.; Mazhab-Jafari, M. T.; SilDas, S.; Selvaratnam, R.; Melacini, G. J. Biol. Chem. 2009, 284, 23682-23696 10.1074/jbc.M109.011700
40. Akimoto, M.; Selvaratnam, R.; McNicholl, E. T.; Verma, G.; Taylor, S. S.; Melacini, G. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, 14231-14236 10.1073/pnas.1312644110
41. Das, R.; Mazhab-Jafari, M. T.; Chowdhury, S.; SilDas, S.; Selvaratnam, R.; Melacini, G. J. Biol. Chem. 2008, 283, 19691-19703 10.1074/jbc.M802164200
42. Huang, L. J. S.; Taylor, S. S. J. Biol. Chem. 1998, 273, 26739-26746 10.1074/jbc.273.41.26739
43. Herberg, F. W.; Taylor, S. S.; Dostmann, W. R. G. Biochemistry 1996, 35, 2934-2942 10.1021/bi951647c
44. Su, Y.; Dostmann, W. R.; Herberg, F. W.; Durick, K.; Xuong, N. H.; Ten Eyck, L.; Taylor, S. S.; Varughese, K. I. Science 1995, 269, 807-813 10.1126/science.7638597
45. Kim, C.; Cheng, C. Y.; Saldanha, S. A.; Taylor, S. S. Cell 2007, 130, 1032-1043 10.1016/j.cell.2007.07.018
46. Badireddy, S.; Yunfeng, G.; Ritchie, M.; Akamine, P.; Wu, J.; Kim, C. W.; Taylor, S. S.; Qingsong, L.; Swaminathan, K.; Anand, G. S. Mol. Cell. Proteomics 2011, 10, M110.004390 10.1074/mcp.M110.004390
47. Lorieau, J. L.; Louis, J. M.; Schwieters, C. D.; Bax, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109, 19994-19999 10.1073/pnas.1213801109
48. Selvaratnam, R.; Mazhab-Jafari, M. T.; Das, R.; Melacini, G. PLoS One 2012, 7, 1-9 10.1371/journal.pone.0048707
49. Selvaratnam, R.; Vanschouwen, B.; Fogolari, F.; Mazhab-Jafari, M. T.; Das, R.; Melacini, G. Biophys. J. 2012, 102, 630-639 10.1016/j.bpj.2011.12.030
50. Stockman, B. J.; Dalvit, C. Prog. Nucl. Magn. Reson. Spectrosc. 2002, 41, 187-231 10.1016/S0079-6565(02)00049-3
51. Boulton, S.; Akimoto, M.; VanSchouwen, B.; Moleschi, K.; Selvaratnam, R.; Giri, R.; Melacini, G. Biochem. Soc. Trans. 2014, 42, 302-307 10.1042/BST20130282
52. Zhou, L.; Siegelbaum, S. A. Structure 2007, 15, 655-670 10.1016/j.str.2007.04.012
53. Akimoto, M.; Zhang, Z.; Boulton, S.; Selvaratnam, R.; Van Schouwen, B.; Gloyd, M.; Accili, E. a.; Lange, O. F.; Melacini, G. J. Biol. Chem. 2014, 289, 22205-22220 10.1074/jbc.M114.572164
54. Lolicato, M.; Nardini, M.; Gazzarrini, S.; Moller, S.; Bertinetti, D.; Herberg, F. W.; Bolognesi, M.; Martin, H.; Fasolini, M.; Bertrand, J. a.; Arrigoni, C.; Thiel, G.; Moroni, A. J. Biol. Chem. 2011, 286, 44811-44820 10.1074/jbc.M111.297606
55. Rehmann, H.; Wittinghofer, A.; Bos, J. L. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2007, 8, 63-73 10.1038/nrm2082
56. Khanh, K. D.; Teigen, K.; Kopperud, R.; Hodneland, E.; Schwede, F.; Christensen, A. E.; Martinez, A.; Døskeland, S. O. J. Biol. Chem. 2006, 281, 21500-21511 10.1074/jbc.M603116200
57. Kim, C.; Xuong, N.-H.; Taylor, S. S. Science 2005, 307, 690-696 10.1126/science.1104607
58. Delaglio, F.; Grzesiek, S.; Vuister, G. W.; Zhu, G.; Pfeifer, J.; Bax, A. J. Biomol. NMR 1995, 6, 277-293 10.1007/BF00197809
59. Goddard, T. D.; Kneller, D. G. SPARKY 3; University of California: San Francisco.