Successive Stages of Amyloid-β Self-Assembly Characterized by Solid-State Nuclear Magnetic Resonance with Dynamic Nuclear Polarization

Journal of the American Chemical Society

Volumn 137, Issue 25, 2015, Pages 8294-8307

  Potapov, Alexey ^a   Yau, Wai Ming ^a   Ghirlando, Rodolfo ^a   Thurber, Kent R ^a   Tycko, Robert ^a  

^a NATIONAL INSTITUTE OF DIABETES AND DIGESTIVE AND KIDNEY DISEASES   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ASSEMBLY; BRAIN; CONFORMATIONS; GLYCOPROTEINS; NEURODEGENERATIVE DISEASES; OLIGOMERS; PEPTIDES; POLARIZATION; PROTEINS; SELF ASSEMBLY; SPIN POLARIZATION;

CONFORMATIONAL ORDER; DYNAMIC NUCLEAR POLARIZATION; MOLECULAR CONFORMATION; PROTEIN SELF-ASSEMBLIES; SELF ASSEMBLY PROCESS; SOLID-STATE NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; SUPRAMOLECULAR STRUCTURE; TRANSIENT INTERMEDIATE;

NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE;

AMYLOID BETA PROTEIN[1-40]; MONOMER; OLIGOMER; AMYLOID BETA PROTEIN; PEPTIDE FRAGMENT;

ARTICLE; CARBON NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; DYNAMIC NUCLEAR POLARIZATION; MOLECULAR DYNAMICS; PH; POLARIZATION; PROTEIN ASSEMBLY; PROTEIN CONFORMATION; PROTEIN STRUCTURE; PROTEIN SYNTHESIS; SOLID STATE; TEMPERATURE; ALZHEIMER DISEASE; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; HUMAN; METABOLISM; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; PROTEIN SECONDARY STRUCTURE; ULTRASTRUCTURE;

ALZHEIMER DISEASE; AMYLOID BETA-PEPTIDES; HUMANS; HYDROGEN-ION CONCENTRATION; MODELS, MOLECULAR; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE, BIOMOLECULAR; PEPTIDE FRAGMENTS; PROTEIN STRUCTURE, SECONDARY;

EID: 84934783327     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jacs.5b04843     Document Type: Article

References (102)

