Combining Mass Spectrometric Metabolic Profiling with Genomic Analysis: A Powerful Approach for Discovering Natural Products from Cyanobacteria

Journal of Natural Products

Volumn 78, Issue 7, 2015, Pages 1671-1682

  Kleigrewe, Karin ^a   Almaliti, Jehad ^a   Tian, Isaac Yuheng ^a,c   Kinnel, Robin B ^d   Korobeynikov, Anton ^e,f   Monroe, Emily A ^g   Duggan, Brendan M ^b   Di Marzo, Vincenzo ^h   Sherman, David H ⁱ   Dorrestein, Pieter C ^b   Gerwick, Lena ^a   Gerwick, William H ^a,b  

^a UNIVERSITY OF CALIFORNIA SAN DIEGO   (United States)

^b UNIVERSITY OF CALIFORNIA SAN DIEGO   (United States)

^c UNIVERSITY OF CALIFORNIA   (United States)

^d HAMILTON COLLEGE   (United States)

^e ST PETERSBURG STATE UNIVERSITY   (Russian Federation)

^f ST PETERSBURG ACADEMIC UNIVERSITY   (Russian Federation)

^g WILLIAM PATERSON UNIVERSITY   (United States)

^h CNR   (Italy)

ⁱ UNIVERSITY OF MICHIGAN   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CANNABINOID RECEPTOR AGONIST; COLUMBAMIDES DERIVATIVE; NATURAL PRODUCT; UNCLASSIFIED DRUG; BIOLOGICAL PRODUCT; CANNABINOID 1 RECEPTOR;

ARTICLE; BACTERIAL METABOLISM; BIOSYNTHESIS; CONTROLLED STUDY; CYANOBACTERIUM; GENE CLUSTER; GENE STRUCTURE; GENOMICS; MASS SPECTROMETRY; METABOLOME; MOOREA BOUILLONII; MOOREA PRODUCENS; NONHUMAN; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; GENETICS; ISOLATION AND PURIFICATION; METABOLISM; METABOLOMICS; MULTIGENE FAMILY; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE;

CYANOBACTERIA;

BIOLOGICAL PRODUCTS; BIOSYNTHETIC PATHWAYS; CYANOBACTERIA; GENOMICS; METABOLOME; METABOLOMICS; MOLECULAR STRUCTURE; MULTIGENE FAMILY; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE, BIOMOLECULAR; RECEPTOR, CANNABINOID, CB1;

EID: 84937787977     PISSN: 01633864     EISSN: 15206025     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/acs.jnatprod.5b00301     Document Type: Article

References (73)