1. Glenner, G. G.; Wong, C. W. Biochem. Biophys. Res. Commun. 1984, 120, 885
2. Hardy, J. A.; Higgins, G. A. Science 1992, 256, 184
3. Dickson, D. W. J. Neuropathol. Exp. Neurol. 1997, 56, 321
4. Karran, E.; Mercken, M.; De Strooper, B. Nat. Rev. Drug Discovery 2011, 10, 698
5. Terry, R. D.; Masliah, E.; Salmon, D. P.; Butters, N.; Deteresa, R.; Hill, R.; Hansen, L. A.; Katzman, R. Ann. Neurol. 1991, 30, 572
6. Hsia, A. Y.; Masliah, E.; McConlogue, L.; Yu, G. Q.; Tatsuno, G.; Hu, K.; Kholodenko, D.; Malenka, R. C.; Nicoll, R. A.; Mucke, L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1999, 96, 3228
7. Tycko, R.; Wickner, R. B. Acc. Chem. Res. 2013, 46, 1487
8. Tycko, R. Protein Sci. 2014, 23, 1528
9. Lu, J. X.; Qiang, W.; Yau, W. M.; Schwieters, C. D.; Meredith, S. C.; Tycko, R. Cell 2013, 154, 1257
10. Petkova, A. T.; Leapman, R. D.; Guo, Z. H.; Yau, W. M.; Mattson, M. P.; Tycko, R. Science 2005, 307, 262
11. Meyer-Luehmann, M.; Coomaraswamy, J.; Bolmont, T.; Kaeser, S.; Schaefer, C.; Kilger, E.; Neuenschwander, A.; Abramowski, D.; Frey, P.; Jaton, A. L.; Vigouret, J. M.; Paganetti, P.; Walsh, D. M.; Mathews, P. M.; Ghiso, J.; Staufenbiel, M.; Walker, L. C.; Jucker, M. Science 2006, 313, 1781
12. Watts, J. C.; Condello, C.; Stohr, J.; Oehler, A.; Lee, J.; DeArmond, S. J.; Lannfelt, L.; Ingelsson, M.; Giles, K.; Prusiner, S. B. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2014, 111, 10323
13. Cohen, M. L.; Kim, C.; Haldiman, T.; ElHag, M.; Mehndiratta, P.; Pichet, T.; Lissemore, F.; Shea, M.; Cohen, Y.; Chen, W.; Blevins, J.; Appleby, B. S.; Surewicz, K.; Surewicz, W. K.; Sajatovic, M.; Tatsuoka, C.; Zhang, S.; Mayo, P.; Butkiewicz, M.; Haines, J. L.; Lerner, A. J.; Safar, J. G. Brain 2015, 138, 1009
14. Dickson, D. W.; Crystal, H. A.; Bevona, C.; Honer, W.; Vincent, I.; Davies, P. Neurobiol. Aging 1995, 16, 285
15. Lesne, S.; Koh, M. T.; Kotilinek, L.; Kayed, R.; Glabe, C. G.; Yang, A.; Gallagher, M.; Ashe, K. H. Nature 2006, 440, 352
16. Noguchi, A.; Matsumura, S.; Dezawa, M.; Tada, M.; Yanazawa, M.; Ito, A.; Akioka, M.; Kikuchi, S.; Sato, M.; Ideno, S.; Noda, M.; Fukunari, A.; Muramatsu, S.; Itokazu, Y.; Sato, K.; Takahashi, H.; Teplow, D. B.; Nabeshima, Y.; Kakita, A.; Imahori, K.; Hoshi, M. J. Biol. Chem. 2009, 284, 32895
17. Lambert, M. P.; Barlow, A. K.; Chromy, B. A.; Edwards, C.; Freed, R.; Liosatos, M.; Morgan, T. E.; Rozovsky, I.; Trommer, B.; Viola, K. L.; Wals, P.; Zhang, C.; Finch, C. E.; Krafft, G. A.; Klein, W. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1998, 95, 6448
18. Chromy, B. A.; Nowak, R. J.; Lambert, M. P.; Viola, K. L.; Chang, L.; Velasco, P. T.; Jones, B. W.; Fernandez, S. J.; Lacor, P. N.; Horowitz, P.; Finch, C. E.; Krafft, G. A.; Klein, W. L. Biochemistry 2003, 42, 12749
19. Tay, W. M.; Huang, D. T.; Rosenberry, T. L.; Paravastu, A. K. J. Mol. Biol. 2013, 425, 2494
20. Chimon, S.; Ishii, Y. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 13472
21. Chimon, S.; Shaibat, M. A.; Jones, C. R.; Calero, D. C.; Aizezi, B.; Ishii, Y. Nat. Struct. Mol. Biol. 2007, 14, 1157
22. Hoshi, M.; Sato, M.; Matsumoto, S.; Noguchi, A.; Yasutake, K.; Yoshida, N.; Sato, K. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 6370
23. Lasagna-Reeves, C. A.; Glabe, C. G.; Kayed, R. J. Biol. Chem. 2011, 286, 22122
24. Ladiwala, A. R. A.; Litt, J.; Kane, R. S.; Aucoin, D. S.; Smith, S. O.; Ranjan, S.; Davis, J.; Van Nostrand, W. E.; Tessier, P. M. J. Biol. Chem. 2012, 287, 24765
25. Harper, J. D.; Wong, S. S.; Lieber, C. M.; Lansbury, P. T. Chem. Biol. 1997, 4, 119
26. Goldsbury, C.; Kistler, J.; Aebi, U.; Arvinte, T.; Cooper, G. J. S. J. Mol. Biol. 1999, 285, 33
27. Williams, A. D.; Sega, M.; Chen, M. L.; Kheterpal, I.; Geva, M.; Berthelier, V.; Kaleta, D. T.; Cook, K. D.; Wetzel, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 7115
28. Kheterpal, I.; Chen, M.; Cook, K. D.; Wetzel, R. J. Mol. Biol. 2006, 361, 785
29. Deshpande, A.; Mina, E.; Glabe, C.; Busciglio, J. J. Neurosci. 2006, 26, 6011
30. Arispe, N.; Pollard, H. B.; Rojas, E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1993, 90, 10573
31. Lashuel, H. A.; Lansbury, P. T. Q. Rev. Biophys. 2006, 39, 167
32. Demuro, A.; Mina, E.; Kayed, R.; Milton, S. C.; Parker, I.; Glabe, C. G. J. Biol. Chem. 2005, 280, 17294
33. Yan, S. D.; Chen, X.; Fu, J.; Chen, M.; Zhu, H. J.; Roher, A.; Slattery, T.; Zhao, L.; Nagashima, M.; Morser, J.; Migheli, A.; Nawroth, P.; Stern, D.; Schmidt, A. M. Nature 1996, 382, 685
34. Lauren, J.; Gimbel, D. A.; Nygaard, H. B.; Gilbert, J. W.; Strittmatter, S. M. Nature 2009, 457, 1128
35. Huang, X. D.; Atwood, C. S.; Hartshorn, M. A.; Multhaup, G.; Goldstein, L. E.; Scarpa, R. C.; Cuajungco, M. P.; Gray, D. N.; Lim, J.; Moir, R. D.; Tanzi, R. E.; Bush, A. I. Biochemistry 1999, 38, 7609
36. Barnham, K. J.; Masters, C. L.; Bush, A. I. Nat. Rev. Drug Discovery 2004, 3, 205
37. Parthasarathy, S.; Long, F.; Miller, Y.; Xiao, Y. L.; McElheny, D.; Thurber, K.; Ma, B. Y.; Nussinov, R.; Ishii, Y. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 3390
38. Gonzalez-Scarano, F.; Baltuch, G. Annu. Rev. Neurosci. 1999, 22, 219
39. Glass, C. K.; Saijo, K.; Winner, B.; Marchetto, M. C.; Gage, F. H. Cell 2010, 140, 918
40. Farkas, E.; Luiten, P. G. M. Prog. Neurobiol. 2001, 64, 575
41. Petkova, A. T.; Yau, W. M.; Tycko, R. Biochemistry 2006, 45, 498
42. Paravastu, A. K.; Leapman, R. D.; Yau, W. M.; Tycko, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 18349
43. Bertini, I.; Gonnelli, L.; Luchinat, C.; Mao, J. F.; Nesi, A. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 16013
44. Niu, Z.; Zhao, W. J.; Zhang, Z. F.; Xiao, F. S.; Tang, X. Q.; Yang, J. Angew. Chem., Int. Ed. 2014, 53, 9294
45. Schutz, A. K.; Vagt, T.; Huber, M.; Ovchinnikova, O. Y.; Cadalbert, R.; Wall, J.; Guntert, P.; Bockmann, A.; Glockshuber, R.; Meier, B. H. Angew. Chem., Int. Ed. 2015, 54, 331
46. Sgourakis, N. G.; Yau, W. M.; Qiang, W. Structure 2015, 23, 216
47. Benzinger, T. L. S.; Gregory, D. M.; Burkoth, T. S.; Miller-Auer, H.; Lynn, D. G.; Botto, R. E.; Meredith, S. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1998, 95, 13407