1. Gerwick, W. H.; Moore, B. S. Chem. Biol. 2012, 19, 85-98 10.1016/j.chembiol.2011.12.014
2. Corre, C.; Challis, G. L. Nat. Prod. Rep. 2009, 26, 977-986 10.1039/b713024b
3. Müller, R.; Wink, J. Int. J. Med. Microbiol. 2014, 304, 3-13 10.1016/j.ijmm.2013.09.004
4. Nett, M. Prog. Chem. Org. Nat. Prod. 2014, 99, 199-245 10.1007/978-3-319-04900-7-4
5. Micallef, M. L.; D'Agostino, P. M.; Al-Sinawi, B.; Neilan, B. A.; Moffitt, M. C. Mar. Genomics 2015, 21, 1-12 10.1016/j.margen.2014.11.009
6. Medema, M. H.; Paalvast, Y.; Nguyen, D. D.; Melnik, A.; Dorrestein, P. C.; Takano, E.; Breitling, R. PLoS Comput. Biol. 2014, 10, e1003822.
7. Kersten, R. D.; Yang, Y.-L.; Xu, Y.; Cimermancic, P.; Nam, S.-J.; Fenical, W.; Fischbach, M. A.; Moore, B. S.; Dorrestein, P. C. Nat. Chem. Biol. 2011, 7, 794-802 10.1038/nchembio.684
8. Engene, N.; Rottacker, E. C.; Kastovsky, J.; Byrum, T.; Choi, H.; Ellisman, M. H.; Komarek, J.; Gerwick, W. H. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2012, 62, 1171-8 10.1099/ijs.0.033761-0
9. Engene, N.; Gunasekera, S. P.; Gerwick, W. H.; Paul, V. J. Appl. Environ. Microbiol. 2013, 79, 1882-1888 10.1128/AEM.03793-12
10. McPhail, K. L.; Correa, J.; Linington, R. G.; Gonzalez, J.; Ortega-Barria, E.; Capson, T. L.; Gerwick, W. H. J. Nat. Prod. 2007, 70, 984-8 10.1021/np0700772
11. Jones, A. C.; Monroe, E. A.; Podell, S.; Hess, W. R.; Klages, S.; Esquenazi, E.; Niessen, S.; Hoover, H.; Rothmann, M.; Lasken, R. S.; Yates, J. R., 3rd; Reinhardt, R.; Kube, M.; Burkart, M. D.; Allen, E. E.; Dorrestein, P. C.; Gerwick, W. H.; Gerwick, L. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011, 108, 8815-20 10.1073/pnas.1101137108
12. Gerwick, W. H.; Proteau, P. J.; Nagle, D. G.; Hamel, E.; Blokhin, A.; Slate, D. L. J. Org. Chem. 1994, 59, 1243-1245 10.1021/jo00085a006
13. Chang, Z.; Flatt, P.; Gerwick, W. H.; Nguyen, V. A.; Willis, C. L.; Sherman, D. H. Gene 2002, 296, 235-47 10.1016/S0378-1119(02)00860-0
14. Edwards, D. J.; Marquez, B. L.; Nogle, L. M.; McPhail, K.; Goeger, D. E.; Roberts, M. A.; Gerwick, W. H. Chem. Biol. 2004, 11, 817-33 10.1016/j.chembiol.2004.03.030
15. Marquez, B. L.; Watts, K. S.; Yokochi, A.; Roberts, M. A.; Verdier-Pinard, P.; Jimenez, J. I.; Hamel, E.; Scheuer, P. J.; Gerwick, W. H. J. Nat. Prod. 2002, 65, 866-71 10.1021/np0106283
16. Grindberg, R. V.; Ishoey, T.; Brinza, D.; Esquenazi, E.; Coates, R. C.; Liu, W. T.; Gerwick, L.; Dorrestein, P. C.; Pevzner, P.; Lasken, R.; Gerwick, W. H. PLoS One 2011, 6, e18565 10.1371/journal.pone.0018565
17. Luesch, H.; Yoshida, W. Y.; Moore, R. E.; Paul, V. J.; Mooberry, S. L. J. Nat. Prod. 2000, 63, 611-615 10.1021/np990543q
18. Coates, R. C.; Podell, S.; Korobeynikov, A.; Lapidus, A.; Pevzner, P.; Sherman, D. H.; Allen, E. E.; Gerwick, L.; Gerwick, W. H. PLoS One 2014, 9, e85140 10.1371/journal.pone.0085140
19. Orjala, J.; Gerwick, W. H. J. Nat. Prod. 1996, 59, 427-30 10.1021/np960085a
20. Sitachitta, N.; Marquez, B. L.; Williamson, R. T.; Rossi, J.; Roberts, M. A.; Gerwick, W. H.; Nguyen, V. A.; Willis, C. L. Tetrahedron 2000, 56, 9103-9113 10.1016/S0040-4020(00)00763-8
21. Hooper, G. J.; Orjala, J.; Schatzman, R. C.; Gerwick, W. H. J. Nat. Prod. 1998, 61, 529-33 10.1021/np970443p
22. Esquenazi, E.; Coates, C.; Simmons, L.; Gonzalez, D.; Gerwick, W. H.; Dorrestein, P. C. Mol. BioSyst. 2008, 4, 562-70 10.1039/b720018h
23. Chang, Z.; Sitachitta, N.; Rossi, J. V.; Roberts, M. A.; Flatt, P. M.; Jia, J.; Sherman, D. H.; Gerwick, W. H. J. Nat. Prod. 2004, 67, 1356-67 10.1021/np0499261
24. Ramaswamy, A. V.; Sorrels, C. M.; Gerwick, W. H. J. Nat. Prod. 2007, 70, 1977-86 10.1021/np0704250
25. Luesch, H.; Yoshida, W. Y.; Moore, R. E.; Paul, V. J.; Corbett, T. H. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 5418-23 10.1021/ja010453j
26. Calteau, A.; Fewer, D. P.; Latifi, A.; Coursin, T.; Laurent, T.; Jokela, J.; Kerfeld, C. A.; Sivonen, K.; Piel, J.; Gugger, M. BMC Genomics 2014, 15, 977 10.1186/1471-2164-15-977
27. Blin, K.; Medema, M. H.; Kazempour, D.; Fischbach, M. A.; Breitling, R.; Takano, E.; Weber, T. Nucleic Acids Res. 2013, 41, W204-W212 10.1093/nar/gkt449
28. Flatt, P. M.; O'Connell, S. J.; McPhail, K. L.; Zeller, G.; Willis, C. L.; Sherman, D. H.; Gerwick, W. H. J. Nat. Prod. 2006, 69, 938-44 10.1021/np050523q
29. Gu, L.; Wang, B.; Kulkarni, A.; Gehret, J. J.; Lloyd, K. R.; Gerwick, L.; Gerwick, W. H.; Wipf, P.; Hakansson, K.; Smith, J. L.; Sherman, D. H. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 16033-5 10.1021/ja9071578
30. Watrous, J.; Roach, P.; Alexandrov, T.; Heath, B. S.; Yang, J. Y.; Kersten, R. D.; van der Voort, M.; Pogliano, K.; Gross, H.; Raaijmakers, J. M.; Moore, B. S.; Laskin, J.; Bandeira, N.; Dorrestein, P. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109, E1743-52 10.1073/pnas.1203689109
31. Mevers, E.; Matainaho, T.; Allara', M.; Di Marzo, V.; Gerwick, W. Lipids 2014, 49, 1127-1132 10.1007/s11745-014-3949-9
32. Bankevich, A.; Nurk, S.; Antipov, D.; Gurevich, A. A.; Dvorkin, M.; Kulikov, A. S.; Lesin, V. M.; Nikolenko, S. I.; Pham, S.; Prjibelski, A. D.; Pyshkin, A. V.; Sirotkin, A. V.; Vyahhi, N.; Tesler, G.; Alekseyev, M. A.; Pevzner, P. A. J. Comput. Biol. 2012, 19, 455-77 10.1089/cmb.2012.0021
33. Nurk, S.; Bankevich, A.; Antipov, D.; Gurevich, A. A.; Korobeynikov, A.; Lapidus, A.; Prjibelski, A. D.; Pyshkin, A.; Sirotkin, A.; Sirotkin, Y.; Stepanauskas, R.; Clingenpeel, S. R.; Woyke, T.; McLean, J. S.; Lasken, R.; Tesler, G.; Alekseyev, M. A.; Pevzner, P. A. J. Comput. Biol. 2013, 20, 714-37 10.1089/cmb.2013.0084
34. Nikolenko, S. I.; Korobeynikov, A. I.; Alekseyev, M. A. BMC Genomics 2013, 14, 1471-2164 10.1186/1471-2164-14-S1-S7