48. Margittai, M.; Langen, R. Q. Rev. Biophys. 2008, 41, 265
49. Tycko, R.; Sciarretta, K. L.; Orgel, J.; Meredith, S. C. Biochemistry 2009, 48, 6072
50. Qiang, W.; Yau, W. M.; Tycko, R. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 4018
51. Qiang, W.; Yau, W. M.; Luo, Y. Q.; Mattson, M. P.; Tycko, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2012, 109, 4443
52. Sarkar, B.; Mithu, V. S.; Chandra, B.; Mandal, A.; Chandrakesan, M.; Bhowmik, D.; Madhu, P. K.; Maiti, S. Angew. Chem., Int. Ed. 2014, 53, 6888
53. Parthasarathy, S.; Inoue, M.; Xiao, Y.; Matsumara, Y.; Nabeshima, Y.; Hoshi, M.; Ishii, Y. J. Am. Chem. Soc. 2015, 137, 6480
54. Scheidt, H. A.; Morgado, I.; Rothemund, S.; Huster, D.; Fandrich, M. Angew. Chem., Int. Ed. 2011, 50, 2837
55. Scheidt, H. A.; Morgado, I.; Huster, D. J. Biol. Chem. 2012, 287, 22822
56. Ahmed, M.; Davis, J.; Aucoin, D.; Sato, T.; Ahuja, S.; Aimoto, S.; Elliott, J. I.; Van Nostrand, W. E.; Smith, S. O. Nat. Struct. Mol. Biol. 2010, 17, 561
57. Lopez del Amo, J. M.; Fink, U.; Dasari, M.; Grelle, G.; Wanker, E. E.; Bieschke, J.; Reif, B. J. Mol. Biol. 2012, 421, 517
58. Gu, L.; Liu, C.; Stroud, J. C.; Ngo, S.; Jiang, L.; Guo, Z. F. J. Biol. Chem. 2014, 289, 27300
59. Lendel, C.; Bjerring, M.; Dubnovitsky, A.; Kelly, R. T.; Filippov, A.; Antzutkin, O. N.; Nielsen, N. C.; Hard, T. Angew. Chem., Int. Ed. 2014, 53, 12756
60. Havlin, R. H.; Tycko, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 3284
61. Sharpe, S.; Kessler, N.; Anglister, J. A.; Yau, W. M.; Tycko, R. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 4979
62. Hu, K. N.; Yau, W. M.; Tycko, R. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 24
63. Petkova, A. T.; Buntkowsky, G.; Dyda, F.; Leapman, R. D.; Yau, W. M.; Tycko, R. J. Mol. Biol. 2004, 335, 247
64. Tycko, R.; Hu, K. N. J. Magn. Reson. 2010, 205, 304
65. Kloepper, K. D.; Hartman, K. L.; Ladror, D. T.; Rienstra, C. M. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 13353
66. Barnes, A. B.; De Paepe, G.; van der Wel, P. C. A.; Hu, K. N.; Joo, C. G.; Bajaj, V. S.; Mak-Jurkauskas, M. L.; Sirigiri, J. R.; Herzfeld, J.; Temkin, R. J.; Griffin, R. G. Appl. Magn. Reson. 2008, 34, 237
67. Thurber, K. R.; Yau, W. M.; Tycko, R. J. Magn. Reson. 2010, 204, 303
68. Thurber, K. R.; Tycko, R. J. Chem. Phys. 2012, 137, 084508
69. Thurber, K. R.; Potapov, A.; Yau, W. M.; Tycko, R. J. Magn. Reson. 2013, 226, 100
70. Hu, K. N.; Song, C.; Yu, H. H.; Swager, T. M.; Griffin, R. G. J. Chem. Phys. 2008, 128, 052302
71. Bajaj, V. S.; Mak-Jurkauskas, M. L.; Belenky, M.; Herzfeld, J.; Griffin, R. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 9244
72. Mao, J. F.; Do, N. N.; Scholz, F.; Reggie, L.; Mehler, M.; Lakatos, A.; Ong, Y. S.; Ullrich, S. J.; Brown, L. J.; Brown, R. C. D.; Becker-Baldus, J.; Wachtveitl, J.; Glaubitz, C. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 17578
73. Smith, A. N.; Caporini, M. A.; Fanucci, G. E.; Long, J. R. Angew. Chem., Int. Ed. 2015, 54, 1542
74. Debelouchina, G. T.; Bayro, M. J.; van der Wel, P. C. A.; Caporini, M. A.; Barnes, A. B.; Rosay, M.; Maas, W. E.; Griffin, R. G. Phys. Chem. Chem. Phys. 2010, 12, 5911