35. Gurevich, A.; Saveliev, V.; Vyahhi, N.; Tesler, G. Bioinformatics 2013, 29, 1072-5 10.1093/bioinformatics/btt086
36. Medema, M. H.; Blin, K.; Cimermancic, P.; de Jager, V.; Zakrzewski, P.; Fischbach, M. A.; Weber, T.; Takano, E.; Breitling, R. Nucleic Acids Res. 2011, 39, W339-46 10.1093/nar/gkr466
37. Ziemert, N.; Podell, S.; Penn, K.; Badger, J. H.; Allen, E.; Jensen, P. R. PLoS One 2012, 7, 29 10.1371/journal.pone.0034064
38. Katayama, M.; Ohmori, M. J. Bacteriol. 1997, 179, 3588-93
39. Medema, M. H.; Takano, E.; Breitling, R. Mol. Biol. Evol. 2013, 30, 1218-23 10.1093/molbev/mst025
40. Nguyen, D. D.; Wu, C. H.; Moree, W. J.; Lamsa, A.; Medema, M. H.; Zhao, X.; Gavilan, R. G.; Aparicio, M.; Atencio, L.; Jackson, C.; Ballesteros, J.; Sanchez, J.; Watrous, J. D.; Phelan, V. V.; van de Wiel, C.; Kersten, R. D.; Mehnaz, S.; De Mot, R.; Shank, E. A.; Charusanti, P.; Nagarajan, H.; Duggan, B. M.; Moore, B. S.; Bandeira, N.; Palsson, B. O.; Pogliano, K.; Gutierrez, M.; Dorrestein, P. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, 24 10.1073/pnas.1303471110
41. Yang, J. Y.; Sanchez, L. M.; Rath, C. M.; Liu, X.; Boudreau, P. D.; Bruns, N.; Glukhov, E.; Wodtke, A.; de Felicio, R.; Fenner, A.; Wong, W. R.; Linington, R. G.; Zhang, L.; Debonsi, H. M.; Gerwick, W. H.; Dorrestein, P. C. J. Nat. Prod. 2013, 76, 1686-99 10.1021/np400413s
42. Moffitt, M. C.; Neilan, B. A. Appl. Environ. Microbiol. 2004, 70, 6353-6362 10.1128/AEM.70.11.6353-6362.2004
43. Kidwell, M. G.; Lisch, D. R. Evolution 2001, 55, 1-24 10.1111/j.0014-3820.2001.tb01268.x
44. Mareš, J.; Hájek, J.; Urajová, P.; Kopecký, J.; Hrouzek, P. PLoS One 2014, 9, e111904 10.1371/journal.pone.0111904
45. Pratter, S. M.; Ivkovic, J.; Birner-Gruenberger, R.; Breinbauer, R.; Zangger, K.; Straganz, G. D. ChemBioChem 2014, 15, 567-574 10.1002/cbic.201300345
46. Galonic, D. P.; Vaillancourt, F. H.; Walsh, C. T. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 3900-1 10.1021/ja060151n
47. Khare, D.; Wang, B.; Gu, L.; Razelun, J.; Sherman, D. H.; Gerwick, W. H.; Hakansson, K.; Smith, J. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010, 107, 14099-104 10.1073/pnas.1006738107
48. Nakamura, H.; Hamer, H. A.; Sirasani, G.; Balskus, E. P. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 18518-18521 10.1021/ja308318p
49. Nakamura, H.; Balskus, E. P. Synlett 2013, 24, 1464-1470 10.1055/s-0033-1338879
50. Li, N.; Korboukh, V. K.; Krebs, C.; Bollinger, J. M., Jr. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010, 107, 15722-7 10.1073/pnas.1002785107
51. Choi, Y. S.; Zhang, H.; Brunzelle, J. S.; Nair, S. K.; Zhao, H. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008, 105, 6858-63 10.1073/pnas.0712073105
52. Winkler, R.; Richter, M. E.; Knupfer, U.; Merten, D.; Hertweck, C. Angew. Chem., Int. Ed. 2006, 45, 8016-8 10.1002/anie.200603060
53. Magarvey, N. A.; Beck, Z. Q.; Golakoti, T.; Ding, Y.; Huber, U.; Hemscheidt, T. K.; Abelson, D.; Moore, R. E.; Sherman, D. H. ACS Chem. Biol. 2006, 1, 766-79 10.1021/cb6004307
54. Bachmann, B. O.; Ravel, J. Methods Enzymol. 2009, 458, 181-217 10.1016/S0076-6879(09)04808-3
55. Boratyn, G. M.; Schaffer, A. A.; Agarwala, R.; Altschul, S. F.; Lipman, D. J.; Madden, T. L. Biol. Direct 2012, 7, 1745-6150 10.1186/1745-6150-7-12
56. Akey, D. L.; Razelun, J. R.; Tehranisa, J.; Sherman, D. H.; Gerwick, W. H.; Smith, J. L. Structure 2010, 18, 94-105 10.1016/j.str.2009.10.018
57. Stachelhaus, T.; Mootz, H. D.; Marahiel, M. A. Chem. Biol. 1999, 6, 493-505 10.1016/S1074-5521(99)80082-9
58. Röttig, M.; Medema, M. H.; Blin, K.; Weber, T.; Rausch, C.; Kohlbacher, O. Nucleic Acids Res. 2011, 39, W362-W367 10.1093/nar/gkr323
59. Ansari, M. Z.; Sharma, J.; Gokhale, R. S.; Mohanty, D. BMC Bioinf. 2008, 9, 454 10.1186/1471-2105-9-454
60. Edwards, D. J.; Gerwick, W. H. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 11432-3 10.1021/ja047876g
61. Laursen, J. S.; Engel-Andreasen, J.; Fristrup, P.; Harris, P.; Olsen, C. A. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 2835-2844 10.1021/ja312532x
62. Gunstone, F. D.; Pollard, M. R.; Scrimgeour, C. M.; Vedanayagam, H. S. Chem. Phys. Lipids 1977, 18, 115-129 10.1016/0009-3084(77)90031-7
63. Luy, B.; Hauser, G.; Kirschning, A.; Glaser, S. J. Angew. Chem., Int. Ed. 2003, 42, 1300-1302 10.1002/anie.200390335
64. Petersen, B. O.; Vinogradov, E.; Kay, W.; Würtz, P.; Nyberg, N. T.; Duus, J. O.; Sorensen, O. W. Carbohydr. Res. 2006, 341, 550-556 10.1016/j.carres.2005.11.020
65. Gao, Y.-R.; Guo, S.-H.; Zhang, Z.-X.; Mao, S.; Zhang, Y.-L.; Wang, Y.-Q. Tetrahedron Lett. 2013, 54, 6511-6513 10.1016/j.tetlet.2013.09.084
66. Montaser, R.; Paul, V. J.; Luesch, H. ChemBioChem 2012, 13, 2676-2681 10.1002/cbic.201200502
67. Gutiérrez, M.; Pereira, A. R.; Debonsi, H. M.; Ligresti, A.; Di Marzo, V.; Gerwick, W. H. J. Nat. Prod. 2011, 74, 2313-2317 10.1021/np200610t
68. Winnikoff, J. R.; Glukhov, E.; Watrous, J.; Dorrestein, P. C.; Gerwick, W. H. J. Antibiot. 2014, 67, 105-12 10.1038/ja.2013.120
69. Kessner, D.; Chambers, M.; Burke, R.; Agus, D.; Mallick, P. Bioinformatics 2008, 24, 2534-2536 10.1093/bioinformatics/btn323
70. Smoot, M. E.; Ono, K.; Ruscheinski, J.; Wang, P.-L.; Ideker, T. Bioinformatics 2011, 27, 431-432 10.1093/bioinformatics/btq675
71. Röttig, M.; Medema, M. H.; Blin, K.; Weber, T.; Rausch, C.; Kohlbacher, O. Nucleic Acids Res. 2011, 39, W362-W367 10.1093/nar/gkr323
72. Anand, S.; Prasad, M. V. R.; Yadav, G.; Kumar, N.; Shehara, J.; Ansari, M. Z.; Mohanty, D. Nucleic Acids Res. 2010, 38, 1-10 10.1093/nar/gkq340
73. Melck, D.; Bisogno, T.; De Petrocellis, L.; Chuang, H.; Julius, D.; Bifulco, M.; Di Marzo, V. Biochem. Biophys. Res. Commun. 1999, 262, 275-84 10.1006/bbrc.1999.1105