75. Bayro, M. J.; Debelouchina, G. T.; Eddy, M. T.; Birkett, N. R.; MacPhee, C. E.; Rosay, M.; Maas, W. E.; Dobson, C. M.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 13967
76. Potapov, A.; Thurber, K. R.; Yau, W. M.; Tycko, R. J. Magn. Reson. 2012, 221, 32
77. Sergeyev, I. V.; Day, L. A.; Goldbourt, A.; McDermott, A. E. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 20208
78. Bitan, G.; Lomakin, A.; Teplow, D. B. J. Biol. Chem. 2001, 276, 35176
79. Bitan, G.; Kirkitadze, M. D.; Lomakin, A.; Vollers, S. S.; Benedek, G. B.; Teplow, D. B. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 330
80. Lu, J. X.; Sharpe, S.; Ghirlando, R.; Yau, W. M.; Tycko, R. Protein Sci. 2010, 19, 1877
81. McKnight, C. J.; Doering, D. S.; Matsudaira, P. T.; Kim, P. S. J. Mol. Biol. 1996, 260, 126
82. Schneider, C. A.; Rasband, W. S.; Eliceiri, K. W. Nat. Methods 2012, 9, 671
83. Schuck, P.; Perugini, M. A.; Gonzales, N. R.; Howlett, G. J.; Schubert, D. Biophys. J. 2002, 82, 1096
84. Yau, W. M.; Thurber, K. R.; Tycko, R. J. Magn. Reson. 2014, 244, 98
85. Thurber, K. R.; Tycko, R. J. Magn. Reson. 2009, 196, 84
86. Delaglio, F.; Grzesiek, S.; Vuister, G. W.; Zhu, G.; Pfeifer, J.; Bax, A. J. Biomol. NMR 1995, 6, 277
87. Morcombe, C. R.; Gaponenko, V.; Byrd, R. A.; Zilm, K. W. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 7196
88. Takegoshi, K.; Nakamura, S.; Terao, T. Chem. Phys. Lett. 2001, 344, 631
89. Qiang, W. J. Magn. Reson. 2011, 213, 171
90. Song, C. S.; Hu, K. N.; Joo, C. G.; Swager, T. M.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 11385
91. Qiang, W.; Kelley, K.; Tycko, R. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 6860
92. Kodali, R.; Williams, A. D.; Chemuru, S.; Wetzel, R. J. Mol. Biol. 2010, 401, 503
93. Golovchenko, N. P.; Kataeva, I. A.; Akimenko, V. K. J. Chromatogr., A 1992, 591, 121
94. Fawzi, N. L.; Ying, J. F.; Ghirlando, R.; Torchia, D. A.; Clore, G. M. Nature 2011, 480, 268
95. Walti, M. A.; Orts, J.; Vogeli, B.; Campioni, S.; Riek, R. ChemBioChem 2015, 16, 659
96. Wishart, D. S.; Bigam, C. G.; Holm, A.; Hodges, R. S.; Sykes, B. D. J. Biomol. NMR 1995, 5, 67
97. Wishart, D. S.; Sykes, B. D.; Richards, F. M. J. Mol. Biol. 1991, 222, 311
98. Spera, S.; Bax, A. J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 5490
99. Saito, H. Magn. Reson. Chem. 1986, 24, 835
100. Sandberg, A.; Luheshi, L. M.; Sollvander, S.; de Barros, T. P.; Macao, B.; Knowles, T. P. J.; Biverstal, H.; Lendel, C.; Ekholm-Petterson, F.; Dubnovitsky, A.; Lannfelt, L.; Dobson, C. M.; Hard, T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2010, 107, 15595
101. Luhrs, T.; Ritter, C.; Adrian, M.; Riek-Loher, D.; Bohrmann, B.; Doeli, H.; Schubert, D.; Riek, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 17342
102. Lansbury, P. T.; Costa, P. R.; Griffiths, J. M.; Simon, E. J.; Auger, M.; Halverson, K. J.; Kocisko, D. A.; Hendsch, Z. S.; Ashburn, T. T.; Spencer, R. G. S.; Tidor, B.; Griffin, R. G. Nat. Struct. Biol. 1995, 2, 990